microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2020-3-56-61microbe-1364Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESФилогенетическая история Каракумского пустынного очагаPhylogenetic History of Kara Kum Desert Focushttps://orcid.org/0000-0001-5403-989XЕрошенкоГ. А.EroshenkoG. A.

Российская Федерация, 410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005, Russian Federation

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0003-2438-8364КуклеваЛ. М.KuklevaL. M.

Российская Федерация, 410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005, Russian Federation

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7681-5773АльховаЖ. В.Al’khovaZh. V.

Российская Федерация, 410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005, Russian Federation

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3766-7979БалыковаА. Н.BalykovaA. N.

Российская Федерация, 410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005, Russian Federation

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0003-4099-9261ПоповН. В.PopovN. V.

Российская Федерация, 410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005, Russian Federation

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4909-2394КрасновЯ. М.KrasnovYa. M.

Российская Федерация, 410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005, Russian Federation

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3133-3820ЧервяковаН. С.ChervyakovaN. S.

Российская Федерация, 410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005, Russian Federation

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3788-3452КутыревВ. В.KutyrevV. V.

Российская Федерация, 410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005, Russian Federation

rusrapi@microbe.ruФКУЗ «Российский научно-исследовательский противочумный институт «Микроб»РоссияRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”Russian Federation202018102020035661Copyright © Ерошенко Г.А., Куклева Л.М., Альхова Ж.В., Балыкова А.Н., Попов Н.В., Краснов Я.М., Червякова Н.С., Кутырев В.В., 20202020Ерошенко Г.А., Куклева Л.М., Альхова Ж.В., Балыкова А.Н., Попов Н.В., Краснов Я.М., Червякова Н.С., Кутырев В.В.Eroshenko G.A., Kukleva L.M., Al’khova Z.V., Balykova A.N., Popov N.V., Krasnov Y.M., Chervyakova N.S., Kutyrev V.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/1364

Цель исследования – анализ филогенетического родства штаммов и направлений распространения Yersinia pestis в Каракумском пустынном очаге в XX в.

Материалы и методы

Материалы и методы. Выполнено полногеномное секвенирование 8 штаммов Yersinia pestis, выделенных в Каракумском пустынном очаге в 1949–1985 гг. При проведении филогенетического анализа также использованы нуклеотидные  последовательности 16 штаммов Y. pestis из сопредельных очагов Восточного и Северного Прикаспия 1917–2002 гг., секвенированные в РосНИПЧИ «Микроб» на платформе Genestudio Ion S5XL (Thermo Fischer Scientific). Филогенетический анализ  выполнен на основе 1720 выявленных коровых SNPs. Построение филогенетического дерева проводили в программе PhyML 3.1 с помощью алгоритма Maximum Likelihood модели нуклеотидных замен GTR.

Результаты и обсуждение

Результаты и обсуждение. По данным полногеномного SNP анализа штаммов Y. pestis из Каракумского пустынного очага, очагов Восточного и Северного Прикаспия проведен филогенетический анализ популяций возбудителя чумы, циркулировавших в  Туркменистане в XX в. Показано, что по территории Каракумского пустынного очага прошли три независимые волны распространения Y. pestis. Происхождение первой, зарегистрированной в 1912 г., вспышки чумы в юго-восточной части очага и ее этиологический агент остаются пока неустановленными. Вторая волна связана с распространением на этих территориях в 1949–1970 гг. северо-приаральской популяции 2.MED1 средневекового биовара, приведшим к проявлению здесь эпизоотической активности в 1949 г., а также к последующим случаям и вспышкам чумы в середине XХ в. В середине второй половины прошлого века Каракумского пустынного очага достигла  еще одна волна распространения 2.MED1 из Северного Прибалхашья. Эта центрально-азиатская популяция также укоренилась в природном биоценозе Каракумского очага. Полученные данные свидетельствуют об активных процессах распространения Y. pestis средневекового биовара в Восточном Прикаспии в южной подзоне пустынь Евразии в XX в. 

