microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2022-3-82-89microbe-1729Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESАнтибиотикорезистентность уропатогенных Escherichia coli, выделенных от пациентов с инфекциями мочевыводящих путей в урологическом стационаре клинической больницы СаратоваAntibiotic Resistance of Uropathogenic Escherichia coli Isolated from Patients with Urinary Tract Infections at the Urological Inpatient Facility of the Saratov Clinical Hospitalhttps://orcid.org/0000-0003-1790-0411КазанцевА. В.KazantsevA. V.

Казанцев Андрей Васильевич

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

Andrei V. Kazantsev

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7171-855XПроскуряковаМ. В.ProskuryakovaM. V.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruКазаковаЕ. С.KazakovaE. S.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0003-0954-5683ОсинаН. А.OsinaN. A.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruШвиденкоИ. Г.ShvidenkoI. G.

410012, Саратов, ул. Большая Казачья, 112

112, Bolshaya Kazachia St., 410012, Saratov

meduniv@sgmu.ruМикеровА. Н.MikerovA. N.

410012, Саратов, ул. Большая Казачья, 112, 

410022, Саратовская область, Саратов, ул. Заречная, зд. 1а, стр. 1

112, Bolshaya Kazachia St., 410012, Saratov, 

block 1a, building 1, Zarechnaya St., Saratov, 410022

meduniv@sgmu.ruФКУН «Российский научно-исследовательский противочумный институт «Микроб»РоссияRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”Russian FederationФГБОУ ВО «Саратовский государственный медицинский университет имени В.И. Разумовского»РоссияSaratov State Medical University named after V.I. RazumovskyRussian FederationФГБОУ ВО «Саратовский государственный медицинский университет имени В.И. Разумовского»; Саратовский медицинский научный центр гигиены ФБУН «Федеральный научный центр медико-профилактических технологий управления рисками здоровью населения»РоссияSaratov State Medical University named after V.I. Razumovsky; Saratov Medical Scientific Center of Hygiene, Federal Scientific Center of Medical and Preventive Health Risk Management TechnologiesRussian Federation202229102022038289Copyright © Казанцев А.В., Проскурякова М.В., Казакова Е.С., Осина Н.А., Швиденко И.Г., Микеров А.Н., 20222022Казанцев А.В., Проскурякова М.В., Казакова Е.С., Осина Н.А., Швиденко И.Г., Микеров А.Н.Kazantsev A.V., Proskuryakova M.V., Kazakova E.S., Osina N.A., Shvidenko I.G., Mikerov A.N.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/1729

Цель работы – изучить профиль антибиотикорезистентности уропатогенных штаммов Escherichia coli, выделенных от пациентов с инфекциями мочевыводящих путей в урологическом стационаре клинической больницы Саратова, в зависимости от принадлежности к филогенетическим группам и подгруппам, О‑серогруппам.

Материалы и методы

Материалы и методы. У 102 штаммов уропатогенных E. coli (УПЭК), выделенных из мочи пациентов с инфекциями мочевыводящих путей, изучена чувствительность/устойчивость к 25 различным антибактериальным препаратам. Исследования проводили с использованием диско-диффузионного метода. Методом двойных дисков оценена продукция бета-лактамаз расширенного спектра. Продукцию карбапенемаз определяли с использованием CIM-теста. Методом ПЦР определяли принадлежность к филогенетическим группам и подгруппам, О‑серогруппам, а также частоту встречаемости генов mcr‑1, mcr‑2, mcr‑3, mcr‑4, mcr‑5, кодирующих белки, опосредующих развитие резистентности к колистину.

Результаты и обсуждение

Результаты и обсуждение. Установлено, что все штаммы уропатогенных E. coli в той или иной мере обладают резистентностью к антибактериальным препаратам. У всех изученных 102 штаммов выявлена резистентность к 23 антибактериальным препаратам из 8 функциональных групп. Резистентность штаммов уропатогенных E. coli в зависимости от принадлежности к филогенетическим группам и подгруппам, О‑серогруппам имела определенные отличия. Штаммы уропатогенных E. coli, обладающие высокой резистентностью (до 100,0 %), принадлежали к филогенетической подгруппе B23, основными представителями которой являются культуры наиболее часто встречающейся О25‑серогруппы. Фенотипически подтверждена продукция бета-лактамаз расширенного спектра для 69 (67,6 %) штаммов. Карбапенемазопродуцирующие культуры в исследовании не выявлены. У 3 штаммов (2,9 %) УПЭК выявлены гены mcr‑1 и mcr‑2, кодирующие резистентность к колистину.

