microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2019-4-92-96microbe-1223Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESГеновидовое разнообразие боррелий в иксодовых клещах на территории юга Западной СибириGenospecies Diversity of Borrelia in Ixodes Ticks of the West SiberiaРудаковаС. А.RudakovaS. A.

644080, Омск, Проспект Мира, 7. 

7, Prospect Mira, Omsk, 644080.

mail@oniipi.orgТесловаО. Е.TeslovaO. E.

644080, Омск, Проспект Мира, 7. 

7, Prospect Mira, Omsk, 644080.

mail@oniipi.orgКанешоваН. Е.KaneshovaN. E.

644080, Омск, Проспект Мира, 7. 

7, Prospect Mira, Omsk, 644080.

mail@oniipi.orgШтрекС. В.ShtrekS. V.

644080, Омск, проспект Мира, 7.

7, Prospect Mira, Omsk, 644080.

mail@oniipi.orgЯкименкоВ. В.YakimenkoV. V.

644080, Омск, Проспект Мира, 7. 

7, Prospect Mira, Omsk, 644080.

mail@oniipi.orgПеньевскаяН. А.PenyevskayaN. A.

Пеньевская Наталья Александровна.

644080, Омск, проспект Мира, 7.

Natalia A. Penyevskaya.

7, Prospect Mira, Omsk, 644080.

nap20052005@yandex.ruОмский научно-исследовательский институт природно-очаговых инфекцийРоссияOmsk Research Institute of Natural-Focal InfectionsRussian FederationОмский НИИ природно-очаговых инфекций; Омский государственный медицинский университет Министерства здравоохранения Российской ФедерацииРоссияOmsk Research Institute of Natural-Focal Infections; Omsk State Medical University of the Ministry of Healthcare of the Russian FederationRussian Federation201918012020049296Copyright © Рудакова С.А., Теслова О.Е., Канешова Н.Е., Штрек С.В., Якименко В.В., Пеньевская Н.А., 20202020Рудакова С.А., Теслова О.Е., Канешова Н.Е., Штрек С.В., Якименко В.В., Пеньевская Н.А.Rudakova S.A., Teslova O.E., Kaneshova N.E., Shtrek S.V., Yakimenko V.V., Penyevskaya N.A.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/1223

Цель - определение геновидового состава боррелий в иксодовых клещах различных видов в природных очагах иксодовых клещевых боррелиозов (НЕБ) юга Западной Сибири. Материалы и методы. Исследовано бактериологическим (посев на питательную среду BSK-H, SIGMA, США) и молекулярно-генетическим (ПЦР в режиме реального времени) методами 1148 экз. иксодовых клещей, собранных с растительности, и 2183 экз. клещей, снятых с людей. Генотипирование боррелий проводили путем секвенирования. Результаты и обсуждение. Инфицированность клещей боррелиями варьировала от 22,4 % в Республике Алтай до 56,9 % в Новосибирской области. Существенных различий в уровнях инфицированности боррелиями клещей I. persulcatus и I. pavlovskiy не установлено (средний уровень зараженности 40,0 и 38,8 % соответственно). Изучение геновидового состава боррелий, циркулирующих в природных очагах западной Сибири, показало наличие как минимум четырех геновидов патогенных боррелий (B. garinii, B. afzelii, B. bavariensis и B. miyamotoi). В базу данных GenBank депонировано 30 нуклеотидных последовательностей межгенного спейсера rrf (5S)-rrl (23S). Частота выявления геновидов B. garinii и B. afzelii у клещей различных видов (I. persulcatus и I. pavlovskiy) не имеет значимых отличий. Отмечена более частая встречаемость B. garinii по сравнению с B. afzelii. Уровни инфицированности клещей I. persulcatus боррелиями B. miyamotoi существенно ниже (в 3,5 раза), чем геновидами B. garinii и B. afzelii. В клещах D. reticulatus выявлена ДНК B. spielmanii и B. miyamotoi. Необходимо продолжение исследований по оценке роли луговых клещей D. reticulatus в циркуляции боррелий различных геновидов в природных очагах на территории Российской Федерации.

