microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2022-2-75-85microbe-1696Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESРеконструкция пространственной циркуляции Yersinia pestis средневекового биовара в Восточном Прикаспии в XX веке по данным полногеномного SNP-анализаTracing the Spatial Circulation of Yersinia pestis of Medieval Biovar in the Eastern Caspian Sea Region in the 20th Century Based on Genome-Wide SNP Analysishttps://orcid.org/0000-0001-5403-989XЕрошенкоГ. А.EroshenkoG. A.

Ерошенко Галина Александровна

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

Galina A. Eroshenko

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

geroshenko@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2955-3034ОглодинЕ. Г.OglodinE. G.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3766-7979БалыковаА. Н.BalykovaA. N.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4909-2394КрасновЯ. М.KrasnovYa. M.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9190-099XНарышкинаЕ. А.NaryshkinaE. A.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruАязбаевТ. З.AyazbaevT. Z.

050054, Алматы, ул. Жахангер, 14

14, Zhakhanger St., Almaty, 050054

https://orcid.org/0000-0003-4099-9261ПоповН. В.PopovN. V.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3788-3452КутыревВ. В.KutyrevV. V.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruФКУЗ «Российский научно-исследовательский противочумный институт «Микроб»РоссияRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”Russian FederationНациональный научный центр особо опасных инфекций им. М. АйкимбаеваКазахстанNational Scientific Center for Particularly Dangerous Infections named after M. AikimbaevKazakhstan202212072022027585Copyright © Ерошенко Г.А., Оглодин Е.Г., Балыкова А.Н., Краснов Я.М., Нарышкина Е.А., Аязбаев Т.З., Попов Н.В., Кутырев В.В., 20222022Ерошенко Г.А., Оглодин Е.Г., Балыкова А.Н., Краснов Я.М., Нарышкина Е.А., Аязбаев Т.З., Попов Н.В., Кутырев В.В.Eroshenko G.A., Oglodin E.G., Balykova A.N., Krasnov Y.M., Naryshkina E.A., Ayazbaev T.Z., Popov N.V., Kutyrev V.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/1696

Комплексный анализ накопленных эпидемиологических и эпизоотологических данных в сочетании с результатами филогенетического анализа штаммов Yersinia pestis создает основу для установления закономерностей пространственно-временного распространения возбудителя чумы и открывает перспективу долговременного прогнозирования активизации природных очагов чумы. Ранее нами была проведена реконструкция направлений распространения Y. pestis средневекового биовара в очагах чумы Северного и Северо-Западного Прикаспия в XX – начале XXI в.

Цель данной работы – выявление закономерностей циркуляции Y. pestis средневекового биовара в четырех природных очагах чумы, расположенных в Восточном Прикаспии.

Материалы и методы

Материалы и методы. Проведено комплексное исследование фенотипических и генетических свойств 16 штаммов Y. pestis, выделенных в Устюртском, Мангышлакском, Каракумском и Копетдагском автономных пустынных очагах чумы в 1926–1985 гг. Выполнено их сравнение со штаммами из других природных очагов чумы Восточной Европы и Центральной Азии, полученных в 1917–2003 гг. Проведено полногеномное секвенирование 12 из этих штаммов. В филогенетический анализ включены геномы еще 19 штаммов Y. pestis, секвенированные нами ранее. На основе выявленных в коровом геноме 1717 полиморфных нуклеотидов (SNPs) построена дендрограмма родственных связей исследуемых штаммов.

Результаты и обсуждение

Результаты и обсуждение. Определена принадлежность всех 16 штаммов Y. pestis из Устюртского, Мангышлакского, Копетдагского и Каракумского пустынных очагов к ветви 2.MED1 средневекового биовара. Все изученные штаммы из первых трех очагов и большинство штаммов из Каракумского очага вошли в каспийскую ветвь 2.MED1, а три штамма из Каракумского пустынного очага – в центральноазиатскую. Определены несколько волн распространения штаммов филогенетической ветви 2.MED1 Y. pestis средневекового биовара в Восточном Прикаспии в XX в.

A comprehensive analysis of the accumulated epidemiological and epizootiological data in combination with results from phylogenetic analysis of Yersinia pestis strains creates the basis for establishing patterns of spatialtemporal distribution of the plague pathogen and opens up the prospect of long-term forecasting of natural plague foci activation. Previously, we traced the distribution pathways of Y. pestis, medieval biovar, in the plague foci of the Northern and Northwestern Caspian Sea regions in the 20th and early 21st centuries.

