microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2019-4-48-55microbe-1215Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESРаспространение Yersinia pestis средневекового биовара в Северном, Северо-Западном Прикаспии и Предкавказье во второй половине XX векаDissemination of Yersinia pestis of Medieval Biovar in Northern, North-Western Caspian Sea Region and Fore-Caucasus in the second Half of the Twentieth CenturyЕрошенкоГ. А.EroshenkoG. A.

Ерошенко Галина Александровна.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46.

Galina A. Eroshenko.

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005.

rusrapi@microbe.ruПоповН. В.PopovN. V.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46.

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005.

rusrapi@microbe.ruАльховаЖ. В.Al’khovaZh. V.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46.

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005.

rusrapi@microbe.ruКуклеваЛ. М.KuklevaL. M.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46.

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005.

rusrapi@microbe.ruБалыковаА. Н.BalykovaA. N.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46.

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005.

rusrapi@microbe.ruГраждановА. К.GrazhdanovA. K.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46.

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005.

rusrapi@microbe.ruАязбаевТ. З.AyazbaevT. Z.

Алматы.

МайкановН. С.MaikanovN. S.

Уральск.

КутыревВ. В.KutyrevV. V.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46.

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005.

rusrapi@microbe.ruРоссийский научно-исследовательскии противочумный институт «Микроб»РоссияRussian Research Anti-Plague Institute "Microbe"Russian FederationНациональный научный центр особо опасных инфекций им. М. Айкимбаева Министерства здравоохранения Республики КазахстанКазахстанM. Aikimbaev National Scientific Center of Particularly Dangerous Infections, Ministry of Healthcare of the Republic of KazakhstanKazakhstanУральская противочумная станция» Комитета охраны общественного здоровья Министерства здравоохранения Республики КазахстанКазахстанUral Plague Control Station of the Committee for Public Healthcare, Ministry ofHealthcare of the Republic of KazakhstanKazakhstan201918012020044855Copyright © Ерошенко Г.А., Попов Н.В., Альхова Ж.В., Куклева Л.М., Балыкова А.Н., Гражданов А.К., Аязбаев Т.З., Майканов Н.С., Кутырев В.В., 20202020Ерошенко Г.А., Попов Н.В., Альхова Ж.В., Куклева Л.М., Балыкова А.Н., Гражданов А.К., Аязбаев Т.З., Майканов Н.С., Кутырев В.В.Eroshenko G.A., Popov N.V., Al’khova Z.V., Kukleva L.M., Balykova A.N., Grazhdanov A.K., Ayazbaev T.Z., Maikanov N.S., Kutyrev V.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/1215

Цель работы - установление происхождения штаммов Y. pestis, получивших распространение в природных очагах чумы Северного, Северо-Западного Прикаспия и Предкавказья во второй половине XX века. Материалы и методы. Проведено исследование свойств и полногеномное секвенирование 22 штаммов Y pestis, выделенных в 1923-2003 гг. в пяти природных очагах сусликового типа, расположенных в Северном и Северо-Западном Прикаспии и Предкавказье. Филогенетический анализ выполнен по данным полногеномного SNP анализа на основе 1348 выявленных SNPs. Поиск SNPs в коровом геноме проведен с помощью программы Wombac 2.0. Для анализа филогенетических связей штаммов использована дендрограмма Maximum Likelihood, модель GTR. Результаты и обсуждение. Все исследованные штаммы из очагов Северного, Северо-Западного Прикаспия и Предкавказья относятся к филогенетической ветви 2.MED1 средневекового биовара возбудителя чумы. По данным полногеномного SNP анализа выявлено наличие двух групп близкородственных штаммов, включающих штаммы 1923-1945 и 1962-2003 гг. Предшественниками штаммов 1962-2003 гг. из Северного, Северо-Западного Прикаспия и Предкавказья на филогенетическом дереве являются штаммы из Северного Приаралья 1945 г. Это свидетельствует о том, что синхронная активизация группы природных очагов Прикаспийской низменности и Предкавказья в 1975-1979 гг., после длительных 20-37-летних перерывов, могла быть вызвана распространением штаммов из Северного Приаралья. Данные эпизоотических наблюдений указывают на то, что активизация Волго-Уральского песчаного очага чумы в 60-х годах прошлого столетия предшествовала началу регистрации эпизоотий чумы на территории природных очагов сусликового типа в Северном, Северо-Западном Прикаспии и в Предкавказье.