Objective: to determine genospecies composition of Borrelia in the ixodid ticks of various species in natural foci of Ixodes tick-borne borreliosis (ITB) in the South of Western Siberia. Materials and methods. A total of 1148 examples of ticks collected from vegetation and 2183 examples of ticks withdrawn from persons seeking medical help have been tested by bacteriological (sowing in BSK-H medium, SIGMA, USA) and Real Time PCR methods. Genotyping of Borrelia was performed by sequencing. Results and conclusions. Infection of Ixodes ticks with borrelia ranged from 22.4 % in the Altay Republic to 56.9 % in the Novosibirsk Region. Reliable differences in borrelia infection rates of ticks I. persulcatus and I. pavlovskiy have not been established (average levels of infection 40 % and 38.8 %, respectively). The study of isolates of borrelia sp. circulating in natural foci of the West Siberia showed the presence of at least four genospecies of pathogenic borrelia (B. garinii, B. afzelii, B. bavariensis, B. miyamotoi). 30 nucleotide sequences of the rrf (5S)-rrl (23S) intergenic spacer were submitted to GenBank database. The detection rate of genospecies B. garinii and B. afzelii of different types of ticks (I. persulcatus and I. pavlovskiy) has no significant difference. More frequent occurrence of B. garinii in comparison with that of B. afzelii was determined. The level of I. persulcatus ticks infection with B. miyamotoi was significantly lower than that with genospecies B. garanii and B. afzelii. DNA of B. spielmanii and B. miyamotoi was detected in ticks D. reticulatus. Further evaluation of the role of ticks D. reticulatus in the distribution of borrelia in ticks in natural foci of the Russian Federation is necessary.

