microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2021-1-116-121microbe-1446Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESРоль Ixodes pavlovskyi (Acari, Ixodidae) в боррелиозном эпизоотическом процессе на острове РусскомRole of Ixodes Pavlovskyi (Acari, Ixodidae) in Borreliosis Epizootic Process at the Island Russkyhttps://orcid.org/0000-0002-3918-7832НикитинА. Я.NikitinA. Ya.

664047, Иркутск, ул. Трилиссера, 78

78, Trilissera St., Irkutsk, 664047

adm@chumin.irkutsk.ruСабитоваЮ. В.SabitovaYu. V.

630090, Новосибирск, пр. Ак. Лаврентьева, 8

8, Academician Lavrentiev Avenue, Novosibirsk, 630090

https://orcid.org/0000-0002-5930-5306РарВ. А.RarV. A.

630090, Новосибирск, пр. Ак. Лаврентьева, 8

8, Academician Lavrentiev Avenue, Novosibirsk, 630090

 МорозовИ. М.MorozovI. М.

664047, Иркутск, ул. Трилиссера, 78

78, Trilissera St., Irkutsk, 664047

https://orcid.org/0000-0003-2209-2762ГордейкоН. С.GordeikoN. S.

692512, Уссурийск, ул. Дзержинского, 46

46, Dzerzhinskogo St., Ussurijsk, 692512

АлленовА. В.AllenovA. V.

692512, Уссурийск, ул. Дзержинского, 46

46, Dzerzhinskogo St., Ussurijsk, 692512

КаверинаГ. Б.KaverinaG. B.

630090, Новосибирск, пр. Ак. Лаврентьева, 8

8, Academician Lavrentiev Avenue, Novosibirsk, 630090

https://orcid.org/0000-0001-7158-3774БабкинИ. В.BabkinI. V.

630090, Новосибирск, пр. Ак. Лаврентьева, 8

8, Academician Lavrentiev Avenue, Novosibirsk, 630090

https://orcid.org/0000-0002-1687-8278ТикуноваН. В.TikunovaN. V.

630090, Новосибирск, пр. Ак. Лаврентьева, 8

8, Academician Lavrentiev Avenue, Novosibirsk, 630090

https://orcid.org/0000-0002-6612-479XАндаевЕ. И.AndaevE. I.

664047, Иркутск, ул. Трилиссера, 78

78, Trilissera St., Irkutsk, 664047

ФКУЗ «Иркутский научно-исследовательский противочумный институт Сибири и Дальнего Востока»РоссияIrkutsk Anti-Plague Research Institute of Siberia and Far EastRussian FederationИнститут химической биологии и фундаментальной медицины СО РАНРоссияInstitute of Chemical Biology and Fundamental Medicine of the Siberian Branch of Russian Academy of SciencesRussian FederationФКУЗ «Приморская противочумная станция»РоссияPrimorsk Plague Control StationRussian FederationИнститут химической биологии и фундаментальной медицины СО РАНРоссияPrimorsk Plague Control StationRussian Federation20211604202101116121Copyright © Никитин А.Я., Сабитова Ю.В., Рар В.А.,  Морозов И.М., Гордейко Н.С., Алленов А.В., Каверина Г.Б., Бабкин И.В., Тикунова Н.В., Андаев Е.И., 20212021Никитин А.Я., Сабитова Ю.В., Рар В.А.,  Морозов И.М., Гордейко Н.С., Алленов А.В., Каверина Г.Б., Бабкин И.В., Тикунова Н.В., Андаев Е.И.Nikitin A.Y., Sabitova Y.V., Rar V.A., Morozov I.М., Gordeiko N.S., Allenov A.V., Kaverina G.B., Babkin I.V., Tikunova N.V., Andaev E.I.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/1446

Заболеваемость иксодовыми клещевыми боррелиозами (ИКБ) на о. Русском (Приморский край) выше, чем на материке. На острове сложилась бидоминантная структура населения клещей с массовой встречаемостью Ixodes persulcatus и I. pavlovskyi. В силу более высокой инфицированности и агрессивности I. persulcatus высказано предположение о его ключевом значении в формировании высокой активности очага ИКБ на острове.

