microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2023-2-106-111microbe-1827Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESАнализ множественной инфицированности иксодовых клещей Dermacentor reticulatus в сочетанном природном очаге трансмиссивных инфекций в Томской областиAnalysis of Multiple Infection in Ixodic Ticks Dermacentor reticulatus in a Combined Natural Focus of Vector-Borne Infections in the Tomsk Regionhttps://orcid.org/0000-0001-9478-3429ВоронковаО. В.VoronkovaO. V.

634050, Томск, Московский тракт, 2

2, Moskovsky Trakt, Tomsk, 634050

Voronkova-ov@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-0906-9496РоманенкоВ. Н.RomanenkoV. N.

634050, Томск, пр. Ленина, 36

36, Lenina Avenue, Tomsk, 634050

https://orcid.org/0000-0003-0906-9496СимаковаА. В.SimakovaA. V.

634050, Томск, пр. Ленина, 36

36, Lenina Avenue, Tomsk, 634050

https://orcid.org/0000-0002-7508-2878ЕсимоваИ. Е.EsimovaI. E.

634050, Томск, Московский тракт, 2

2, Moskovsky Trakt, Tomsk, 634050

https://orcid.org/0000-0001-8667-9306ДьяковД. А.D’yakovD. A.

634050, Томск, Московский тракт, 2

2, Moskovsky Trakt, Tomsk, 634050

https://orcid.org/0000-0001-7409-3770МотлоховаЕ. А.MotlokhovaE. A.

634050, Томск, Московский тракт, 2

2, Moskovsky Trakt, Tomsk, 634050

https://orcid.org/0000-0002-4008-5606ЧернышовН. А.ChernyshovN. A.

634050, Томск, Московский тракт, 2

2, Moskovsky Trakt, Tomsk, 634050

ЯмалетдиноваД. М.YamaletdinovaD. M.

634050, Томск, Московский тракт, 2

2, Moskovsky Trakt, Tomsk, 634050

ФГБОУ ВО «Сибирский государственный медицинский университет»РоссияSiberian State Medical UniversityRussian FederationФГАОУ ВО «Национальный исследовательский Томский государственный университет»РоссияNational Research Tomsk State UniversityRussian Federation20231307202302106111Copyright © Воронкова О.В., Романенко В.Н., Симакова А.В., Есимова И.Е., Дьяков Д.А., Мотлохова Е.А., Чернышов Н.А., Ямалетдинова Д.М., 20232023Воронкова О.В., Романенко В.Н., Симакова А.В., Есимова И.Е., Дьяков Д.А., Мотлохова Е.А., Чернышов Н.А., Ямалетдинова Д.М.Voronkova O.V., Romanenko V.N., Simakova A.V., Esimova I.E., D’yakov D.A., Motlokhova E.A., Chernyshov N.A., Yamaletdinova D.M.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/1827

Цель исследования – охарактеризовать моно- и микст-инфицированность возбудителями трансмиссивных инфекций клещей Dermacentor reticulatus, обитающих в одном из антропоургических очагов Томской области. Материалы и методы. Клещи D. reticulatus собраны с растительности методом «на флаг» в августе и сентябре 2020–2021 гг. в лесопарковых зонах южной части г. Томска. Для выделения из гомогенатов клещей нуклеиновых кислот и последующей ПЦР-диагностики использовали наборы серии «РеалБест» (АО «ВекторБест», Новосибирск). Исследовано 184 индивидуальных образца нуклеиновых кислот на наличие молекулярногенетических маркеров вируса клещевого энцефалита (ВКЭ), патогенных боррелий, бабезий, риккетсий, анаплазм и эрлихий. Результаты и обсуждение. Спектр патогенов, обнаруженных по результатам ПЦР-анализа клещей, собранных в одном из антропоургических очагов Томской области в 2020 и 2021 гг., включает ВКЭ, патогенные боррелии, риккетсии и бабезии. Наибольший уровень инфицированности D. reticulatus установлен в отношении кандидатных возбудителей клещевых риккетсиозов (Rickettsia sp.) и бабезиозов (Babesia sp.). Общая частота сочетанного инфицирования D. reticulatus составила 12,88 %. Обнаружены семь различных ассоциаций патогенов, инфицирующих D. reticulatus. Большинство (88,24 %) выявленных случаев микст-инфицирования являлись ассоциациями риккетсий. Двойное инфицирование зарегистрировано в 94 % случаев от общего числа микст-вариантов. В одном образце обнаружены маркеры одновременно четырех возбудителей клещевых инфекций (ДНК Rickettsia species, ДНК Babesia species, ДНК Borrelia burgdorferi s.l. и РНК ВКЭ). Изменение ареала обитания D. reticulatus на фоне увеличения их численности определяет необходимость анализа эпидемиологической значимости клещей данного вида в смешанных очагах клещевых инфекций, особенно в зоне симпатрии с иксодовыми клещами других видов.

