microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2022-3-38-44microbe-1723Research ArticleОБЗОРЫREVIEWSРамнозопозитивные штаммы возбудителя чумы: вирулентность и эпидемиологическое значениеRhamnose-Positive Strains of Plague Agent: Virulence and Epidemiological Significancehttps://orcid.org/0000-0003-4705-6151СлудскийА. А.SludskyA. A.

Слудский Александр Аркадьевич

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

Alexander A. Sludsky

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruДевдарианиЗ. Л.DevdarianiZ. L.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruФКУН «Российский научно-исследовательский противочумный институт «Микроб»РоссияRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”Russian Federation202229102022033844Copyright © Слудский А.А., Девдариани З.Л., 20222022Слудский А.А., Девдариани З.Л.Sludsky A.A., Devdariani Z.L.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/1723

Цель обзора – показать необоснованность безоговорочной оценки рамнозопозитивных штаммов возбудителя чумы как авирулентных для большинства видов носителей чумы и человека и не имеющих эпидемиологического значения. Основными носителями рамнозопозитивных штаммов являются несколько видов полевок и монгольская пищуха. Подавляющее большинство специалистов придерживаются мнения, что рамнозопозитивные («полевочьи» и «пищуховые») штаммы Yersinia pestis авирулентны или слабовируленты для многих видов теплокровных животных и человека, соответственно, не имеют эпидемиологического значения. Однако в сериях опытов по заражению рамнозопозитивными штаммами сурков, сусликов, больших песчанок часть экспериментальных животных болели остро и погибали от чумы. В природе рамнозопозитивные штаммы выделяли от трупов относительно резистентных красных сурков. При оценке эпидемиологического значения рамнозопозитивных штаммов опускается такой важнейший критерий, как наличие или отсутствие эффективных факторов и путей передачи возбудителя в очагах полевочьего и пищухового типов. Полевки и пищухи не употребляются в пищу, соответственно, невозможен контактный путь заражения людей в этих очагах. Второй путь передачи возбудителя человеку – трансмиссивный – затруднен из-за отсутствия миграции из нор на поверхность полевочьих блох и невысокой их эффективности как переносчиков. Тем не менее случаи заражения людей рамнозопозитивными штаммами возбудителя чумы на Кавказе и в Монголии дают основание утверждать, что хотя бы отдельные рамнозопозитивные штаммы обладают достаточно высокой вирулентностью и способны вызывать инфекционный процесс и у людей. Следовательно, нельзя полностью отказываться от эпидемиологического надзора в очагах чумы полевочьего и пищухового типов, возможно его проведение по сокращенной схеме.

The aim of the review is to show the groundlessness of the unconditional assessment of rhamnose-positive strains of plague pathogen as avirulent for most species of carriers and humans and having no epidemiological significance. The main carriers of rhamnose-positive strains are several species of voles and the Mongolian pika. The vast majority of experts are of the opinion that rhamnose-positive (“vole`s” and “pika`s”) strains of Yersinia pestis are avirulent or weakly virulent for many species of warm-blooded animals and humans, and therefore have no epidemiological significance. However, in a series of experiments on infecting marmots, ground squirrels, and large gerbils with rhamnose-positive strains, some of the experimental animals fell ill acutely and died from the plague. In nature, rhamnose-positive strains have been isolated from carcasses of relatively resistant red marmots. When evaluating the epidemiological significance of rhamnose-positive strains, such an important criterion as the presence or absence of effective factors and pathways of pathogen transmission in foci of the vole and pika types is omitted. Voles and pikas are not eaten; therefore, the contact route of infecting humans in these foci is impossible. The second way of transmission of the pathogen to humans – vector-borne – is difficult due to the lack of migration of vole fleas from burrows to the surface and their low efficiency as vectors. Nevertheless, cases of human infection with rhamnose-positive strains of the plague agent in the Caucasus and Mongolia give grounds to assert that at least some rhamnose-positive strains have a sufficiently high virulence and are capable of causing infectious process in humans as well. Therefore, epidemiological surveillance in the foci of plague of the vole and pika types cannot be totally abandoned. It can be conducted according to an abbreviated scheme.