Цель исследования – на основе изучения структуры комплекса геновидов боррелий, изолируемых из клещей рода Ixodes на о. Русском, охарактеризовать роль I. pavlovskyi в боррелиозном эпизоотическом процессе.

Материалы и методы

Материалы и методы. Сбор клещей проведен с растительности на трех участках. Видовая принадлежность иксодид определена морфологически и методом ПЦР по митохондриальному гену сox1 и ядерному мультикопийному локусу ITS2. Проанализирована инфицированность 233 клещей с подтвержденной всеми методами видовой идентификацией. Геновиды боррелий определены методом мультиплексной двухраундовой ПЦР в присутствии праймеров, специфичных к фрагментам генов 5S и 23S рРНК комплекса Borrelia burgdorferi sensu lato.

Результаты и обсуждение

Результаты и обсуждение. Подтверждено сосуществование на острове I. persulcatus и I. pavlovskyi с различным их соотношением в пространстве и постепенным возрастанием доли последнего вида. Выявлена циркуляция трех этиологических агентов ИКБ: Borrelia garinii (преимущественно в I. pavlovskyi), B. bavariensis и B. afzelii (в I. persulcatus). Таким образом, на острове сформировался активный природный очаг ИКБ, вероятно, включающий две не изолированные цепочки циркуляции боррелий. Одна объединяет I. persulcatus, а также мелких и крупных млекопитающих в качестве прокормителей клещей. Вторая – I. pavlovskyi, который может прокармливаться на млекопитающих и птицах. Благодаря пространственной изменчивости структуры населения иксодид на различных участках острова может меняться соотношение циркулирующих видов боррелий, а в районах абсолютного доминирования I. pavlovskyi этот вид становится основным переносчиком патогенных возбудителей. 

The incidence of Ixodes tick-borne borreliosis (ITBB) at the Island Russky (Primorsk Territory) is higher than at the mainland. There is a bidominant structure of the tick population with mass occurrence of Ixodes persulcatus and I. pavlovskyi at the island. Due to the higher infectivity and aggressiveness of I. persulcatus, it is suggested that it plays a key role in high activity of the ITBB focus at the island.

The aim of the study

The aim of the study: to characterize the role of I. pavlovskyi in the borreliosis epizootic process based on the study of the structure of the borrelia genotype complex isolated from Ixodes ticks at the Island Russky.

Materials and methods

Materials and methods. The ticks were collected from vegetation at three sites. Ixodide species were determined morphologically and using PCR for mitochondrial gene cox1 and nuclear multicopy locus ITS2. Infection of 233 ticks was analyzed with the species identification confirmed by all methods. Borrelia genospecies were determined by multiplex two-round PCR with the primers specific to the gene fragments 5S and 23S rRNA of Borrelia burgdorferi sensu lato complex.

Results and discussion

Results and discussion. Coexistence of I. persulcatus and I. pavlovskyi at the island was confirmed, with different ratios in space and a gradual increase in the proportion of the latter species. The circulation of three etiological agents of ITBB: Borrelia garinii (predominantly in I. pavlovskyi), B. bavariensis and B. afzelii (in I. persulcatus) was identified. Thus, an active natural focus of ITBB has formed at the island, probably including two uninsulated chains of borrelia circulation. One chain combines I. persulcatus and small and large mammals as the tick feeders. The second – I. pavlovskyi that can feed on mammals and birds. Due to the spatial variability of the ixodide population structure at different sections of the island, the ratio of the circulating borrelia species can change, and this species becomes the main vector of the pathogenic agents in areas of I. pavlovskyi absolute dominance.