The aim of the work was to study the profile of antibiotic resistance of uropathogenic Escherichia coli strains isolated from patients with urinary tract infections in the urological inpatient facility of the clinical hospital in the Saratov city, depending on appurtenance to phylogenetic groups and subgroups, as well as O-serogroups.

Materials and methods

Materials and methods. We assessed sensitivity/resistance to 25 different antibacterial drugs in 102 strains of uropathogenic E. coli. The studies were carried out using the disk diffusion method. The production of extended spectrum beta-lactamases was evaluated by the double disk method. Carbapenemase output was determined using the CIM test. The PCR method was applied to determine appurtenance to phylogenetic groups and subgroups, O-serogroups, as well as the frequency of occurrence of the mcr‑1, mcr‑2, mcr‑3, mcr‑4, mcr‑5 genes encoding the proteins that mediate the development of resistance to colistin.

Results and discussion

Results and discussion. It has been established that all strains of uropathogenic E. coli are more or less resistant to antibacterial drugs. All studied 102 strains showed resistance to 23 antibacterial drugs from 8 functional groups. The resistance of uropathogenic E. coli had certain differences depending on belonging to phylogenetic groups and subgroups, O-serogroups. Strains of uropathogenic E. coli with high resistance (up to 100 %) belonged to the B23 phylogenetic group, the main representatives of which are cultures of the most common O-25 serogroup. The production of extended-spectrum beta-lactamases has been phenotypically confirmed for 69 (67.6 %) strains. No carbapenemaseproducing cultures were found in the study. The mcr‑1 and mcr‑2 genes encoding resistance to colistin have been identified in 3 uropathogenic E. coli strains (2.9 %).