возбудитель чумывирулентность возбудителяэпидемиологический надзорэпидемиологический подходносители чумыпереносчики чумыplague agentpathogen virulenceepidemiological surveillanceepidemiological approachplague carriersplague vectorsReferencesНикифоров К.А., Морозов О.А., Носов Н.Ю., Куклева Л.М., Ерошенко Г.А., Кутырев В.В. Популяционная структура, таксономия и генетические особенности штаммов Yersinia pestis центральноазиатского подвида. Генетика. 2018; 54(10):1125–35. DOI: 10.1134/S0016675818100107.Nikiforov K.A., Morozov O.A., Nosov N.Yu., Kukleva L.M., Eroshenko G.A., Kutyrev V.V. [Population structure, taxono¬ my and genetic features of Yersinia pestis strains of the subspecies central asiatica]. Genetika [Genetics]. 2018; 54(10):1125–35. DOI: 10.1134/S0016675818100107.Kutyrev V.V., Eroshenko G.A., Motin V.L., Nosov N.Y., Krasnov J.M., Kukleva L.M., Nikiforov K.A., Al’hova J.V., Oglodin E.G., Guseva N.P. Phylogeny and classification of Yersinia pestis through the lens of strains from the plague foci of Commonwealth of Independent States. Front. Microbiol. 2018; 9:1106. DOI: 10.3389/fmicb.2018.01106.Kutyrev V.V., Eroshenko G.A., Motin V.L., Nosov N.Y., Krasnov J.M., Kukleva L.M., Nikiforov K.A., Al’hova J.V., Oglodin E.G., Guseva N.P. Phylogeny and classification of Yersinia pestis through the lens of strains from the plague foci of Commonwealth of Independent States. Front. Microbiol. 2018; 9:1106. DOI: 10.3389/fmicb.2018.01106.Кисличкина А.А., Кадникова Л.А., Майская Н.В., Платонов М.Е., Благодатских С.А., Мухина Т.Н., Соломенцев В.И., Богун А.Г., Анисимов А.П. Совершенствование внутривидовой классификации Yersinia pestis на основе данных полногеномного секвенирования. Инфекция и иммунитет. 2016; 6(3):46.Kislichkina A.A., Kadnikova L.A., Maiskaya N.V., Platonov M.E., Blagodatskikh S.A., Mukhina T.N., Solomentsev V.I., Bogun A.G., Anisimov A.P. [Improving the intraspecific classification of Yersinia pestis based on whole genome sequencing data]. Infektsiya i Immunitet [Infection and Immunity]. 2016; 6(3):46.Попова А.Ю., Кутырев В.В., редакторы. Кадастр эпидемических и эпизоотических проявлений чумы на территории Российской Федерации и стран ближнего зарубежья (с 1876 по 2016 год). Саратов: Амирит; 2016. 248 с.Popova A.Yu., Kutyrev V.V., editors. [Cadastre of Epidemic and Epizootic Manifestations of Plague on the Territory of the Russian Federation and Neighboring Countries (1876–2016)]. Saratov; 2016. 248 p.Корзун В.М., Балахонов С.В., Чипанин Е.В., Денисов А.В., Михайлов Е.П., Мищенко А.И., Ярыгина М.Б., Рождественский Е.Н., Фомина Л.А. Формирование, развитие и функционирование природного очага чумы в Горном Алтае. Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2016; 1:17–25.Korzun V.M., Balakhonov S.V., Chipanin E.V., Denisov A.V., Mikhailov E.P., Mishchenko A.I., Yarygina M.B., Rozhdestvensky E.N., Fomina L.A. [Formation, development and functioning of the natural plague focus in Gorny Altai]. Meditsinskaya Parazitologiya I Parazitarnye Bolezni [Medical Parasitology and Parasitic Diseases]. 2016; (1):17–25.Вержуцкий Д.Б., Адъясурэн З. Природные очаги чумы в Монголии: аннотированный список. Байкальский зоологический журнал. 2019; 2:92–103.Verzhutsky D.B., Ad’yasuren Z. [Natural foci of plague in Mongolia: an annotated list]. Baikalsky Zoologichesky Zhurnal [Baikal Zoological Journal]. 