иксодовые клещиборрелииклещевые боррелиозыIxodes tick-borneborrelia sp.tick-borne borreliosisReferencesList of Prokaryotic Names with Standing in Nomenclature. [Электронный ресурс]. URL: http://www.bacterio.net/borreliena.html (дата обращения 04.03.19).List of Prokaryotic Names with Standing in Nomenclature. [Internet]. (Cited 04 Mar 2019). Available from: http://www.bacterio.net/borreliella.html.Chu C.Y., Liu W., Jiang B.G., Wang D.M., Jiang W. J., Zhao Q.M., Zhang P.H., Wang Z.X., Tang G.P., Yang H., Cao W.C. Novel genospecies ofBorreliamrgdorferi sensu lato from rodents and ticks in southwestern China. J. Clin. Microbiol. 2008; 46(9):3130-3. DOI: 10.n28/JCM.01195-08.Chu C.Y, Liu W., Jiang B.G., Wang D.M., Jiang W. J., Zhao Q.M., Zhang P.H., Wang Z.X., Tang G.P., Yang H., Cao W.C. Novel genospecies of Borreliaburgdorferi sensu lato from rodents and ticks in southwestern China. J. Clin. Microbiol. 2008; 46(9):3130—3. DOI: 10.n28/JCM.01195-08.Margos G., Vollmer S.A., Ogden N.H., Fish D. Population genetics, taxonomy, phylogeny and evolution of Borrelia burgdorferi sensu lato. Infect. Genet. Evol. 2011; 11(7):1545—63. DOI: 10.1016/j.meegid.2011.07.022.Margos G., Vollmer S.A., Ogden N.H., Fish D. Population genetics, taxonomy, phylogeny and evolution of Borrelia burgdorferi sensu lato. Infect. Genet. Evol. 2011; 11(7):1545—63. DOl: 10.1016/j.meegid.2011.07.022.Margos G., Wilske B., Sing A., Hizo-Teufel C., Cao W.C., Chu C., Scholz H., Straubinger R.K., Fingerle V Borrelia bavariensis sp. nov. is widely distributed in Europe and Asia. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2013; 63(Pt 11):4284-8. DOI: 10.1099/ijs.0.052001-0.Margos G., Wilske B., Sing A., Hizo-Teufel C., Cao W.C., Chu C., Scholz H., Straubinger R.K., Fingerle V. Borrelia bavariensis sp. nov. is widely distributed in Europe and Asia. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2013; 63(Pt 11):4284-8. DOI: 10.1099/ijs.0.052001-0.Richter D., Postic D., Sertour N., Livey I., Matuschka F.R., Baranton G. Delineation of Borrelia burgdorferi sensu lato species by multilocus sequence analysis and confirmation of the delineation of Borrelia spielmanii sp. Nov. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2006; 56(Pt 4):873-81. DOI: 10.1099/ijs.0.64050-0.Richter D., Postic D., Sertour N., Livey I., Matuschka F.R., Baranton G. Delineation of Borrelia burgdorferi sensu lato species by multilocus sequence analysis and confirmation of the delineation of Borrelia spielmanii sp. Nov. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2006; 56(Pt 4):873-81. DOI: 10.1099/ijs.0.64050-0.Wang G., Liveris D., Mukherjee P, Jungnick S., Margos G., Schwartz I. Molecular Typing of Borrelia burgdorferi. Curr. Protoc. Microbiol. 2014; 34:12C.5.1-12C.5.31. DOI: 10.1002/9780471729259.mc12c05s34.Wang G., Liveris D., Mukherjee P., Jungnick S., Margos G., Schwartz I. Molecular Typing of Borrelia burgdorferi. Curr. Protoc. Microbiol. 2014; 34:12C.5.1—12C.5.31. DOI: 10.1002/9780471729259.mc12c05s34.Sprong H., Azagi T., Hoornstra D., Nijhof A.M., Knorr S., Baarsma M.E., Hovius J.W. Control of Lyme borreliosis and other Ixodes ricinus-borne diseases. Parasit. Vectors. 2018; 11(1):145. DOI: 10.1186/s13071-018-2744-5.Sprong H., Azagi T., Hoornstra D., Nijhof A.M., Knorr S., Baarsma M.E., Hovius J.W. Control of Lyme borreliosis and other Ixodes ricinus-borne diseases. Parasit. Vectors. 2018; 11(1):145. DOI: 10.1186/s13071-018-2744-5.Sykes R.A., Makiello P. An estimate of Lyme borreliosis incidence in Western Europe. J. Public Health (Oxf). 2017; 39(1):74-81. DOI: 10.1093/pubmed/fdw017.Sykes R.A., Makiello P. An estimate of Lyme borreliosis incidence in Western Europe. J. Public Health (Oxf). 2017; 39(1):74— 81. DOI: 10.1093/pubmed/fdw017.Wang G. Borrelia burgdorferi and Other Borrelia Species. In: Yi-Wei Tang, Max Sussman, Dongyou Liu, Ian Poxton, JosephSchwartzman, editors. Molecular Medical Microbiology. 