Objective of the study was to determine the origin of Y. pestis strains that widely disseminated in natural plague foci of Northern, North-Western Caspian Sea region and Fore-Caucasus in the second half of the XX century. Materials and methods. We have carried out the investigation of properties and whole genome sequencing of 22 Y. pestis strains, isolated between 1923 and 2003 in five natural foci of the souslik type, situated in Northern and North-Western Caspian Sea region and Fore-Caucasus. Phylogenetic analysis was conducted using the data of whole genome SNP-typing, based on 1348 identified SNPs. The search of SNPs in the core genome was performed with the help of Wombac 2.0 software. Phylogenetic relations were analyzed using Maximum Likelihood dendrogram, GTR model. Results and discussion. All the studied strains from the foci of Northern, North-Western Caspian Sea region and Fore-Caucasus fall into phylogenetic branch 2. MED1of medieval biovar. On the basis of whole genome SNP-analysis, existence of two groups of closely related strains, comprising the strains dated 1923-1945 and 1962-2003, has been revealed. The predecessors of the 1962-2003 strains from the Northern, North-Western Caspian Sea region and Fore-Caucasus on the phylogenetic tree are the strains from Northern Aral Sea region that go back to 1945. It testifies to the fact that synchronized activation of a group of natural foci in Caspian Sea lowland and Fore-Caucasus in 1975-1979, after prolonged 20-37 year long breaks, could be caused by the dissemination of the strains from the Northern Aral Sea region. The data of epizootic observations indicate that activation of Volga-Ural sandy plague focus in 1960s preceded the start of registration of plague epizooties in the territory of natural foci of souslik type in Northern, North-Western Caspian sea region and Fore-Caucasus.