2019; (2):92–103.Qin C.Y., Xu L., Zhang R.Z., Liu Q.Y., Li G.C., Fang X.Y. [Eco-geographic landscapes of natural plague foci in China V. Biological characteristics of major natural reservoirs of Yersinia pes tis]. Zhonghua Liu Xing Bing Xue Za Zhi. 2012; 33(7):692–7. (in Chinese)Qin C.Y., Xu L., Zhang R.Z., Liu Q.Y., Li G.C., Fang X.Y. [Eco-geographic landscapes of natural plague foci in China V. Biological characteristics of major natural reservoirs of Yersinia pes¬ tis]. Zhonghua Liu Xing Bing Xue Za Zhi. 2012; 33(7):692–7. (in Chinese)Mahmoudi A., Kryštufek B, Sludsky A., Schmid B.V., De Almeida A.M.P., Lei X., Ramasindrazana B., BertheratE., Yeszhanov A., Stenseth N.C., Mostafavi E. Plague reservoir species throughout the world. Integr. Zool. 2021; 16(6):820–33. DOI: 10/1111/17494877.12511.Mahmoudi A., Kryštufek B, Sludsky A., Schmid B.V., De Almeida A.M.P., Lei X., Ramasindrazana B., BertheratE., Yeszhanov A., Stenseth N.C., Mostafavi E. Plague reservoir species throughout the world. Integr. Zool. 2021; 16(6):820–33. DOI: 10/1111/17494877.12511.Трухачев А.Л., Васильева Е.А., Лебедева С.А., Синюткина В.В., Ракин А.В. Дифференциация штаммов возбудителя чумы в ПЦР с учетом результатов в режиме реального времени на штаммы основного и неосновных подвидов. В кн.: Попова А.Ю., Кутырев В.В., редакторы. Общие угрозы – совместные действия. Ответ государств БРИКС на вызовы опасных инфекционных болезней: материалы международной конференции (23–24 июня 2015 г., Москва). М.; 2015. С. 384–6.Trukhachev A.L., Vasil’eva E.A., Lebedeva S.A., Sinyutkina V.V., Rakin A.V. [Differentiation of plague agent strains for strains of the main and non-main subspecies, using PCR with registration of results in real-time mode]. In: Popova A.Yu., Kutyrev V.V., editors. [Common Threats – Joint Actions. The Response of the BRICS States to the Challenges of Dangerous Infectious Diseases: Proceedings of International Conference (June 23–24, 2015, Moscow)]. Moscow; 2015. P. 384–6.Попов Н.В., Ерошенко Г.А., Карнаухов И.Г., Кузнецов А.А., Матросов А.Н., Иванова А.В., Поршаков А.М., Ляпин М.Н., Корзун В.М., Вержуцкий Д.Б., Аязбаев Т.З., Лопатин А.А., Ашибоков У.М., Балахонов С.В., Куличенко А.Н., Кутырев В.В. Эпидемиологическая и эпизоотическая обстановка по чуме в Российской Федерации и прогноз ее развития на 2020–2025 гг. Проблемы особо опасных инфекций. 2020; 1:43–50. DOI: 10.21055/0370-1069-2020-1-43-50.Popov N.V., Eroshenko G.A., Karnaukhov I.G., Kuznetsov A.A., Matrosov A.N., Ivanova A.V., Porshakov A.M., Lyapin M.N., Korzun V.M., Verzhutsky D.B., Ayazbaev T.Z., Lopatin A.A., Ashibokov U.M., Balakhonov S.V., Kulichenko A.N., Kutyrev V.V. [Epidemiological and epizootic situation on plague in the Russian Federation and forecast for its development for 2020–2025]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2020; (1):43–50. DOI: 10.21055/0370-1069-2020-1-43-50.Zhou D., Tong Z., Song Y., Han Y., Pei D., Pang X., Zhai J., Li M., Cui B., Qi Z., Jin L., Dai R., Du Z., Wang J., Guo Z., Wang J., Huang P., Yang R. Genetics of metabolic variations between Yersinia pestis biovars and the proposal of a new biovar, microtus. J. Bacteriol. 2004; 186(15):5147–52. DOI: 10.1128/JB.186.15.51475152.2004.Zhou D., Tong Z., Song Y., Han Y., Pei D., Pang X., Zhai J., Li M., Cui B., Qi Z., Jin L., Dai R., Du Z., Wang J., Guo Z., Wang J., Huang P., Yang R. Genetics of metabolic variations between Yersinia pestis biovars and the proposal of a new biovar, microtus. J. Bacteriol. 2004; 186(15):5147–52. DOI: 10.1128/JB.186.15.51475152.2004.Kolodziejek A.M., Hovde C.J., Minnich S.A. Yersinia pestis Ail: multiple roles of a single protein. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2012; 2:103. DOI: 10.3389/fcimb.2012.00103.Kolodziejek A.M., Hovde C.J., Minnich S.A. Yersinia pestis Ail: multiple roles of a single protein. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2012; 2:103. DOI: 10.3389/fcimb.2012.00103.Fan Zhenya, Zhou Xiang, Luo Yunheng, Liu Jun, Wang Shenrong, Zhang Yaoxing, Jin Lingling, Li Feng. The plague of vole (Microtus brandti) is harmless to human being. In: 7th Intern. Congr. on Yersinia. Nijmegen, June 14–16. Medische Microbiol. 1998; 6(Suppl. II):42.Fan Zhenya, Zhou Xiang, Luo Yunheng, Liu Jun, Wang Shenrong, Zhang Yaoxing, Jin Lingling, Li Feng. The plague of vole (Microtus brandti) is harmless to human being. In: 7th Intern. Congr. on Yersinia. Nijmegen, June 14–16. Medische Microbiol. 1998; 6(Suppl. II):42.Lowell J.L., Antolin M.F., Andersen G.L., Hu P., Stokowski R.P., Gage K.L. Single-nucleotide polymorphisms reveal spatial diversity among clones of Yersinia pestis during plague outbreaks in Colorado and the Western United States. Vector Borne Zoonotic Dis. 2015; 15(5):291–302. DOI: 10.1089/vbz.2014.1714.Lowell J.L., Antolin M.F., Andersen G.L., Hu P., Stokowski R.P., Gage K.L. Single-nucleotide polymorphisms reveal spatial diversity among clones of Yersinia pestis during plague outbreaks in Colorado and the Western United States. Vector Borne Zoonotic Dis. 2015; 15(5):291–302. DOI: 10.1089/vbz.2014.1714.Балахонов С.В., Шестопалов М.Ю., Романова И.Ф. Результаты VNTR-анализа по локусу (5’-CAAA-3’)n штаммов Yersinia pestis из активных природных очагов чумы Сибири. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2009; 3:14–16.Balakhonov S.V., Shestopalov M.Yu., Romanova I.F. [Results of the VNTR-analysis in the locus (5’-CAAA-3’)n of Yersinia pestis strains from the active natural foci of plague of Siberia]. Molekulyarnaya Genetika, Mikrobiologiya i Virusologiya [Molecular Genetics, Microbiology and Virology]. 2009; (3):14–6.Ерошенко Г.А., Одиноков Г.Н., Куклева Л.М., Краснов Я.М., Кутырев В.В. Сравнительный анализ нуклеотидной последовательности генов yadA, inv и ail и их экспрессия в штаммах Yersinia pestis основного и неосновных подвидов и Yersinia pseudotuberculosis. Генетика. 2010; 46(6):734–41.Eroshenko G.A., Odinokov G.N., Kukleva L.M., Krasnov Ya.M., Kutyrev V.V. [Comparative analysis of the nucleotide sequence of the yadA, inv, and ail genes and their expression in strains of Yersinia pestis of the main and non-main subspecies and Yersinia pseudotuberculosis]. Genetika [Genetics]. 2010; 46(6):734–41.Балахонов С.В., Корзун В.М., редакторы. ГорноАлтайский природный очаг чумы: Ретроспективный анализ, эпизоотологический мониторинг, современное состояние. Новосибирск: Наука-Центр; 2014. 272 с.Balakhonov S.V., Korzun V.M., editors. [Gorno-Altai Natural Focus of Plague: Retrospective Analysis, Epizootiological Monitoring, Current State]. Novosibirsk; 2014. 272 p.Платонов М.Е., Евсеева В.В., Светоч Т.Э., Ефременко Д.В., Кузнецова И.В., Дентовская С.В., Куличенко А.Н., Анисимов А.П. Филогеография полевочьих штаммов Yersinia pestis из природных очагов Кавказа и Закавказья. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2012; 3:18–21.Platonov M.E., Evseeva V.V., Svetoch T.E., Efremenko D.V., Kuznetsova I.V., Dentovskaya S.V., Kulichenko A.N., Anisimov A.P. [Phylogeography of vole strains of Yersinia pestis from natural foci of the Caucasus and Transcaucasia]. Molekulyarnaya Genetika, Mikrobiologiya i Virusologiya [Molecular Genetics, Microbiology and Virology]. 2012; (3):18–21.