The purpose of this work was to identify the regularities of circulation of Y. pestis, medieval biovar, in four natural plague foci located in the Eastern Caspian Sea region.

Materials and methods

Materials and methods. A complex study of the phenotypic and genetic properties of 16 Y. pestis strains isolated in the Ustyurt, Mangyshlak, Karakum and Kopetdag autonomous desert plague foci in 1926–1985 was carried out. They were compared with strains from other natural plague foci in Eastern Europe and Central Asia obtained in 1917–2003. Whole-genome sequencing of 12 of those strains was performed. Phylogenetic analysis included the genomes of other 19 Y. pestis strains that we had sequenced earlier. Based on the 1717 polymorphic nucleotides (SNPs) identified in the core genome, a dendrogram of the relations of the studied strains was constructed.

Results and discussion

Results and discussion. All 16 Y. pestis strains from the Ustyurt, Mangyshlak, Kopetdag, and Karakum desert foci belong to the 2.MED1 branch of the medieval biovar. All investigated strains from the first three foci and most of the strains from the Karakum focus are in the Caspian 2.MED1 branch, and three strains from the Karakum desert focus are included in the Central Asian one. We have revealed several waves of dissemination of the strains under the 2.MED1 phylogenetic branch of Y. pestis of the medieval biovar in the Eastern Caspian Sea region in the 20th century.