возбудитель чумыприродные очаги Прикаспияштаммыраспространениеplague agentnatural foci of the Caspian Sea regionstrainsdisseminationReferencesКутырев В.В., Попова А.Ю., редакторы. Кадастр эпидемических и эпизоотических проявлений чумы на территории Российской Федерации и ближнего зарубежья (с 1876 по 2016 год). Саратов: ООО «Амирит»; 2016. 248 с.Kutyrev V.V., Popova A.Yu., editors. [Cadastre of Epidemic and Epizootic Plague Manifestations in the Territory of the Russian Federation and Neighboring Countries (between 1876 and 2016)]. Saratov: “Amirit” LLC; 2016. 248 p.Онищенко Г.Г., Кутырев В.В., редакторы. Природные очаги чумы Кавказа, Прикаспия, Средней Азии и Сибири. М.: Медицина; 2004. 191 с.Onishchenko G.G., Kutyrev V.V., editors. [Natural Plague Foci in the Territory of Caucasus, Caspian Sea Region, Central Asia, and Siberia]. M.: “Meditsina”; 2004. 191 p.Бочарников О.Н., Карпузиди К.С., Климченко И.В., Тер-Вартанов В.Н., Тинкер И.С., Шишкин А.К., Ширяев Д.Т. Опыт работы по ликвидации чумы в очаге Северо-Западного Прикаспия. В кн.: Савостин Д.Г., ответственный редактор. Природная очаговость и эпидемиология особо опасных инфекционных заболеваний. Саратов; 1959. С. 235-46.Bocharnikov O.N., Karpuzidi K.S., Klimchenko I.V, Ter-Vartanov V.N., Tinker I.S., Shishkin A.K., Shiryaev D.T. [Experience in eradication of plague in the focus of North-Western Caspian Sea region]. In: [Natural Focality and Epidemiology of Particularly Dangerous Infectious Diseases]. Saratov; 1959. P. 235-46.Jones S D., Atshabar B., Schmid B.V., Zuka M., Amramina A., Stenseth N.C. Living with plague: Lessons from the Soviet Union’s antiplague system. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2019; 116(19):9155-63.Jones S D., Atshabar B., Schmid B.V., Zuka M., Amramina A., Stenseth N.C. Living with plague: Lessons from the Soviet Union’s antiplague system. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2019; 116(19):9155-63.Золотокрылин А. Н. Климатическое опустынивание. М.: Наука; 2003. 245 с.Zolotokrylin A.N. [Climatic Desertification]. M.: “Nauka”; 2003. 245 p.Сиземская М.Л. Современная природно-антропогенная трансформация почв полупустыни Северного Прикаспия. М.: Товарищество научных изданий КМК; 2013. 276 с.Sizemskaya M.L. [Modern Natural-Anthropogenic Transformation of Semi-Desert Soils of Northern Caspian Sea Region]. M.; 2013. 276 p.Колчин Е.А., Бармин А.Н., Крыжиновская Г.В., Валов М.В. Особенности климатических изменений аридной территории Российской Федерации. Геология, география и глобальная энергия. 2017; 4:113-22.Kolchin E.A., Barmin A.N., Kryzhinovskaya G.V., Valov M.V [Peculiarities of climate changes of arid territories of the Russian Federation]. Geologiya, Geografiya i Global’naya Energiya. [Geology, Geography, and Global Energy]. 2017; 4:113-22.Титкова Т.Б. Изменения климата полупустынь Прикаспия и Тургая в XX веке. Известия РАН. Серия географическая. 2003;Titkova T.B. [Climate changes in semi-desert areas of Caspian Sea region and Turgai in the XX century]. RAS Bulletin. Geography series. 2003; 1:106-12.Золотокрылин А.Н., Титкова Т.Б., Черенкова Е.А., Виноградова В.В. Тренды увлажнения и биофизических параметров засушливых земель европейской части России за период 2000-2014 гг. Современные проблемы дистанционного зондирования земли из космоса. 2015; 12(2):155-61.Zolotokrylin A.N., Titkova T.B., Cherenkova E.A., Vinogradova V.V [Trends in hydration and biophysical parameters of arid lands in the European part of Russia over the period of 2000-2014]. Sovremennye Problemy Distantsionnogo Zondirovaniya Zemli iz Kosmosa. [Current Problems of Earth Remote Probing from Space]. 