иксодовые клещевые боррелиозыиксодовые клещигеновиды боррелийинфицированность клещейостров Русскийixodiс tick-borne borreliosesIxodes tickborrelia genospeciestick infectionIsland RusskyРабота частично поддержана проектом Государственного задания ИХБФМ СО РАН № АААА-А17-117020210027-9.ReferencesКоренберг Э.И., Помелова В.Г., Осин Н.С. Природно­ очаговые инфекции, передающиеся иксодовыми клещами. М.: Комментарий; 2013. 463 с.Korenberg E.I., Pomelova V.G., Osin N.S. Infections with Natural Focality Transmitted by Ixodidae ticks. Moscow: “Kommentarij”; 2013. 463 p.Нефедова В.В., Коренберг Э.И., Горелова Н.Б. Мульти­ локусный сиквенс-анализ «нетипичных» Borrelia burgdorferi sensu lato, изолированных в России. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2017; 35(4):145–50. DOI: 10.18821/0208-0613-2017-35-4-145-150.Nefedova V.V., Korenberg E.I., Gorelova N.B. Multilocus sequence-analysis of “atypical” Borrelia burgdorferi sensu lato isolated in Russia. Molekulyarnaya genetika, mikrobiologiya and virusologiya [Molecular Genetics, Microbiology and Virology]. 2017; 35(4):145–50. DOI: 10.18821/0208-0613-2017-35-4-145-150.Rar V., Livanova N., Tkachev S., Kaverina G., Tikunov A., Sabitova Y., Igolkina Y., Panov V., Livanov S., Fomenko N., Babkin I., Tikunova N. Detection and genetic characterization of a wide range of infectious agents in Ixodes pavlovskyi ticks in Western Siberia, Russia. Parasites & Vectors. 2017; 10(1):258. DOI: 10.1186/s13071-017-2186-5.Rar V., Livanova N., Tkachev S., Kaverina G., Tikunov A., Sabitova Y., Igolkina Y., Panov V., Livanov S., Fomenko N., Babkin I., Tikunova N. Detection and genetic characterization of a wide range of infectious agents in Ixodes pavlovskyi ticks in Western Siberia, Russia. Parasites & Vectors. 2017; 10(1):258. DOI: 10.1186/s13071-017-2186-5.Злобин В.И., Рудаков Н.В., Малов И.В. Клещевые трансмиссивные инфекции. Новосибирск: Наука; 2015. 224 с.Zlobin V.I., Rudakov N.V., Malov I.V. Tick-Borne Vector Infections. Novosibirsk: “Nauka”; 2015. 224 p.Рудакова С.А., Пеньевская Н.А., Рудаков Н.В., Пакскина Н.Д., Савельев Д.А., Блох А.И. Интенсивность и тенденции развития эпидемического процесса иксодовых клещевых боррелиозов в Российской Федерации в 2002–2018 гг. и прогноз на 2019 г. Проблемы особо опасных инфекций. 2019; 2:22–9. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-2-22-29.Rudakova S.A., Pen’evskaya N.A., Rudakov N.V., Pakskina N.D., Savelev D.A., Blokh A.I. Intensity and trends of epidemic process development of Ixodes tick-borne borrelioses in the Russian Federation in 2002–2018 and forecast for 2019. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2019; 2:22–9. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-2-22-29.Margos G., Vollmer S.A., Cornet M., Garnier M., Fingerle V., Wilske B., Bormane A., Vitorino L., Collares-Pereira M., Drancourt M., Kurtenbach K. A new Borrelia species defined by multilocus sequence analysis of housekeeping genes. Appl. Environ. Microbiol. 