Objective of the study was to analyze phylogenetic relation of the strains and dissemination routes of Yersinia pestis in Kara Kum desert focus in XX century.

Materials and methods

Materials and methods. We have carried out whole genome sequencing of 8 Yersinia pestis strains isolated in Kara Kum desert focus between 1949 and 1985. We also used nucleotide sequences of 16 Y. pestis strains from neighboring foci of East and North Caspian Sea region dated 1917–2002, sequenced at the premises of RusRAPI “Microbe” on Genestudio Ion S5XL platform (Thermo Fischer Scientific). Phylogenetic analysis was performed based on 1720 identified core SNPs. Phylogenetic dendrogram was constructed using Maximum Likelihood algorithm, PhyML v. 3.1 software package, and nucleotide substitution model GTR.

Results and discussion

Results and discussion. On the basis of whole-genome SNP analysis of Y. pestis strains from Kara Kum desert focus, West and North Caspian Sea region foci analysis of plague agent populations circulating in Turkmenistan in XX century was conducted. It has been demonstrated that three separate waves of Y. pestis dissemination swept the territory of Kara Kum desert focus. The origin of the first one, registered in 1912, plague outbreak in south-eastern part of the focus and its etiological agent remain unspecified so far. The second wave is associated with distribution of North-Aral 2.MED1 population of medieval biovar in 1949–1970, which led to the emergence of epizootic activity in 1949, as well as subsequent cases and outbreaks of plague in this territory in the middle of the XX century. In the mid-second half of the past century, one more 2. MED1 dissemination wave from the North Balkhash region hit the Kara Kum desert focus. This central-asian  population has also taken root in the natural biocoenosis of the Kara Kum focus. The data obtained testify to active processes of distribution of Y. pestis of medieval biovar in East Caspian Sea region in southern sub-zone of Eurasian deserts in XX century. 