чумаштаммыфилогенияприродные очагиplaguestrainsphylogenynatural fociReferencesОнищенко Г.Г., Кутырев В.В., редакторы. Природные очаги чумы Кавказа, Прикаспия, Средней Азии и Сибири. М.: Медицина; 2004. 191 с.Onishchenko G.G., Kutyrev V.V., editors. [Natural Plague Foci in the Territory of Caucasus, Caspian Sea Region, Central Asia and Siberia]. Moscow: “Medicine”; 2004. 191 p.Кутырев В.В., Попова А.Ю., редакторы. Кадастр эпидемических и эпизоотических проявлений чумы на территории Российской Федерации и ближнего зарубежья (с 1876 по 2016 год). Саратов: Амирит; 2016. 248 с.Kutyrev V.V., Popova A.Yu., editors. [Cadastre of Epidemic and Epizootic Manifestations of Plague in the Territory of the Russian Federation and Former Soviet Union (1876–2016)]. Saratov: “Amirit”; 2016. 248 p.Achtman M., Zurth K., Morelli G., Torrea G., Guiyoule A., Carniel E. Yersinia pestis, the cause of plague, is a recently emerged clone of Yersinia pseudotuberculosis. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 1999; 96(24):14043–8. DOI: 10.1073/pnas.96.24.14043.Achtman M., Zurth K., Morelli G., Torrea G., Guiyoule A., Carniel E. Yersinia pestis, the cause of plague, is a recently emerged clone of Yersinia pseudotuberculosis. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 1999; 96(24):14043–8. DOI: 10.1073/pnas.96.24.14043.Morelli G., Song Y., Mazzoni C.J., Eppinger M., Roumagnac P., Wagner D.M., Feldkamp M., Kusecek B., Vogler A.J., Li Y., Cui Y., Thomson N.R., Jombart T., Leblois R., Lichtner P., Rahalison L., Petersen J.M., Balloux F., Keim P., Wirth T., Ravel J., Yang R., Carniel E., Achtman M. Yersinia pestis genome sequencing identifies patterns of global phylogenetic diversity. Nat. Genet. 2010; 42(12):1140–3. DOI: 10.1038/ng.705.Morelli G., Song Y., Mazzoni C.J., Eppinger M., Roumagnac P., Wagner D.M., Feldkamp M., Kusecek B., Vogler A.J., Li Y., Cui Y., Thomson N.R., Jombart T., Leblois R., Lichtner P., Rahalison L., Petersen J.M., Balloux F., Keim P., Wirth T., Ravel J., Yang R., Carniel E., Achtman M. Yersinia pestis genome sequencing identifies patterns of global phylogenetic diversity. Nat. Genet. 2010; 42(12):1140–3. DOI: 10.1038/ng.705.Cui Y., Yu C., Yan Y., Li D., Li Y., Jombart T., Weinert L.A., Wang Z., Guo Z., Xu L., Zhang Y., Zheng H., Qin N., Xiao X., Wu M., Wang X., Zhou D., Qi Z., Du Z., Wu H., Yang X., Cao H., Wang H., Wang J., Yao S., Rakin A., Li Y., Falush D., Balloux F., Achtman M., Song Y., Wang J., Yang R. Historical variations in mutation rate in an epidemic pathogen, Yersinia pestis. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2013; 110(2):577–82. DOI: 10.1073/pnas.1205750110.Cui Y., Yu C., Yan Y., Li D., Li Y., Jombart T., Weinert L.A., Wang Z., Guo Z., Xu L., Zhang Y., Zheng H., Qin N., Xiao X., Wu M., Wang X., Zhou D., Qi Z., Du Z., Wu H., Yang X., Cao H., Wang H., Wang J., Yao S., Rakin A., Li Y., Falush D., Balloux F., Achtman M., Song Y., Wang J., Yang R. Historical variations in mutation rate in an epidemic pathogen, Yersinia pestis. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2013; 110(2):577–82. DOI: 10.1073/pnas.1205750110.Li J., Wang Y., Liu F., Shen X., Wang Y., Fan M., Peng Y., Wang S., Feng Y., Zhang W., Lv Y., Zhang H., Lu X., Zhang E., Wei J., Chen L., Kan B., Zhang Z., Xu J., Wang W., Li W. Genetic source tracking of human plague cases in Inner Mongolia-Beijing, 2019. PLoS Negl. Trop. Dis. 2021; 15(8):e0009558. DOI: 10.1371/journal.pntd.0009558.Li J., Wang Y., Liu F., Shen X., Wang Y., Fan M., Peng Y., Wang S., Feng Y., Zhang W., Lv Y., Zhang H., Lu X., Zhang E., Wei J., Chen L., Kan B., Zhang Z., Xu J., Wang W., Li W. Genetic source tracking of human plague cases in Inner Mongolia-Beijing, 2019. PLoS Negl. Trop. Dis. 2021; 15(8):e0009558. DOI: 10.1371/journal.pntd.0009558.Xu L., Stige L.C., Leirs H., Neerinckx S., Gage K.L., Yang R., Liu Q., Bramanti B., Dean K.R., Tang H., Sun Z., Stenseth N.C., Zhang Z. Historical and genomic data reveal the influencing factors on global transmission velocity of plague during the Third Pandemic. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2019; 116(24):11833–8. DOI: 10.1073/pnas.1901366116.Xu L., Stige L.C., Leirs H., Neerinckx S., Gage K.L., Yang R., Liu Q., Bramanti B., Dean K.R., Tang H., Sun Z., Stenseth N.C., Zhang Z. Historical and genomic data reveal the influencing factors on global transmission velocity of plague during the Third Pandemic. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2019; 116(24):11833–8. DOI: 10.1073/pnas.1901366116.Ерошенко Г.А., Попов Н.В., Альхова Ж.В., Балыкова А.Н., Куклева Л.М., Червякова Н.С., Майканов Н.С., Сармулдина А.Х., Кутырев В.