2009; 75(16):5410–16. DOI: 10.1128/AEM.00116-09.Margos G., Vollmer S.A., Cornet M., Garnier M., Fingerle V., Wilske B., Bormane A., Vitorino L., Collares-Pereira M., Drancourt M., Kurtenbach K. A new Borrelia species defined by multilocus sequence analysis of housekeeping genes. Appl. Environ. Microbiol. 2009; 75(16):5410–16. DOI: 10.1128/AEM.00116-09.Бурухина Е.Г., Жебровская Е.В., Петрова Н.К., Просянникова М.Н., Захарова Г.А., Симонов С.Б. Иксодовые клещи и их эпизоотологическое значение на острове Русский. Здоровье. Медицинская экология. Наука. 2012; 3-4:187–90.Burukhina E.G., Zhebrovskaya E.V., Petrova N.K., Prosyannikova M.N., Zakharova G.A., Simonov S.B. Ixodes ticks and their epizootiological significance on the Island Russky. Zdorovie. Meditsinskaya Ekologia. Nauka [Health. Medical Ecology. Science]. 2012; 3-4:187–90.Никитин А.Я., Ананьев В.Ю., Андаев Е.И., Алленов А.В., Сидорова Е.А., Хомичук Т.Ф., Бурухина Е.Г., Просянникова М.Н., Петрова Н.К., Гордейко Н.С., Морозов И.М., Балахонов С.В. Основные факторы, обуславливающие высокую заболеваемость населения иксодовыми клещевыми боррелиозами на острове Русском. Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2017; 4:38–41.Nikitin A.Ya., Ananiev V.Yu., Andaev E.I., Allenov A.V., Sidorova E.A., Khomichuk T.F., Burukhina E.G., Prosyannikova M.N., Petrova N.K., Gordeiko N.S., Morozov I.M., Balakhonov S.V. Main factors contributing to high human incidence of tick-borne borrelioses on the Island Russky. Meditsinskaya Parazitologiya i Parazitarnye Bolezni [Medical Parasitology and Parasitic Diseases]. 2017; 4:38–41.Леонова Г.Н., Бондаренко Е.И., Хворостянко А.А., Курловская А.В. Изучение распространенности на юге Дальнего Востока возбудителей инфекций, передаваемых иксодовыми клещами. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2015; 14(1):31–35. DOI: doi.org/10.31631/2073-3046-2015-14-1-31-35.Leonova G.N., Bondarenko E.I., Khvorostyanko A.A., Kurlovskaya A.V. The study of transmitted by ticks pathogens prevalence in the south of the Far East. E’pidemiologiya i vakcinoprofilaktika [Epidemiology and Vaccinal Prevention]. 2015; 14(1):31–5. DOI: 10.31631/2073-3046-2015-14-1-31-35.Никитин А.Я., Андаев Е.И., Сидорова Е.А., Алленов А.В., Гордейко Н.С., Зверева Т.В., Морозов И.М., Балахонов С.В. Эпизоотологический мониторинг и прогноз риска проявления инфекций, передающихся иксодовыми клещами, на о. Русском в 2016 г. (Приморский край). Проблемы особо опасных инфекций. 2016; 3:95–97. DOI: 10.21055/0370-1069-2016-3-95-97.Nikitin A.Ya., Andaev E.I., Sidorova E.A., Allenov A.V., Gordeiko N.S., Zvereva T.V., Morozov I.M., Balakhonov S.V. Epizootiological Monitoring and Forecast of the Risks Associated with Infections, Transmitted by Ixodidae Ticks, on the Island Russky in 2016 (Primorsk Territory). Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2016; (3):95–7. DOI: 10.21055/0370-1069-2016-3-95-97.Филиппова Н.А. Фауна России и сопредельных стран. Паукообразные. Т. 4. Вып. 5. Иксодовые клещи подсем. Amblyomminae. СПб.: Наука; 1997. 436 с.Filippova N.A. Fauna of Russia and bordering countries. Arachnidae. Vol. 4. Iss. 5. Ixodidae ticks from Amblyomminae subfamily. St. Petersburg: “Nauka”; 1997. 436 p.Болотин Е.И., Колонин Г.В., Киселев А.Н., Матюшин О.