2015; 12(2):155-61.Нестеров Е.С., редактор. Водный баланс и колебания уровня Каспийского моря. Моделирование и прогноз. М.: Триада; 2016. 370 с.Nesterov E.S., editor. [Water Balance and Fluctuations in the Level of the Caspian Sea. Modeling and Forecasting]. M.: “Triada”; 2016. 370 p.Попов Н.В., Удовиков А.И., Ерошенко Г.А., Караваева Т.Б., Яковлев С.А., Поршаков А.М., Зенкевич Е.С., Кутырев B.В. Влияние колебании Каспийского моря на эпизоотическую активность Прикаспийского песчаного природного очага чумы. Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2016; 1:12-7.Popov N.V, Udovikov A.I., Eroshenko G.A., Karavaeva T.B., Yakovlev S.A., Porshakov A.M., Zenkevich E.S., Kutyrev V.V. [Effect of Caspian Sea level fluctuations on epizootic activity of Pre-Caspian sandy natural plague focus]. MeditsinskayaParazitologiya i Parazitarnye Bolezni [Medical Parasitology and Parasitic Diseases]. 2016; 1:12-7.Танитовский В.А., Майканов Н.С. Предположительные причины снижения эпизоотической активности очагов чумы Северного Прикаспия. Карантинные и зоонозные инфекции в Казахстане. Алматы. 2019; 1(38):127-31.Tanitovsky V.A., Maikanov N.S. [Alleged causes of de-crease in epizootic activity of plague foci in the Northern Caspian Sea region]. Karantinnye i Zoonoznye Infektsii v Kazakhstane. [Quarantine and Zoonotic Infections in Kazakhstan]. Almaty. 2019; 1(38):127-31.Khasnis AA, Nettleman MD. Global warming and infectious diseases. Arch. Med. Res. 2005; 36:689-96.Khasnis AA, Nettleman MD. Global warming and infec¬tious diseases. Arch. Med. Res. 2005; 36:689-96.Stenseth N.C., Samia N.I., Viljugrein H., Kausrud K.L., Begon M., Davis S., Leirs H., Dubyanskiy V.M., Esper J., Ageyev VS., Klassovskiy N.L., Pole S.B., Chan K.-S. Plague dynamics are driven by climate variation. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006; 103(35):13110-15. DOI: 10.1073/pnas.0602447103.Stenseth N.C., Samia N.I., Viljugrein H., Kausrud K.L., Begon M., Davis S., Leirs H., Dubyanskiy V.M., Esper J., Ageyev V.S., Klassovskiy N.L., Pole S.B., Chan K.-S. Plague dynamics are driven by climate variation. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006; 103(35):13110-15. DOI: 10.1073/pnas.0602447103.Kausrud K.L., Viljugrein H., Frigessi A., Begon M., Davis S., Leirs H., Dubyandkiy V, Stenseth N.C. Climatically driven synchrony of gerbil populations allows large-scale plague outbreaks. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2007; 274(1621):1963-9. DOI: 10.1098/rspb.2007.0568.Kausrud K.L., Viljugrein H., Frigessi A., Begon M., Davis S., Leirs H., Dubyandkiy V, Stenseth N.C. Climatically driven syn-chrony of gerbil populations allows large-scale plague outbreaks. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2007; 274(1621):1963-9. DOI: 10.1098/rspb.2007.0568.Nakazawa Y, Williams R., Peterson A.T., Mead P., Staples E., Gage K.L. Climate change effects on plague and tularemia in the United States. Vector Borne Zoonotic Dis. 20)07; 7(4):529-40. DOI: 10.1089/vbz.2007.0125.Nakazawa Y, Williams R., Peterson A.T., Mead P., Staples E., Gage K.L. Climate change effects on plague and tularemia in the United States. Vector Borne Zoonotic Dis. 2007; 7(4):529-40. DOI: 10.1089/vbz.2007.0125.Snall T., O’Hara R.B., Ray C., Collinge S.K. Climate-driven spatial dynamics of plague among prairie dog colonies. Am. Nat. 2008; 171(2):238-48. DOI: 10.10867525051.Snall T., O’Hara R.B., Ray C., Collinge S.K. Climate-driven spatial dynamics of plague among prairie dog colonies. Am. Nat. 2008; 171(2):238-48. DOI: 10.1086/525051.Ben Ari T., Neerinckx S., Gage K.L., Kreppel K., Laudisoit A., Leirs H.,. Stenseth N.C. Plague andClimate: Scales Matter. PLoS Pathog. 