The aim of the study was to characterize mono- and mixed infection with causative agents of vector-borne infections in Dermacentor reticulatus ticks inhabiting one of the anthropourgic foci of the Tomsk Region. Materials and methods. D. reticulatus ticks were collected from vegetation “on the flag” in the forest park zones of the southern part of Tomsk in August and September, 2020–2021. To isolate nucleic acids from homogenates of mites and subsequent PCR diagnostics, kits of the RealBest series (“Vector-Best”, Novosibirsk) were used. 184 individual samples of nucleic acids were examined for the presence of molecular-genetic markers of tick-borne encephalitis virus (TBEV), pathogenic borrelia, babesia, rickettsia, anaplasma, and ehrlichia. Results and discussion. The spectrum of pathogens detected through PCR assay of ticks collected in one of the anthropurgic foci of the Tomsk Region in 2020 and 2021 includes TBEV, pathogenic borrelia, rickettsia, and babesia. The highest rate of D. reticulatus infection has been established in relation to candidate pathogens of tick-borne rickettsioses (Rickettsia sp.) and babesioses (Babesia sp.). The overall frequency of co-infection in D. reticulatus was 12.88 %. Seven different associations of pathogens infecting D. reticulatus have been identified. The majority (88.24 %) of the detected cases of mixed infection were rickettsia associations. Double infection has been registered in 94 % of the total number of mixed variants. Markers of four tick-borne infection pathogens simultaneously (Rickettsia species DNA, Babesia species DNA, Borrelia burgdorferi s.l. DNA and TBEV RNA) have been found in one sample. Changes in areal of the D. reticulatus against the background of an increase in their numbers, determines the need to analyze the epidemiological significance of the ticks of this species in combined foci of tick-borne infections, especially in the zone of sympatry with ixodic ticks of other species.