2nd edition. Boston: Academic Press; 2015. Vol. 3. P. 1867-909. DOI: 10.1016/B978-0-12-397169-2.00104-9.Wang G. Borrelia burgdorferi and Other Borrelia Species. In: Yi-Wei Tang, Max Sussman, Dongyou Liu, Ian Poxton, JosephSchwartzman, editors. Molecular Medical Microbiology. 2nd edition. Boston: Academic Press; 2015. Vol. 3. P. 1867—909. DOI: 10.1016/B978-0-12-397169-2.00104-9.Korenberg E.I., Nefedova V.V., Romanenko V.N., Gorelova N.B. The tick Ixodes Pavlovskyi as host of spirochetes pathogenic for humans and its possible role in the epizootology and epidemiology of borrelioses. Vector Borne Zoonotic Dis. 2010; 10(5):453-8. DOI: 10.1089/vbz.2009.0033.Korenberg E.I., Nefedova V.V., Romanenko V.N., Gorelova N.B. The tick Ixodes Pavlovskyi as host of spirochetes pathogenic for humans and its possible role in the epizootology and epidemiology of borrelioses. Vector Borne Zoonotic Dis. 2010; 10(5):453—8. DOI: 10.1089/vbz.2009.0033.Рудаков Н.В., Рудакова С.А., Ефимова А.Р, Дроздова O.М., Любенко А.Ф., Петрова Ю.А., Якименко В.В., Дедков В.Г Современные подходы к изучению клещевых трансмиссивных инфекций в Кузбассе на основе молекулярных методов. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2017; 16(1):26-8. DOI: 10.31631/2073-3046-2017-16-1-26-28.Platonov A.E., Koetsveld J., Kolyasnikova N.M., Sarksyan D.S., Toporkova M.G., Shipulin G.A., Hovius J.W. Microbiological Evidence of Etiology of «Ixodes Tick-Borne Borreliosis without Erythema Migrans» — Infection Caused by Borrelia miyamotoi Epidemiologia i Vaktsynoprofilaktika [Epidemiology and Vaccinal Prevention], 2017; 16(1):29—35. DOI: 10.31631/2073-3046-2017-16-1-29-35.Платонов A.E., Koetsveld J., Колясникова Н.М., Сарксян Д.С., Топоркова М.Г, Шипулин Г.А., Hovius J.W. Микробиологическое подтверждение этиологии иксодового клещевого боррелиоза в безэритемной форме - инфекции, вызываемой Borrelia miyamotoi. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2017; 16(1):29-35. DOI: 10.31631/2073-3046-2017-16-1-29-35.Cosson J.F., Michelet L., Chotte J., Naour E. Le, Cote M., Devillers E., Poulle M.L., Huet D., Galan M., Geller J., Moutailler S., Vayssier-Taussat M. Genetic characterization of the human relapsing fever spirochete Borrelia miyamotoi in vectors and animal reservoirs of Lyme disease spirochetes in France. Parasit. Vectors. 2014; 7:233. DOI: 10.1186/1756-3305-7-233.Cosson J.F., Michelet L., Chotte J., Naour E. Le, Cote M., Devillers E., Poulle M.L., Huet D., Galan M., Geller J., Moutailler S., Vayssier-Taussat M. Genetic characterization of the human relapsing fever spirochete Borrelia miyamotoi in vectors and animal reservoirs of Lyme disease spirochetes in France. Parasit. Vectors. 2014; 7:233. DOI: 10.1186/1756-3305-7-233.Rar V., Fomenko N., Dobrotvorsky A., Livanova N., Rudakova S., Fedorov E., Astanin V, Morozova O. Tick-borne Pathogen Detection, Western Siberia, Russia. Emerg. Infect. Dis. 2005; 11(11):1708—15. DOI: 10.3201/eid1111.041195.Rar V, Fomenko N., Dobrotvorsky A., Livanova N., Rudakova S., Fedorov E., Astanin V, Morozova O. Tick-borne Pathogen Detection, Western Siberia, Russia. Emerg. Infect. Dis. 2005; 11(11):1708-15. DOI: 10.3201/eid1111.041195.Rar V., Livanova N., Tkachev S., Kaverina G., Tikunov A., Sabitova Yu., Igolkina Ya., Panov V, Livanov S., Fomenko N., Babkin I., Tikunova N. Detection and genetic characterization of a wide range of infectious agents in Ixodes pavlovskyi ticks in Western Siberia, Russia. Parasit. Vectors. 2017; 10(1):258. DOI: 10.1186/s13071-017-2186-5.Rar V., Livanova N., Tkachev S., Kaverina G., Tikunov A., Sabitova Yu., Igolkina Ya., Panov V, Livanov S., Fomenko N., Babkin I., Tikunova N. Detection and genetic characterization of a wide range of infectious agents in Ixodes pavlovskyi ticks in Western Siberia, Russia. Parasit. Vectors. 