2011; 7(9):e1002160. DOI: 10.1371/journal.ppat.1002160.Ben Ari T., Neerinckx S., Gage K.L., Kreppel K., Laudisoit A., Leirs H.,. Stenseth N.C. Plague andClimate: Scales Matter. PLoS Pathog. 2011; 7(9):e1002160. DOI: 10.1371/journal.ppat.1002160.Kutyrev V.V., Eroshenko G.A., Motin V.L., Nosov N.Y, Krasnov J.M., Kukleva L.M., Nikiforov K.A., Al’hova J.V., Oglodin E.G., Guseva N.P. Phylogeny and classification of Yersinia pestis through the lens of strains from the plague foci of Commonwealth of Independent States. Front. Microbiol. 2018; 9:1106. DOI: 10.3389/fmicb.2018.01106.Kutyrev V.V., Eroshenko G.A., Motin V.L., Nosov N.Y, Krasnov J.M., Kukleva L.M., Nikiforov K.A., Al’hova J.V., Oglodin E.G., Guseva N.P. Phylogeny and classification of Yersinia pestis through the lens of strains from the plague foci of Commonwealth of Independent States. Front. Microbiol. 2018; 9:1106. DOI: 10.3389/fmicb.2018.01106.Ерошенко EA., Попов H.B., Альхова Ж.В., Балыкова А.Н., Куклева Л.М., Червякова Н.С., Майканов Н.С., Сармулдина А.Х., Кутырев В.В. Про странственно-временной анализ циркуляции Yersinia pestis в Волго-Уральском песчаном очаге. Проблемы особо опасных инфекций. 2019; 3:51-7. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-3-51-57.Eroshenko G.A., Popov N.V., Alkhova Zh.V., Balykova A.N., Kukleva L.M., Chervyakova N.S., Maykanov N.S., Sarmuldina A. Kh., Kutyrev V.V. [Circulation of Yersinia pestis in the Volga-Ural sandy focus: spatiotemporal analysis]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2019; 3:51-7. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-3-51-57.Ерошенко ГА., Попов Н.В., Альхова Ж.В., Балыкова А.Н., Куклева Л.М., Кутырев В.В. Филогенетический анализ штаммов Yersinia pestis средневекового биовара, выделенных в Прикаспийском Северо-Западном степном очаге чумы в XX столетии. Проблемы особо опасных инфекций. 2019; 2:55-61. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-2-55-61.Eroshenko G.A., Popov N.V., Alkhova Zh.V., Balykova A.N., Kukleva L.M., Kutyrev V.V. [Phylogenetic analysis of Yersinia pestis strains of Medieval biovar, isolated in Precaspian North-Western steppe plague focus in the XX century]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2019; 2:55-61. DOi: 10.21055/0370-1069-2019-2-55-61.Онищенко Г.Г., Кутырев В.В., редакторы. Лабораторная диагностика особо опасных инфекционных болезней Практическое руководство. М.: ЗАО «Шико»; 2013: 560 с.Onishchenko G.G., Kutyrev V.V., editors. [Laboratory Diagnostics of Particularly Dangerous Infectious Diseases. Practice Guidelines]. M.: CJSC «Shiko»; 2013: 560 p.Cui Y, Yu C., Yan Y, Li D., Li Y., Jombart T., Lucy A Weinert, Wang Z., Guo Z., Xu L., Zhang Y, Zheng H., Qin N., Xiao X., Wu M., Wang X., Zhou D., Qi Z., Du Z., Wu H., Yang X., Cao H., Wang H., Wang J., Yao S., Rakin A., Li Y., Falush D., Balloux F., Achtman M., Song Y, Wang J., Yang R.. Historical variations in mutation rate in an epidemic pathogen, Yersinia pestis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013; 110(2):577-82. DOI: 10.1073/pnas.1205750110.Cui Y., Yu C., Yan Y, Li D., Li Y, Jombart T., Lucy A Weinert, Wang Z., Guo Z., Xu L., Zhang Y, Zheng H., Qin N., Xiao X., Wu M., Wang X., Zhou D., Qi Z., Du Z., Wu H., Yang X., Cao H., Wang H., Wang J., Yao S., Rakin A., Li Y, Falush D., Balloux F., Achtman M., Song Y., Wang J., Yang R.. Historical variations in mu-tation rate in an epidemic pathogen, Yersinia pestis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013; 110(2):577-82. DOI: 10.1073/pnas.1205750110.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.