уропатогенные Escherichia coliинфекции мочевыводящих путейантибиотикорезистентностьО серогруппыфилогенетическая характеристикабета-лактамазы расширенного действияuropathogenic Escherichia coliurinary tract infectionsantibiotic resistanceO-serogroupsphylogenetic characteristicsextended-spectrum beta-lactamasesReferencesСлукин П.В., Асташкин Е.И., Асланян Е.М., Ершова М.Г., Полетаева Е.Д., Светоч Э.А., Шепелин А.П., Фурсова Н.К. Характеристика вирулентных штаммов Escherichia coli, выделенных от пациентов с урологической инфекцией. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2021; 98(6):671– 84. DOI: 10.36233/0372-9311-134.Slukin P.V., Astashkin E.I., Aslanyan E.M., Ershova M.G., Poletaeva E.D., Svetoch E.A., Shepelin A.P., Fursova N.K. [Characterization of virulent Escherichia coli strains isolated from patients with urological infection]. Zhurnal Mikrobiologii, Epidemiologii i Immunobiologii [Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology]. 2021; 98(6):671–84. DOI: 10.36233/0372-9311-134.Kot B. Antibiotic resistance among uropathogenic Escherichia coli. Pol. J. Microbiol. 2019; 68(4):403–15. DOI: 10.33073/pjm-2019-048.Kot B. Antibiotic resistance among uropathogenic Escherichia coli. Pol. J. Microbiol. 2019; 68(4):403–15. DOI: 10.33073/pjm-2019-048.Clermont O., Bonacorsi S., Bingen E. Rapid and simple determination of the Escherichia coli phylogenetic group. Appl. Environ. Microbiol. 2000; 66(10):4555–8. DOI: 10.1128/aem.66.10.45554558.2000.Clermont O., Bonacorsi S., Bingen E. Rapid and simple determination of the Escherichia coli phylogenetic group. Appl. Environ. Microbiol. 2000; 66(10):4555–8. DOI: 10.1128/aem.66.10.45554558.2000.Escobar-Páramo P., Grenet K., Le Menac’h A., Rode L., Salgado E., Amorin C., Gouriou S., Picard B., Rahimy M.C., Andremont A., Denamur E., Ruimy R. Large-scale population structure of human commensal Escherichia coli isolates. Appl. Environ. Microbiol. 2004; 70(9):5698–700. DOI: 10.1128/AEM.70.9.56985700.2004.Escobar-Páramo P., Grenet K., Le Menac’h A., Rode L., Salgado E., Amorin C., Gouriou S., Picard B., Rahimy M.C., Andremont A., Denamur E., Ruimy R. Large-scale population structure of human commensal Escherichia coli isolates. Appl. Environ. Microbiol. 2004; 70(9):5698–700. DOI: 10.1128/AEM.70.9.56985700.2004.Hyun M., Lee J.Y., Kim H. Differences of virulence factors, and antimicrobial susceptibility according to phylogenetic group in uropathogenic Escherichia coli strains isolated from Korean patients. Ann. Clin. Microbiol. Antimicrob. 2021; 20(1):77. DOI: 10.1186/s12941-021-00481-4.Hyun M., Lee J.Y., Kim H. Differences of virulence factors, and antimicrobial susceptibility according to phylogenetic group in uropathogenic Escherichia coli strains isolated from Korean patients. Ann. Clin. Microbiol. Antimicrob. 2021; 20(1):77. DOI: 10.1186/s12941-021-00481-4.Dadi B.R., Abebe T., Zhang L., Mihret A., Abebe W., Amogne W. Distribution of virulence genes and phylogenetics of uropathogenic Escherichia coli among urinary tract infection patients in Addis Ababa, Ethiopia. BMC Infect. Dis. 2020; 20(1):108. DOI: 10.1186/s12879-020-4844-z.Dadi B.R., Abebe T., Zhang L., Mihret A., Abebe W., Amogne W. Distribution of virulence genes and phylogenetics of uropathogenic Escherichia coli among urinary tract infection patients in Addis Ababa, Ethiopia. BMC Infect. Dis. 2020; 20(1):108. DOI: 10.1186/s12879-020-4844-z.Mohammed E.J., Allami M., Sharifmoghadam M.R., Bahreini M. Relationship between antibiotic resistance patterns and O-serogroups in uropathogenic Escherichia coli strains isolated from Iraqi patients. Jundishapur J. Microbiol. 2021; 14(8):e118833. DOI: 10.5812/jjm.118833.Mohammed E.J., Allami M., Sharifmoghadam M.R., Bahreini M. Relationship between antibiotic resistance patterns and O-serogroups in uropathogenic Escherichia coli strains isolated from Iraqi patients. Jundishapur J. Microbiol. 2021; 14(8):e118833. DOI: 10.5812/jjm.118833.Park M., Kim S.M. Comparison of O-serogroups, virulence factors and phylogenetic groups of uropathogenic Escherichia coli isolated from patients with urinary tract infections between 2 time periods of 1989 and 2010–2014 at Gangwon Province in Korea. Biomedical Science Letters. 2022; 28(2):127–36. DOI: 10.15616/BSL.2022.28.2.127.Park M., Kim S.M. Comparison of O-serogroups, virulence factors and phylogenetic groups of uropathogenic Escherichia coli isolated from patients with urinary tract infections between 2 time periods of 1989 and 2010–2014 at Gangwon Province in Korea. Biomedical Science Letters. 2022; 28(2):127–36. DOI: 10.15616/BSL.2022.28.2.127.Momtaz H., Karimian A., Madani M., Safarpoor Dehkordi F., Ranjbar R., Sarshar M., Souod N. Uropathogenic Escherichia coli in Iran: serogroup distributions, virulence factors and antimicrobial resistance properties. Ann. Clin. Microbiol. Antimicrob. 2013; 12:8. DOI: 10.1186/1476-0711-12-8.Momtaz H., Karimian A., Madani M., Safarpoor Dehkordi F., Ranjbar R., Sarshar M., Souod N. Uropathogenic Escherichia coli in Iran: serogroup distributions, virulence factors and antimicrobial resistance properties. Ann. Clin. Microbiol. Antimicrob. 