В. Пространственно-временной анализ циркуляции Yersinia pestis в Волго-Уральском песчаном очаге. Проблемы особо опасных инфекций. 2019; 3:51–7. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-3-51-57.Eroshenko G.A., Popov N.V., Al’khova Zh.V., Balykova A.N., Kukleva L.M., Chervyakova N.S., Maykanov N.S., Sarmuldina A.Kh., Kutyrev V.V. [Circulation of Yersinia pestis in the Volga-Ural sandy focus: spatiotemporal analysis]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2019; (3):51–7. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-3-51-57.Kutyrev V.V., Eroshenko G.A., Motin V.L., Nosov N.Y., Krasnov J.M., Kukleva L.M., Nikiforov K.A., Al’hova J.V., Oglodin E.G., Guseva N.P. Phylogeny and classification of Yersinia pestis through the lens of strains from the plague foci of Commonwealth of Independent States. Front. Microbiol. 2018; 9:1106. DOI: 10.3389/fmicb.2018.01106.Kutyrev V.V., Eroshenko G.A., Motin V.L., Nosov N.Y., Krasnov J.M., Kukleva L.M., Nikiforov K.A., Al’hova J.V., Oglodin E.G., Guseva N.P. Phylogeny and classification of Yersinia pestis through the lens of strains from the plague foci of Commonwealth of Independent States. Front. Microbiol. 2018; 9:1106. DOI: 10.3389/fmicb.2018.01106.Eroshenko G.A., Popov N.V., Al’khova Z.V., Kukleva L.M., Balykova A.N., Chervyakova N.S., Naryshkina E.A., Kutyrev V.V. Evolution and circulation of Yersinia pestis in the Northern Caspian and Northern Aral Sea regions in the 20th–21st centuries. PLoS One. 2021; 16(2):e0244615. DOI: 10.1371/journal.pone.0244615.Eroshenko G.A., Popov N.V., Al’khova Z.V., Kukleva L.M., Balykova A.N., Chervyakova N.S., Naryshkina E.A., Kutyrev V.V. Evolution and circulation of Yersinia pestis in the Northern Caspian and Northern Aral Sea regions in the 20th–21st centuries. PLoS One. 2021; 16(2):e0244615. DOI: 10.1371/journal.pone.0244615.Попов Н.В., Удовиков А.И., Ерошенко Г.А., Караваева Т.Б., Яковлев С.А., Поршаков А.М., Зенкевич Е.С., Кутырев В .В. Влияние флуктуаций уровня Каспийского моря на эпизоотическую активность Каспийского песчаного очага чумы. Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2016; 1:12–7.Popov N.V., Udovikov A.I., Eroshenko G.A., Karavaeva T.B., Yakovlev S.A., Porshakov A.M., Zenkevich E.S., Kutyrev V.V. [The influence of fluctuations in the level of the Caspian Sea on the epizootic activity of the Caspian sandy focus of plague]. Meditsinskaya Parazitologiya i Parazitarnye Bolezni [Medical Parasitology and Parasitic Diseases]. 2016; (1):12–7.Bortnik V.N. Changes in the water level and hydrological balance of the Aral Sea. In: Micklin P.P., Williams W.D., editors. The Aral Sea Basin. NATO ASI Series (Series 2. Environment). Berlin: Springer; 1996. Vol. 12. P. 25–32. DOI: 10.1007/978-3-642-61182-7_3.Bortnik V.N. Changes in the water level and hydrological balance of the Aral Sea. In: Micklin P.P., Williams W.D., editors. The Aral Sea Basin. NATO ASI Series (Series 2. Environment). Berlin: Springer; 1996. Vol. 12. P. 25–32. DOI: 10.1007/978-3-642-61182-7_3.Kasimov N.S., Gennadiev A.N., Kasatenkova M.S., Lychagin M.Y., Kroonenberg S.B., Koltemann P. Geochemical changes in the Caspian salt marshes due to the sea level fluctuations. Earth Science Research. 2012; 1(2):262–78. DOI: 10.5539/esr.v1n2p262.Kasimov N.S., Gennadiev A.N., Kasatenkova M.S., Lychagin M.Y., Kroonenberg S.B., Koltemann P. Geochemical changes in the Caspian salt marshes due to the sea level fluctuations. Earth Science Research. 2012; 1(2):262–78. DOI: 10.5539/esr. v1n2p262.Cretaux J-F., Letolle R., Berge-Nguyen M. History of Aral Sea level variability and current scientific debates. Glob. Planet. Change. 2013; 110:99–113. DOI: 10.1016/j.gloplacha.2013.05.006.Cretaux J-F., Letolle R., Bergé-Nguyen M. History of Aral Sea level variability and current scientific debates. Glob. Planet. Change. 2013; 110:99–113. DOI: 10.1016/j.gloplacha.2013.05.006.Chen J., Pekker T., Wilson S.R., Tapley B.D., Kostianoy A., Cretaux J.-F., Safarov E.S. Long-term Caspian Sea level change. Geophys. Res. Lett. 2017; 44(13):6993–7001. DOI: 10.1002/2017GL073958.Chen J., Pekker T., Wilson S.R., Tapley B.D., Kostianoy A., Cretaux J.-F., Safarov E.S. Long-term Caspian Sea level change. Geophys. Res. Lett. 2017; 44(13):6993–7001. DOI: 10.1002/2017GL073958.Онищенко Г.Г., Кутырев В.В., редакторы. Лабораторная диагностика особо опасных инфекционных болезней: Практическое руководство. М.: Шико; 2013. 560 с.Onishchenko G.G., Kutyrev V.V., editors. [Laboratory Diagnostics of Particularly Dangerous Infectious Diseases: Practice Guidelines]. Moscow: “Shiko”; 2013. 560 p.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.