Каракумский пустынный очагYersinia pestisфилогенетическое родствовозбудитель чумыKara Kum desert focusYersinia pestisphylogenetic relationplague agentReferencesОнищенко Г.Г., Кутырев В.В., редакторы. Природные очаги чумы Кавказа, Прикаспия, Средней Азии и Сибири. М.: Медицина; 2004. 191 с.Onishchenko G.G., Kutyrev V.V., editors. [Natural Plague Foci in the Territory of Caucasus, Caspian Sea Region, Central Asia, and Siberia]. Moscow: “Meditsina”; 2004. 191 p.Кутырев В.В., Попова А.Ю., редакторы. Кадастр эпидемических и эпизоотических проявлений чумы на территории Российской Федерации и ближнего зарубежья (с 1876 по 2016 год). Саратов: ООО «Амирит»; 2016. 248 с.Kutyrev V.V., Popova A.Yu., editors. [Cadastre of Epidemic and Epizootic Manifestations of Plague in the Territory of the Russian Federation and Former Soviet Union (1876–2016)]. Saratov: “AMIRIT” LLC; 2016. 248 p.Achtman M., Zurth K., Morelli G., Torrea G., Guiyoule A., Carniel E. Yersinia pestis, the cause of plague, is a recently emerged clone of Yersinia pseudotuberculosis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999; 96:14043–8. DOI: 10.1073/pnas.96.24.14043.Achtman M., Zurth K., Morelli G., Torrea G., Guiyoule A., Carniel E. Yersinia pestis, the cause of plague, is a recently emerged clone of Yersinia pseudotuberculosis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999; 96:14043–8. DOI: 10.1073/pnas.96.24.14043.Achtman M., Morelli G., Zhu P., Wirth T., Diehl I., Kusecek B., Vogler A.J., Wagner D.M., Allender C.J., Easterday W.R., Chenal-Francisque V., Worsham P., Thomson N.R., Parkhill J., Lindler L.E., Carniel E., Keim P. Microevolution and history of the plague bacillus, Yersinia pestis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004; 10(51):17837–42. DOI: 10.1073 pnas.0408026101.Achtman M., Morelli G., Zhu P., Wirth T., Diehl I., Kusecek B., Vogler A.J., Wagner D.M., Allender C.J., Easterday W.R., Chenal-Francisque V., Worsham P., Thomson N.R., Parkhill J., Lindler L.E., Carniel E., Keim P. Microevolution and history of the plague bacillus, Yersinia pestis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004; 10(51):17837–42. DOI: 10.1073 pnas.0408026101.Haensch S., Bianucci R., Signoli M., Rajerison M., Schultz M., Kacki S., Vermunt M., Weston D.A., Hurst D., Achtman M., Carniel E., Bramanti B. Distinct сlones of Yersinia pestis сaused the Black Death. PLoS Pathog. 2010; 6(10):e1001134. DOI: 10.1371/journal.ppat.1001134.Haensch S., Bianucci R., Signoli M., Rajerison M., Schultz M., Kacki S., Vermunt M., Weston D.A., Hurst D., Achtman M., Carniel E., Bramanti B. Distinct сlones of Yersinia pestis сaused the Black Death. PLoS Pathog. 2010; 6(10):e1001134. DOI: 10.1371/journal.ppat.1001134.Morelli G., Song Y., Mazzoni C.J., Eppinger M., Roumagnac P., Wagner D.M., Feldkamp M., Kusecek B., Vogler A.J., Li Y., Cui Y., Thomson N.R., Jombart T., Leblois R., Lichtner P., Rahalison L., Petersen J.M., Balloux F., Keim P., Wirth T., Ravel J., Yang R., Carniel E., Achtman M. Yersinia pestis genome sequencing identifies patterns of global phylogenetic diversity. Nat. Genet. 2010; 42(12):1140–3. DOI: 10.1038/ng.705.Morelli G., Song Y., Mazzoni C.J., Eppinger M., Roumagnac P., Wagner D.M., Feldkamp M., Kusecek B., Vogler A.J., Li Y., Cui Y., Thomson N.R., Jombart T., Leblois R., Lichtner P., Rahalison L., Petersen J.M., Balloux F., Keim P., Wirth T., Ravel J., Yang R., Carniel E., Achtman M. Yersinia pestis genome sequencing identifies patterns of global phylogenetic diversity. Nat. Genet. 