2017; 10(1):258. DOI: 10.1186/s13071-017-2186-5.Korenberg E.I. Infections transmitted by ticks in the forest area and the strategy of their prevention: change of priorities. Epidemiologiya i Vaktsinoprofilaktika [Epidemiology and Vaccinal Prevention]. 2013; 72(5):7—17.Коренберг Э.И. Инфекции, передающиеся иксодовыми клещами в лесной зоне, и стратегия их профилактики: изменение приоритетов. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2013; 5:7–17.Rudakova S.A., Matuschenko A.A., Fomenko N.V., Tupikin A.E. Genotypic characteristics of borrelia circulating in the natural foci of Western Siberia. [Bulletin of the East Siberian Researh Center of the RAMS]. 2005; 2 (40):227—30.Рудакова С. А., Матущенко А. А., Фоменко Н.В., Тупикин А.Е. Генотипическая характеристика боррелий, циркулирующих в природных очагах Западной Сибири. Бюллетень ВСНЦ СО РАМН. 2005; 2(40):227-30.Kohn M., Krucken J., McKay-Demeler J., Pachnicke S., Krieger K., von Samson-Himmelstjerna G. Dermacentor reticulatus in Berlin/Brandenburg (Germany): Activity patterns and associated pathogens. Ticks Tick Borne Dis. 2019; (1):191—206. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2018.10.003.Kohn М., Krucken J., McKay-Demeler J., Pachnicke S., Krieger K., von Samson-Himmelstjerna G. Dermacentor reticulatus in Berlin/Brandenburg (Germany): Activity patterns and associated pathogens. Ticks Tick Borne Dis. 2019; (1):191-206. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2018.10.003.Zajqc V, Wojcik-Fatla A, Sawczyn A, Cisak E, Sroka J, Kloc A, Zajqc Z, Buczek A, Dutkiewicz J, Bartosik K. Prevalence of infections and coinfections with 6 pathogens in Dermacentor reticulatus ticks collected in eastern Poland. Ann. Agric. Environ. Med. 2017; 24(1):26—32. DOI: 10.5604/12321966.1233893.Zajqc V, Wojcik-Fatla A, Sawczyn A, Cisak E, Sroka J, Kloc A, Zajqc Z, Buczek A, Dutkiewicz J) Bartosik K. Prevalence of infections and co-infections with 6 pathogens in Dermacentor reticulatus ticks collected in eastern Poland. Ann. Agric. Environ. Med. 2017; 24(1):26-32. DOI: 10.5604/12321966.1233893.Postic D., Assous M.V., Grimont P.A., Baranton G. Diversity of Borrelia burgdorferi sensu lato evidenced by restriction fragment length polymorphism of rrf (5S)-rrl (23S) intergenic spacer amplicons. Int. J. Syst. Bacteriol. 1994; 44(4):743—52. DOI: 10.1099/00207713-44-4-743.Postic D., Assous M.V., Grimont P.A., Baranton G. Diversity of Borrelia burgdorferi sensu lato evidenced by restriction fragment length polymorphism of rrf (5S)-rrl (23S) intergenic spacer amplicons. Int. J. Syst. Bacteriol. 1994; 44(4):743-52. DOI: 1(1.1099/00207713-44-4-743.Coipan E.C., Fonville M., Tijsse-Klasen E., van der Giessen J.W., Takken W., Sprong H., Takumi K. Geodemographic analysis of Borrelia burgdorferi sensu lato using the 5S-23S rDNA spacer region. Infect. Genet. Evol. 2013; 17:216—22. DOI: 10.1016/j.meegid.2013.04.009.Coipan E.C., Fonville M., Tijsse-Klasen E., van der Giessen J.W., Takken W., Sprong H., Takumi K. Geodemographic analysis of Borrelia burgdorferi sensu lato using the 5S-23S rDNA spacer region. Infect. Genet. Evol. 2013; 17:216-22. DOI: 10.1016/j.meegid.2013.04.009.Mukhacheva T.A., Kovalev S.Y Borrelia spirochetes in Russia: genospecies differentiation by real-time PCR. Ticks Tick-borne Dis. 20Г4. 5(6):722—26. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2014.05.016.Mukhacheva T.A., Kovalev S.Y. Borrelia spirochetes in Russia: genospecies differentiation by real-time PCR. Ticks Tick-borne Dis. 2014. 5(6):722-26. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2014.05.016.Mukhacheva T.A., Kovalev S.Y. Borrelia spirochetes in Russia: genospecies differentiation by real-time PCR. Ticks Tick-borne Dis. 2014. 5(6):722-26. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2014.05.016.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.