Платонов М.Е., Евсеева В.В., Ефременко Д.В., Афанасьев М.В., Вержуцкий Д.Б., Кузнецова И.В., Шестопалов М.Ю., Дентовская С.В., Куличенко А.Н., Балахонов С.В., Анисимов А.П. Внутривидовая принадлежность рамнозопозитивных штаммов Yersinia pestis из природных очагов чумы Монголии. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2015; 33(1):23–8.Platonov M.E., Evseeva V.V., Efremenko D.V., Afanas’ev M.V., Verzhutsky D.B., Kuznetsova I.V., Shestopalov M.Yu., Dentovskaya S.V., Kulichenko A.N., Balakhonov S.V., Anisimov A.P. [Intraspecific appurtenance of rhamnose-positive strains of Yersinia pestis from natural plague foci in Mongolia]. Molekulyarnaya Genetika, Mikrobiologiya i Virusologiya [Molecular Genetics, Microbiology and Virology]. 2015; 33(1):23–8.Никифоров К.А., Одиноков Г.Н., Новичкова Л.А., Ерошенко Г.А. Дифференциация штаммов Yersinia pestis Алтайско-Гиссарской группы неосновных подвидов методом ПЦР. Проблемы особо опасных инфекций. 2015; 1:71–4. DOI: 10.21055/0370-1069-2015-1-71-74.Nikiforov K.A., Odinokov G.N., Novichkova L.A., Eroshenko G.A. [Differentiation between Yersinia pes¬ tis strains of Altaic-Gissar group of non-main subspecies by means of PCR]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2015; (1):71–4. DOI: 10.21055/0370-1069-2015-1-71-74.Никифоров К.А., Альхова Ж.В., Куклева Л.М., Нарышкина Е.А., Оглодин Е.Г., Ерошенко Г.А., Кутырев В.В. Филогенетический анализ штаммов Yersinia pestis кавказского подвида из очагов Кавказа и Закавказья по данным полногеномного секвенирования. Генетика. 2019; 55(4):398–405. DOI: 10.1134/S0016675819040076.Nikiforov K.A., Al’khova Zh.V., Kukleva L.M., Naryshkina E.A., Oglodin E.G., Eroshenko G.A., Kutyrev V.V. [Phylogenetic analysis of Yersinia pestis strains of the Caucasian subspecies from the foci of the Caucasus and Transcaucasia based on whole genome sequencing data]. Genetika [Genetics]. 2019; 55(4):398–405. DOI: 10.1134/S0016675819040076.Сердюк Н.С., Евченко И.В., Кузнецова И.В., Жилченко Е.Б., Жаринова Н.В., Коняева О.А., Мезенцев В.М., Волынкина А.С., Котенев Е.С., Платонов М.Е., Анисимов А.П., Куличенко А.Н. Определение филогенетического родства штаммов Yersinia pestis из природных очагов чумы Кавказа методом мультилокусного VNTR-анализа. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2017; 1:35–41. DOI: 10.36233/03729311-2017-1-35-41.Serdyuk N.S., Evchenko I.V., Kuznetsova I.V., Zhilchenko E.B., Zharinova N.V., Konyaeva O.A., Mezentsev V.M., Volynkina A.S., Kotenev E.S., Platonov M.E., Anisimov A.P., Kulichenko A.N. [Determination of the phylogenetic relations between Yersinia pestis strains from natural plague foci of Caucasus using multilocus VNTR analysis]. Zhurnal Mikrobiologii, Epidemiologii i Immunobiologii [Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology]. 2017; (1):35–41. DOI: 10.36233/0372-9311-2017-1-35-41.Слудский А.А. Эпизоотология чумы (обзор исследований и гипотез). (Деп. в ВИНИТИ 11.08.2014, № 231-В-2014). Саратов; 2014. Ч. 1. 313 с. [Электронный ресурс]. URL: www.microbe.ru/deponir/.Sludsky A.A. [Epizootiology of Plague (Review of Studies and Hypotheses)]. (Dep. at VINITI 11.08.2014, No. 231-В-2014). Saratov; 2014. Part 1. 313 p. [Internet]. Available from: www.microbe.ru/deponir/.Christiе A.B., Chen T.H., Elberg S.S. Plague in camels and goats: their role in human epidemics. J. Infect. Dis. 1980; 141(6):724–6. DOI: 10.1093/infdis/141.6.724.Christiе A.B., Chen T.H., Elberg S.S. Plague in camels and goats: their role in human epidemics. J. Infect. Dis. 1980; 141(6):724–6. DOI: 10.1093/infdis/141.6.724.