Dermacentor reticulatusприродно-очаговые клещевые инфекциимножественная инфицированностьсмешанный природный очагDermacentor reticulatusnatural-focal tick-borne infectionsmultiple infectioncombined natural focusReferencesКоренберг Э.И., Помелова В.Г., Осин Н.С. Природно­ очаговые инфекции, передающиеся иксодовыми клещами. М.: Комментарий; 2013. 463 с.Korenberg E.I., Pomelova V.G., Osin N.S. [Natural-Focal Infections Transmitted by Ixodic Ticks]. Moscow: “Commentary”; 2013. 463 p.О состоянии санитарно-эпидемиологического благополучия населения в Российской Федерации в 2021 году: Государственный доклад. [Электронный ресурс]. URL: https://www.rospotrebnadzor.ru/bitrix/redirect.php?event1=file&event2=download&event3=Gosudarstvennyy-doklad.-O-sostoyaniisanitarno_epidemiologicheskogo-blagopoluchiya-naseleniya-vRossiyskoy-Federatsii-v-2021-godu.pdf&goto=/upload/iblock/594/sqywwl4tg5arqff6xvl5dss0l7vvuank/Gosudarstvennyy-doklad.-O-sostoyanii-sanitarno_epidemiologicheskogo-blagopoluchiyanaseleniya-v-Rossiyskoy-Federatsii-v-2021-godu.pdf (дата обращения 16.08.2022).[On the state of sanitary and epidemiological welfare of the population in the Russian Federation in 2021: State Report]. (Cited 16 Aug 2022). [Internet]. Available from https://www.rospotrebnadzor.ru/bitrix/redirect.php?event1=file&event2=download&event3=Gosudarstvennyy-doklad.-O-sostoyanii-sanitarno_epidemiologicheskogo-blagopoluchiya-naseleniya-v-RossiyskoyFederatsii-v-2021-godu.pdf&goto=/upload/iblock/594/sqywwl4tg5arqff6xvl5dss0l7vvuank/Gosudarstvennyy-doklad.-O-sostoyaniisanitarno_epidemiologicheskogo-blagopoluchiya-naseleniya-vRossiyskoy-Federatsii-v-2021-godu.pdfО состоянии санитарно-эпидемиологического благополучия населения в Томской области в 2021 году: Государственный доклад. [Электронный ресурс]. URL: https://70.rospotrebnadzor.ru/s/70/files/documents/regional/gos_doklad/149053.pdf (дата обращения 16.08.2022).[On the state of sanitary and epidemiological welfare of the population in the Tomsk Region in 2021: State Report]. (Cited 16 Aug 2022). [Internet]. Available from https://70.rospotrebnadzor.ru/s/70/files/documents/regional/gos_doklad/149053.pdfПанкина Т.М., Романенко В.Н., Истраткина С.В., Шихин А.В., Полторацкая Т.Н. Акарологическая ситуация юга Томской области. Вестник Томского государственного университета. Биология. 2013; 4:67–76.Pankina T.M., Romanenko V.N., Istratkina S.V., Shikhin A.V., Poltoratskaya T.N. [Acariological situation in the south part of the Tomsk Region]. Vestnik Tomskogo Gosudarstvennogo Universiteta. Biologiya [Bulletin of the Tomsk State University. Biology]. 2017; (4):67–76.Romanenko V., Leonovich S. Long-term monitoring and population dynamics of ixodid ticks in Tomsk city (Western Siberia). Exp. Appl. Acarol. 2015; 66(1):103–18. DOI: 10.1007/s10493-015-9879-2.Romanenko V., Leonovich S. Long-term monitoring and population dynamics of Ixodid ticks in Tomsk city (Western Siberia). Exp. Appl. Acarol. 2015; 66(1):103–18. DOI: 10.1007/s10493-015-9879-2.Романенко В.Н., Соколенко В.В., Максимова Ю.В. Локальное формирование высокой численности клещей Dermacentor reticulatus (Parasitiformes, Ixodidae) в Томске. Паразитология. 2017; 51(4):345–53.Romanenko V.H., Sokolenko V.V., Maksimova Yu.V. [Local formation of high population density of Dermacentor reticulatus ticks (Parasitiformes, Ixodidae) in Tomsk]. Parazitologiya [Parasitology]. 2017; 51(4):345–53.Щучинова Л.Д., Козлова И.В., Злобин В.И. Ведущая роль клещей рода Dermacentor в поддержании природных очагов клещевого энцефалита в Республике Алтай. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2013; 6:16–20.Shchuchinova L.D., Kozlova I.V., Zlobin V.I. [Leading role of Dermacentor ticks in maintenance of the natural foci of tick-borne encephalitis in the Altai Republic]. Epidemiologiya i Vaktsinoprofilaktika [Epidemiology and Vaccinal Prevention]. 2013; (6):16–20.Ефимова А.Р., Рудакова С.А., Дроздова О.М., Рудаков Н.В., Якименко В.В. Видовой состав переносчиков клещевых инфекций в Кемеровской области. Фундаментальная и клиническая медицина. 2017; 2(2):6–13. DOI: 10.23946/2500-0764-2017-2-2-6-13.Efimova A.R., Rudakova S.A., Drozdova O.M., Rudakov N.V., Yakimenko V.V. [Сarrier species of tick-borne infections in Kemerovo Region]. Fundamental’naya i Klinicheskaya Meditsina [Fundamental and Clinical Medicine]. 