2010; 42(12):1140–3. DOI: 10.1038/ng.705.Cui Y., Song Y. Genome and evolution of Yersinia pestis. Adv. Exp. Med. Biol. 2016; 918:171-92. DOI: 10.1007/978-94-024-0890-4_6.Cui Y., Song Y. Genome and evolution of Yersinia pestis. Adv. Exp. Med. Biol. 2016; 918:171-92. DOI: 10.1007/978-94-024-0890-4_6.Cui Y., Yu C., Yan Y., Li D., Li Y., Jombart T., Lucy A Weinert, Wang Z., Guo Z., Xu L., Zhang Y., Zheng H., Qin N., Xiao X., Wu M., Wang X., Zhou D., Qi Z., Du Z., Wu H., Yang X., Cao H., Wang H., Wang J., Yao S., Rakin A., Li Y., Falush D., Balloux F., Achtman M., Song Y., Wang J., Yang R. Historical variations in mutation rate in an epidemic pathogen, Yersinia pestis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013; 110(2):577–82. DOI: 10.1073/pnas.1205750110.Cui Y., Yu C., Yan Y., Li D., Li Y., Jombart T., Lucy A Weinert, Wang Z., Guo Z., Xu L., Zhang Y., Zheng H., Qin N., Xiao X., Wu M., Wang X., Zhou D., Qi Z., Du Z., Wu H., Yang X., Cao H., Wang H., Wang J., Yao S., Rakin A., Li Y., Falush D., Balloux F., Achtman M., Song Y., Wang J., Yang R. Historical variations in mutation rate in an epidemic pathogen, Yersinia pestis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013; 110(2):577–82. DOI: 10.1073/pnas.1205750110.Demeure C.E., Dussurget O., Fiol G.M., Le Guern A.-S, Savin C., Pizarro-Cerdá J. Yersinia pestis and plague: an updated view on evolution, virulence determinants, immune subversion, vaccination, and diagnostics. Genes Immun. 2019; (5):357–70. DOI: 10.1038/s41435-019-0065-0.Demeure C.E., Dussurget O., Fiol G.M., Le Guern A.-S, Savin C., Pizarro-Cerdá J. Yersinia pestis and plague: an updated view on evolution, virulence determinants, immune subversion, vaccination, and diagnostics. Genes Immun. 2019; (5):357–70. DOI: 10.1038/s41435-019-0065-0.Kutyrev V.V., Eroshenko G.A., Motin V.L., Nosov N.Y., Krasnov J.M., Kukleva L.M., Nikiforov K.A., Al’hova J.V., Oglodin E.G., Guseva N.P. Phylogeny and classification of Yersinia pestis through the lens of strains from the plague foci of Commonwealth of Independent States. Front. Microbiol. 2018; 9:1106. DOI: 10.3389/fmicb.2018.01106.Kutyrev V.V., Eroshenko G.A., Motin V.L., Nosov N.Y., Krasnov J.M., Kukleva L.M., Nikiforov K.A., Al’hova J.V., Oglodin E.G., Guseva N.P. Phylogeny and classification of Yersinia pestis through the lens of strains from the plague foci of Commonwealth of Independent States. Front. Microbiol. 2018; 9:1106. DOI: 10.3389/fmicb.2018.01106.Ерошенко Г.А., Попов Н.В., Альхова Ж.В., Куклева Л.М., Балыкова А.Н., Гражданов А.К., Аязбаев Т.З., Майканов Н.С., Кутырев В.В. Распространение Yersinia pestis средневекового биовара в Северном, Северо-Западном Прикаспии и Предкавказье во второй половине XX века. Проблемы особо опасных инфекций. 2019; 4:48–55. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-4-48-55.Eroshenko G.A., Popov N.V., Al’khova Z.V., Kukleva L.M., Balykova A.N., Grazhdanov A.K., Ayazbaev T.Z., Maikanov N.S., Kutyrev V.V. [Dissemination of Yersinia pestis of Medieval Biovar in Northern, North-Western Caspian Sea Region and Fore-Caucasus in the second Half of the Twentieth Century. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly] Dangerous Infections]. 2019;(4):48–55. (In Russ.) DOI: 10.21055/0370-1069-2019-4-48-55.Eroshenko G.A., Popov N.V., Alkhova Zh.V., Balykova A.N., Kukleva L.M., Chervyakova N.S., Maykanov N.S., Sarmuldina A.Kh., Kutyrev V.V. Circulation of Yersinia pestis in the Volga-Ural Sandy Focus: Spatiotemporal Analysis. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2019; 3:51–7. (In English). DOI: 10.21055/0370-1069-2019-3-51-57.Eroshenko G.A., Popov N.V., Alkhova Zh.V., Balykova A.N., Kukleva L.M., Chervyakova N.S., Maykanov N.S., Sarmuldina A.Kh., Kutyrev V.V. Circulation of Yersinia pestis in the Volga-Ural Sandy Focus: Spatiotemporal Analysis. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2019; 3:51–7. (In English). DOI: 10.21055/0370-1069-2019-3-51-57.Онищенко Г.Г., Кутырев В.В., редакторы. Лабораторная диагностика особо опасных инфекционных болезней. Практическое руководство. М.: ЗАО «Шико»; 2013: 560 с.Onishchenko G.G., Kutyrev V.V., editors. [Laboratory Diagnostics of Particulalrly Dangerous Infectious Diseases. Practice Guidelines]. Moscow: “Shiko” CJSC; 2013. 560 p.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.