Дегтярева Л.В., Лабунец Н.Ф., Осипова С.П., Щедрин В.И. Способность некоторых видов блох обыкновенной полевки из высокогорного Дагестана передавать и сохранять возбудителя чумы. Паразитология. 1990; 24(2):106–12.Degtyareva L.V., Labunets N.F., Osipova S.P., Shchedrin V.I. [The ability of some fleas species of common vole from high-mountain Dagestan to transmit and preserve the plague pathogen]. Parazitologia [Parasitology]. 1990; 6(2):106–12.Видяева Н.А., Ерошенко Г.А., Шавина Н.Ю., Коннов Н.П., Кузнецов О.С., Одиноков Г.Н., Кутырев В.В. Изучение способности к образованию биопленок у штаммов Yersinia pestis основного и неосновных подвидов. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2009; 5:13–9.Vidyaeva N.A., Eroshenko G.A., Shavina N.Yu., Konnov N.P., Kuznetsov O.S., Odinokov G.N., Kutyrev V.V. [Studies of the ability to form biofilms in strains of Yersinia pestis of the main and non-main subspecies]. Zhurnal Mikrobiologii, Epidemiologii i Immunobiologii [Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology]. 2009; (5):13–9.Кутырев В.В., Ерошенко Г.А., Попов Н.В., Видяева Н.А., Коннов Н.П. Молекулярные механизмы взаимодействия возбудителя чумы с беспозвоночными животными. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2009; 4:6–13.Kutyrev V.V., Eroshenko G.A., Popov N.V., Vidyaeva N.A., Konnov N.P. [Molecular mechanisms of the plague pathogen interaction with invertebrates]. Molekulyarnaya Genetika, Mikrobiologiya i Virusologiya [Molecular Genetics, Microbiology and Virusology]. 2009; (4):6–13.Nham T., Filali S., Danne C., Derbise A., Carniel E. Imaging of bubonic plague dynamics by in vivo tracking of bioluminescent Yersinia pestis. PLoS One. 2012; 7(4):e34714. DOI: 10.1371/journal.pone.0034714.Nham T., Filali S., Danne C., Derbise A., Carniel E. Imaging of bubonic plague dynamics by in vivo tracking of bioluminescent Yersinia pestis. PLoS One. 2012; 7(4):e34714. DOI: 10.1371/journal.pone.0034714.Подладчикова О.Н. Современные представления о молекулярных механизмах патогенеза чумы. Проблемы особо опасных инфекций. 2017; 3:33–40. DOI: 10.21055/0370-1069-2017-333-40.Podladchikova O.N. [Modern views on the molecular mechanisms of plague pathogenesis]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2017; (3):33–40. DOI: 10.21055/0370-1069-2017-3-33-40.Анисимов Н.В., Комбарова Т.И., Платонов М.Е., Иванов С.А., Сухова М.А., Дентовская С.В., Анисимов А.П. Способ отбора филогенетически близких штаммов Yersinia pestis, отличающихся по вирулентности для морских свинок. Инфекция и иммунитет. 2015; 4:35–7.Anisimov N.V., Kombarova T.I., Platonov M.E., Ivanov S.A., Sukhova M.A., Dentovskaya S.V., Anisimov A.P. [A method for selecting phylogenetically related Yersinia pestis strains that differ in virulence for guinea pigs]. Infektsiya i Immunitet [Infection and Immunity]. 2015; (4):35–7.Анисимов Н.В., Кисличкина А.А., Платонов М.Е., Евсеева В.В., Кадникова Л.А., Липатникова Н.А., Богун А.Г., Дентовская С.В., Анисимов А.П. О происхождении гипервирулентности возбудителя чумы. Медицинская паразитиология и паразитарные болезни. 2016; 1:26–32.Anisimov N.V., Kislichkina A.A., Platonov M.E., Evseeva V.V., Kadnikova L.A., Lipatnikova N.A., Bogun A.G., Dentovskaya S.V., Anisimov A.P. [On the origin of the hypervirulence of the plague pathogen]. Meditsinskaya Parazitologia I Parazitarnye Bolezni [Medical Parasitology and Parasitic Diseases]. 