2013; 12:8. DOI: 10.1186/1476-0711-12-8.Halaji M., Shahidi S., Atapour A., Ataei B., Feizi A., Havaei S.A. Characterization of extended-spectrum β-lactamaseproducing uropathogenic Escherichia coli among Iranian kidney transplant patients. Infect. Drug Resist. 2020; 13:1429–37. DOI: 10.2147/IDR.S248572.Halaji M., Shahidi S., Atapour A., Ataei B., Feizi A., Havaei S.A. Characterization of extended-spectrum β-lactamaseproducing uropathogenic Escherichia coli among Iranian kidney transplant patients. Infect. Drug Resist. 2020; 13:1429–37. DOI: 10.2147/IDR.S248572.Шедько Е.Д., Тимошина О.Ю., Азизов И.С. Молекулярная эпидемиология генов группы mcr. Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2020; 22(4):287–300. DOI: 10.36488/cmac.2020.4.287-300.Shed’ko E.D., Timoshina O.Yu., Azizov I.S. [Molecular epidemiology of mcr gene group]. Klinicheskaya Mikrobiologiya i Antimikrobnaya Khimioterapiya [Clinical Microbiology and Antimicrobial Chemotherapy]. 2020; 22(4):287–300. DOI: 10.36488/cmac.2020.4.287-300.Клинические рекомендации «Определение чувствительности микроорганизмов к антимикробным препаратам» (версия-2018-03). [Электронный ресурс]. URL: https://www.antibiotic.ru/files/321/clrec-dsma2018.pdf?ysclid=l93wjtzctq67148516.[Clinical Recommendations “Determination of the sensitivity of microorganisms to antimicrobial drugs” (edition-2018-03)]. [Internet]. Available from: https://www.antibiotic.ru/files/321/clrecdsma2018.pdf?ysclid=l93wjtzctq67148516.Van der Zwaluw K., de Haan A., Pluister G.N., Bootsma H.J., de Neeling A.J., Schouls L.M. The carbapenem inactivation method (CIM), a simple and low-cost alternative for the Carba NP test to assess phenotypic carbapenemase activity in gram-negative rods. PloS One. 2015; 10(3):e0123690. DOI: 10.1371/journal.pone.0123690.Van der Zwaluw K., de Haan A., Pluister G.N., Bootsma H.J., de Neeling A.J., Schouls L.M. The carbapenem inactivation method (CIM), a simple and low-cost alternative for the Carba NP test to assess phenotypic carbapenemase activity in gram-negative rods. PloS One. 2015; 10(3):e0123690. DOI: 10.1371/journal.pone.0123690.Li D., Liu B., Chen M., Guo D., Guo X., Liu F., Feng L., Wang L.A multiplex PCR method to detect 14 Escherichia coli serogroups associated with urinary tract infections. J. Microbiol. Methods. 2010; 82(1):71–7. DOI: 10.1016/j.mimet.2010.04.008.Li D., Liu B., Chen M., Guo D., Guo X., Liu F., Feng L., Wang L.A multiplex PCR method to detect 14 Escherichia coli serogroups associated with urinary tract infections. J. Microbiol. Methods. 2010; 82(1):71–7. DOI: 10.1016/j.mimet.2010.04.008.Osei Sekyere J. Mcr colistin resistance gene: a systematic review of current diagnostics and detection methods. MicrobiologyOpen. 2019; 8(4):e00682. DOI: 10.1002/mbo3.682.Osei Sekyere J. Mcr colistin resistance gene: a systematic review of current diagnostics and detection methods. MicrobiologyOpen. 2019; 8(4):e00682. DOI: 10.1002/mbo3.682.Hasan S.M., Ibrahim K.S. Molecular characterization of extended spectrum β-lactamase (ESBL) and virulence gene-factors in uropathogenic Escherichia coli (UPEC) in children in Duhok City, Kurdistan Region, Iraq. Antibiotics (Basel). 2022; 11(9):1246. DOI: 10.3390/antibiotics11091246.Hasan S.M., Ibrahim K.S. Molecular characterization of extended spectrum β-lactamase (ESBL) and virulence gene-factors in uropathogenic Escherichia coli (UPEC) in children in Duhok City, Kurdistan Region, Iraq. Antibiotics (Basel). 2022; 11(9):1246. DOI: 10.3390/antibiotics11091246.Zhang L., Li F., Li X. Studies on virulence and extended-spectrum β-lactamase-producing uropathogenic Escherichia coli isolates and therapeutic effect of fosfomycin in acute pyelonephritis mice. Biomed Res. Int. 2022; 2022:8334153. DOI: 10.1155/2022/8334153.Zhang L., Li F., Li X. Studies on virulence and extended-spectrum β-lactamase-producing uropathogenic Escherichia coli isolates and therapeutic effect of fosfomycin in acute pyelonephritis mice. Biomed Res. Int. 2022; 2022:8334153. DOI: 10.1155/2022/8334153.Allami M., Bahreini M., Sharifmoghadam M.R. Antibiotic resistance, phylogenetic typing, and virulence genes profile analysis of uropathogenic Escherichia coli isolated from patients in southern Iraq. J. Appl. Genetics. 2022; 63(2):401–12. DOI: 10.1007/s13353022-00683-2.Allami M., Bahreini M., Sharifmoghadam M.R. Antibiotic resistance, phylogenetic typing, and virulence genes profile analysis of uropathogenic Escherichia coli isolated from patients in southern Iraq. J. Appl. Genetics. 2022; 63(2):401–12. DOI: 10.1007/s13353022-00683-2.Amiri M., Jajarmi M., Ghanbarpour R. Prevalence of resistance to quinolone and fluoroquinolone antibiotics and screening of qnr genes among Escherichia coli isolates from urinary tract infection. Int. J. Enteric Pathog. 2017; 5(4):100–5. DOI: 10.15171/ijep.2017.24.Amiri M., Jajarmi M., Ghanbarpour R. Prevalence of resistance to quinolone and fluoroquinolone antibiotics and screening of qnr genes among Escherichia coli isolates from urinary tract infection. Int. J. Enteric Pathog. 2017; 5(4):100–5. DOI: 10.15171/ijep.2017.24.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.