2017; 2(2):6–13. DOI: 10.23946/2500-0764-2017-2-2-6-13.Földvári G., Široký P., Szekeres S., Majoros G., Sprong H. Dermacentor reticulatus: a vector on the rise. Parasit. Vectors. 2016; 9(1):314. DOI: 10.1186/s13071-016-1599-x.Földvári G., Široký P., Szekeres S., Majoros G., Sprong H. Dermacentor reticulatus: a vector on the rise. Parasit. Vectors. 2016; 9(1):314. DOI: 10.1186/s13071-016-1599-x.Silva-Pinto A., Santos M.de L., Sarmento A. Tick-borne lymphadenopathy, an emerging disease. Ticks Tick Borne Dis. 2014; 5(6):656–9. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2014.04.016.Silva-Pinto A., Santos M.de L., Sarmento A. Tick-borne lymphadenopathy, an emerging disease. Ticks Tick Borne Dis. 2014; 5(6):656–9. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2014.04.016.Portillo A., Santibáñez S., García-Álvarez L., Palomar A.M., Oteo J.A. Rickettsioses in Europe. Microbes Infect. 2015; 17(11-12):834–8. DOI: 10.1016/j.micinf.2015.09.009.Portillo A., Santibáñez S., García-Álvarez L., Palomar A.M., Oteo J.A. Rickettsioses in Europe. Microbes Infect. 2015; 17(11-12):834–8. DOI: 10.1016/j.micinf.2015.09.009.Штрек С.В., Рудаков Н.В., Пеньевская Н.А., Савельев Д.А., Блох А.И. Многолетняя динамика и интенсивность эпидемического процесса сибирского клещевого тифа в федеральных округах и субъектах Российской Федерации в период 2002–2018 гг. Фундаментальная и клиническая медицина. 2019; 4(3):68–76. DOI: 10.23946/2500-0764-2019-4-3-68-76.Shtrek S.V., Rudakov N.V., Pen’evskaya N.A., Savel’ev D.A., Blokh A.I. [Long-term dynamics and epidemic intensity of Siberian tick typhus in federal districts and regions of Russian Federation during 2002–2018]. Fundamental’naya i Klinicheskaya Meditsina [Fundamental and Clinical Medicine]. 2019; 4(3):68–76. DOI: 10.23946/2500-0764-2019-4-3-68-76.Карташов М.Ю., Микрюкова Т.П., Кривошеина Е.И., Кузнецов А.И., Романенко В.Н., Москвитина Н.С., Терновой В.А., Локтев В.Б. Генотипирование возбудителей клещевых инфекций в клещах Dermacentor reticulatus, собранных в городских биотопах г. Томска. Паразитология. 2019; 53(5):355–69. DOI: 10.1134/S0031184719050016.Kartashov M.Yu., Mikryukova T.P., Krivosheina E.I., Kuznetsov A.I., Romanenko V.N., Moskvitina N.S., Ternovoi V.A., Loktev V.B. [Genotyping of tick-borne infections in Derma­ centor reticulatus ticks collected in urban foci of Tomsk]. Parazitologiya [Parasitology]. 2019; 53(5):355–69. DOI: 10.1134/S0031184719050016.Семенов В.А., Хохлова З.А., Этенко Д.А., Бондаренко Т.Е., Кудашева С.В., Старченкова Т.Е. Неверифицированные клещевые инфекции. Инфекционные болезни: новости, мнения, обучение. 2020; 9(4):103–9. DOI: 10.33029/2305-3496-2020-9-4-103-109.Semenov V.A., Khokhlova Z.A., Etenko D.A., Bondarenko T.E., Kudasheva S.E., Starchenkova T.E. [Non-verified tick-borne infections]. Infektsionnye Bolezni: Novosti, Mneniya, Obuchenie [Infectious Diseases: News, Opinions, Training]. 2020; 9(4):103–9. DOI: 10.33029/2305-3496-2020-9-4-103-109.Токмалаев А.К., Ченцов В.Б., Малов В.А., Малеев В.В., Кожевникова Г.М., Половинкина Н.А., Голуб В.П., Коннов В.В., Харламова Т.В. Бабезиозы человека: клинические случаи в европейской части Российской Федерации. Терапевтический архив. 2019; 91(11):60–5. DOI: 10.26442/00403660.2019.11.000405.Tokmalaev A.K., Chentsov V.B., Malov V.A., Maleev V.V., Kozhevnikova G.M., Polovinkina N.A., Golub V.P., Konnov V.V., Kharlamova T.V. [Human babesiosis: clinical cases in the European part of the Russian Federation]. Terapevtichesky Arkhiv [Therapeutic Archive]. 2019; 91(11):60–5. DOI: 10.26442/00403660.2019.11.000405.Wójcik-Fatla A., Cisak E., Zając V., Zwoliński J., Dutkiewicz J. Prevalence of tick-borne encephalitis virus in Ixodes ricinus and Dermacentor reticulatus ticks collected from the Lublin region (eastern Poland). Ticks Tick Borne Dis. 2011; 2(1):16–9. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2010.10.001.Wójcik-Fatla A., Cisak E., Zając V., Zwoliński J., Dutkiewicz J. Prevalence of tick-borne encephalitis virus in Ixodes ricinus and Dermacentor reticulatus ticks collected from the Lublin region (eastern Poland). Ticks Tick Borne Dis. 2011; 2(1):16–9. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2010.10.001.Havlíková S., Ličková M., Klempa B. Non-viraemic transmission of tick-borne viruses. Acta Virol. 2013; 57(2):123–9. DOI: 10.4149/av_2013_02_123.Havlíková S., Ličková M., Klempa B. Non-viraemic transmission of tick-borne viruses. Acta Virol. 2013; 57(2):123–9. DOI: 10.4149/av_2013_02_123.Reye A.L., Stegniy V., Mishaeva N.P., Velhin S., Hübschen J.M., Ignatyev G., Muller C.P. Prevalence of tick-borne pathogens in Ixodes ricinus and Dermacentor reticulatus ticks from different geographical locations in Belarus. PLoS One. 2013; 8(1):e54476. DOI: 10.1371/journal.pone.0054476.Reye A.L., Stegniy V., Mishaeva N.P., Velhin S., Hübschen J.M., Ignatyev G., Muller C.P. Prevalence of tick-borne pathogens in Ixodes ricinus and Dermacentor reticulatus ticks from different geographical locations in Belarus. PLoS One. 2013; 8(1):e54476. DOI: 10.1371/journal.pone.0054476.Steiner F.E., Pinger R.R., Vann C.N., Grindle N., Civitello D., ClayK., Fuqua C. Infection and co-infection rates of Anaplasma phagocytophilum variants, Babesia spp., Borrelia burgdorferi, and the rickettsial endosymbiont in Ixodes scapularis (Acari: Ixodidae) from sites in Indiana, Maine, Pennsylvania, and Wisconsin. J. Med. Entomol. 2008; 45(2):289–97. DOI: 10.1603/0022-2585(2008)45[289:iacroa]2.0.co;2.Steiner F.E., Pinger R.R., Vann C.N., Grindle N., Civitello D., ClayK., Fuqua C. Infection and co-infection rates of Anaplasma phagocytophilum variants, Babesia spp., Borrelia burgdorferi, and the rickettsial endosymbiont in Ixodes scapularis (Acari: Ixodidae) from sites in Indiana, Maine, Pennsylvania, and Wisconsin. J. Med. Entomol. 2008; 45(2):289–97. DOI: 10.1603/0022-2585(2008)45[289:iacroa]2.0.co;2.Tokarz R., Jain K., Bennett A., Briese T., Lipkin W.I. Assessment of polymicrobial infections in ticks in New York state. Vector Borne Zoonotic Dis. 2010; 10(3):217–21. DOI: 10.1089/vbz.2009.0036.Tokarz R., Jain K., Bennett A., Briese T., Lipkin W.I. Assessment of polymicrobial infections in ticks in New York state. Vector Borne Zoonotic Dis. 2010; 10(3):217–21. DOI: 10.1089/vbz.2009.0036.Prusinski M.A., Kokas J.E., Hukey K.T., Kogut S.J., Lee J., Backenson P.B. Prevalence of Borrelia burgdorferi (Spirochaetales: Spirochaetaceae), Anaplasma phagocytophilum (Rickettsiales: Anaplasmataceae), and Babesia microti (Piroplasmida: Babesiidae) in Ixodes scapularis (Acari: Ixodidae) collected from recreational lands in the Hudson Valley Region, New York State. J. Med. Entomol. 2014; 51(1):226–36. DOI: 10.1603/me13101.Prusinski M.A., Kokas J.E., Hukey K.T., Kogut S.J., Lee J., Backenson P.B. Prevalence of Borrelia burgdorferi (Spirochaetales: Spirochaetaceae), Anaplasma phagocytophilum (Rickettsiales: Anaplasmataceae), and Babesia microti (Piroplasmida: Babesiidae) in Ixodes scapularis (Acari: Ixodidae) collected from recreational lands in the Hudson Valley Region, New York State. J. Med. Entomol. 2014; 51(1):226–36. DOI: 10.1603/me13101.Zając V., Wójcik-Fatla A., Sawczyn A., Cisak E., Sroka J., Kloc A., Zając Z., Buczek A., Dutkiewicz J., Bartosik K. Prevalence of infections and co-infections with 6 pathogens in Dermacentor reticulatus ticks collected in eastern Poland. Ann. Agric. Environ. Med. 2017; 24(1):26–32. DOI: 10.5604/12321966.1233893.Zając V., Wójcik-Fatla A., Sawczyn A., Cisak E., Sroka J., Kloc A., Zając Z., Buczek A., Dutkiewicz J., Bartosik K. Prevalence of infections and co-infections with 6 pathogens in Dermacentor reticulatus ticks collected in eastern Poland. Ann. Agric. Environ. Med. 2017; 24(1):26–32. DOI: 10.5604/12321966.1233893.Mierzejewska E.J., Pawełczyk A., Radkowski M., WelcFalęciak R., Bajer A. Pathogens vectored by the tick, Dermacentor reticulatus, in endemic regions and zones of expansion in Poland. Parasit. Vectors. 2015; 8:490. DOI: 10.1186/s13071-015-1099-4.Mierzejewska E.J., Pawełczyk A., Radkowski M., Welc- Falęciak R., Bajer A. Pathogens vectored by the tick, Dermacentor reticulatus, in endemic regions and zones of expansion in Poland. Parasit. Vectors. 2015; 8:490. DOI: 10.1186/s13071-015-1099-4.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.