2016; (1):26–32.Narankhatan N. Some characters of the pathogen Y. pestis found in patients with plague (2000–2015). In: Current Issues on Zoonotic Diseases. Ulaanbaatar; 2021. Vol. 24. P. 65–6.Narankhatan N. Some characters of the pathogen Y. pes¬ tis found in patients with plague (2000–2015). In: Current Issues on Zoonotic Diseases. Ulaanbaatar; 2021. Vol. 24. P. 65–6.Балахонов С.В., Логачев А.И., Михайлов Е.П., Шестопалов М.Ю., Белькова С.А., Ивженко Н.И., Мищенко А.И. К характеристике штаммов чумного микроба, выделенных в Горно-Алтайском природном очаге в 1993–2000 гг. Карантинные и зоонозные инфекции в Казахстане. 2001; 4:64–8.Balakhonov S.V., Logachev A.I., Mikhailov E.P., Shestopalov M.Yu., Bel’kova S.A., Ivzhenko N.I., Mishchenko A.I. [On the characteristics of the plague microbe strains isolated in the Gorno-Altai natural focus in 1993–2000]. Karantinnye i Zoonoznye Infektsii v Kazakhstane [Quarantine and Zoonotic Infections in Kazakhstan]. 2001; (4):64–8.Трухачев А.Л., Лебедева С.А., Иванова В.С. Современное представление о вирулентности и эпидемической опасности штаммов «полевочьей» (рамнозопозитивной) разновидности возбудителя чумы. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2007; 5:46–9.Trukhachev A.L., Lebedeva S.A., Ivanova V.S. [Modern concept of virulence and epidemic hazard of the strains of “vole” (rhamnose-positive) variety of plague pathogen]. Epidemiologiya i Infektsionnye Bolezni [Epidemiology and Infectious Diseases]. 2007; (5):46–9.Корзун В.М., Балахонов С.В., Косилко С.А., Михайлов Е.П., Мищенко А.И., Денисов А.В., Рождественский Е.Н., Чипанин Е.В., Базарова Г.Х., Ярыгина М.Б., Абибулаев Д.Э., Шефер В.В. Особенности эпизоотической и эпидемической активности Горно-Алтайского природного очага чумы в 2012– 2016 годах. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2017; 16(1):36–8.Korzun V.M., Balakhonov S.V., Kosilko S.A., Mikhailov E.P., Mishchenko A.I., Denisov A.V., Rozhdestvensky E.N., Chipanin E.V., Bazarova G.Kh., Yarygina M.B., Abibulaev D.E., Shefer V.V. [Peculiarities of epizootic and epidemic activity of the Gorno-Altai natural plague focus in 2012–2016]. Epidemiologiya i Vaktsynoprofilaktika [Epidemiology and Vaccinal Prevention]. 2017; 16(1):36–8.Попова А.Ю., Балахонов С.В., Щучинов Л.В., Матросов А.Н., Михайлов Е.П., Мищенко А.И., Денисов А.В., Шефер В.В., Шестаков В.А., Рождественский Е.Н., Чипанин Е.В., Корзун В.М., Косилко С.А., Иннокентьева Т.И., Ярыгина М.Б., Сбитнева С.В., Тагызова С.Л., Архипов Г.С., Щербакова С.А., Топорков В.П., Куклев Е.В., Раздорский А.С., Кузнецов А.А., Слудский А.А., Попов Н.В., Ермаков Н.М., Кутырев В.В. Организация противоэпидемических и профилактических мероприятий по чуме на территории Кош-Агачского района Республики Алтай и оценка их эффективности. Инфекционные болезни. 2018; 16(4):5–15. DOI: 10.20953/1729-9225-2018-4-5-15.Popova A.Yu., Balakhonov S.V., Shchuchinov L.V., Matrosov A.N., Mikhailov E.P., Mishchenko A.I., Denisov A.V., Shefer V.V., Shestakov V.A., Rozhdestvensky E.N., Chipanin E.V., Korzun V.M., Kosilko S.A., Innokent’eva T.I., Yarygina M.B., Sbitneva S.V., Tagyzova S.L., Arkhipov G.S., Shcherbakova S.A., Toporkov V.P., Kuklev E.V., Razdorsky A.S., Kuznetsov A.A., Sludsky A.A., Popov N.V., Ermakov N.M., Kutyrev V.V. [Management of anti-epidemic and preventive measures as regards plague in the Kosh-Agach district of the Republic of Altai and assessment of their effectiveness]. Infektsionnye Bolezni [Infectious Diseases]. 2018; 16(4):5–15. DOI: 10.20953/1729-9225-2018-4-5-15.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.