А. Распространение и экология Ixodes pavlovskyi (Ixodidae) в Сихотэ-Алине. Паразитология. 1977; 11(3):225–9.Bolotin E.I., Colonin G.V., Kiselev A.N., Matushin O.A. Distribution and ecology of Ixodes pavlovskyi (Ixodidae) in SikhoteAlin. Parazitologiya [Parasitology]. 1977; 11(3):225–9.Якименко В.В., Малькова М.Г., Шпынов С.Н. Иксодо­ вые клещи Западной Сибири: фауна, экология, основные методы исследования. Омск: ООО ИЦ «Омский научный вестник»; 2013. 240 с.Yakimenko V.V., Mal’kova M.G., Shpynov S.N. Ixodidae ticks of Western Siberia: fauna, ecology, main research methods. Omsk: “Omsk Scientific Bulletin”; 2013. 240 p.Романенко В.Н., Кондратьева Л.М. Зараженность иксодовых клещей, снятых с людей, вирусом клещевого энцефалита на территории города Томска и его окрестностей. Паразитология. 2011; 45(1):3–10.Romanenko V.N., Condratieva L.M. Infestation of Ixodes ticks, removed from humans, by tick-borne encephalitis virus in the tyerritory of Tomsk city and its surroundings. Parazitologiya [Parasitology]. 2011; 45(1):3–10.Померанцев Б.И. Фауна СССР. Паукообразные. Т. 4. Вып. 2. Иксодовые клещи (Ixodidae). М.-Л.: Наука; 1950. 224 с.Pomerancev B.I. Fauna of the USSR. Arachnidae. Vol. 4. Iss. 2. Ixodes ticks (Ixodidae). Moscow-Leningrad: “Nauka”; 1950. 224 p.Ивантер Э.В., Коросов А.В. Элементарная биометрия. Петрозаводск: Изд-во ПетрГУ; 2013. 110 с.Ivanter E.V., Korosov A.V. Elementary Biometrics. Petro­ zavodsk: Publishing House of Petrozavodsk State University; 2013. 110 p.Дубинина Е.В. Глобальное потепление климата, изменение ареалов переносчиков, появление видов-вселенцев и переносимых ими возбудителей болезней. Пест-менеджмент. 2017; 1:14–24.Dubinina E.V. Global warming of climate, change of vector areals, appearance of invasive species and the transmitted agents of the desiases. Pest-Management [Pest-Management]. 2017; 1:14–24.Jaenson T.G.T., Jensen J.-K. Records of ticks (Acari, Ixodidae) from the Faroe Islands. Norw. J. Entomol. 2007; 54:11–5.Jaenson T.G.T., Jensen J.-K. Records of ticks (Acari, Ixodidae) from the Faroe Islands. Norw. J. Entomol. 2007; 54:11–5.Mukhacheva T.A., Kovalev S.Y. Multilocus sequence analysis of Borrelia burgdorferi s.l. in Russia. Ticks Tick Borne Dis. 2013; 4(4):275–279. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2013.02.004.Mukhacheva T.A., Kovalev S.Y. Multilocus sequence analysis of Borrelia burgdorferi s.l. in Russia. Ticks Tick Borne Dis. 2013; 4(4):275–279. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2013.02.004.Симонов С.Б., Симонов П.С., Симонова Т.Л., Борисова Д.С. Мышевидные грызуны острова Русский (Южное Приморье). Зоологический журнал. 2010; 89(11):1366–73.Simonov S.B., Simonov P.S., Simonova T.L., Borisova D.S. Mouse-like rodents on the Russian Island (South Primorie). Zoologicheskii Zhurnal [Zoological Journal]. 2010; 11(89):1366–73.Колонин Г.В. Материалы по фауне иксодовых клещей юга Приморского края. Паразитология. 1986; 20(1):15–8.Kolonin G.V. Findings on the ixodid ticks fauna in the south of Primorsky Krai. Parazitologiya [Parasitology]. 1986; 20(1):15–8.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.