microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2023-3-99-107microbe-1861Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESГенотипическая характеристика клональных комплексов CTX–VPI+ Vibrio cholerae О1, обнаруживаемых в водоемах Ростовской областиGenotypic Characteristics of CTX–VPI+ Clonal Complexes of Vibrio cholerae O1 Found in Water Bodies of the Rostov Regionhttps://orcid.org/0000-0002-9216-7777МонаховаЕ. В.MonakhovaE. V.

Монахова Елена Владимировна

Российская Федерация, 344002, Ростов-на-Дону, ул. М . Горького, 117/40

117/40, M. Gor’kogo St., Rostov-on-Don, 344002, Russian Federation

monakhova_ev@antiplague.ruhttps://orcid.org/0000-0003-0550-2221НосковА. К.NoskovA. K.

Российская Федерация, 344002, Ростов-на-Дону, ул. М . Горького, 117/40

117/40, M. Gor’kogo St., Rostov-on-Don, 344002, Russian Federation

plague@aaanet.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6540-2778КругликовВ. Д.KruglikovV. D.

Российская Федерация, 344002, Ростов-на-Дону, ул. М . Горького, 117/40

117/40, M. Gor’kogo St., Rostov-on-Don, 344002, Russian Federation

plague@aaanet.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9056-3231ВодопьяновА. С.Vodop’yanovA. S.

Российская Федерация, 344002, Ростов-на-Дону, ул. М . Горького, 117/40

117/40, M. Gor’kogo St., Rostov-on-Don, 344002, Russian Federation

plague@aaanet.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0008-4705СелянскаяН. А.SelyanskayaN. A.

Российская Федерация, 344002, Ростов-на-Дону, ул. М . Горького, 117/40

117/40, M. Gor’kogo St., Rostov-on-Don, 344002, Russian Federation

plague@aaanet.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6003-4283МеньшиковаЕ. А.Men’shikovaE. A.

Российская Федерация, 344002, Ростов-на-Дону, ул. М . Горького, 117/40

117/40, M. Gor’kogo St., Rostov-on-Don, 344002, Russian Federation

plague@aaanet.ruhttps://orcid.org/0000-0003-4254-3313ЕжоваМ. И.EzhovaM. I.

Российская Федерация, 344002, Ростов-на-Дону, ул. М . Горького, 117/40

117/40, M. Gor’kogo St., Rostov-on-Don, 344002, Russian Federation

plague@aaanet.ruhttps://orcid.org/0000-0003-0868-6791НепомнящаяН. Б.NepomnyashchayaN. B.

Российская Федерация, 344002, Ростов-на-Дону, ул. М . Горького, 117/40

117/40, M. Gor’kogo St., Rostov-on-Don, 344002, Russian Federation

plague@aaanet.ruШвиденкоИ. Г.ShvidenkoI. G.

Российская Федерация, 410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005, Russian Federation

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9996-4189ПодойницынаО. А.PodoinitsynaO. A.

Российская Федерация, 344002, Ростов-на-Дону, ул. М . Горького, 117/40

117/40, M. Gor’kogo St., Rostov-on-Don, 344002, Russian Federation

plague@aaanet.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7178-8021ПисановР. В.PisanovR. V.

Российская Федерация, 344002, Ростов-на-Дону, ул. М . Горького, 117/40

117/40, M. Gor’kogo St., Rostov-on-Don, 344002, Russian Federation

plague@aaanet.ruФКУЗ «Ростовский-на-Дону научно-исследовательский противочумный институт»РоссияRostov-on-Don Research Anti-Plague InstituteRussian FederationФКУН «Российский научно-исследовательский противочумный институт «Микроб»РоссияRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”Russian Federation2023041020230399107Copyright © Монахова Е.В., Носков А.К., Кругликов В.Д., Водопьянов А.С., Селянская Н.А., Меньшикова Е.А., Ежова М.И., Непомнящая Н.Б., Швиденко И.Г., Подойницына О.А., Писанов Р.В., 20232023Монахова Е.В., Носков А.К., Кругликов В.Д., Водопьянов А.С., Селянская Н.А., Меньшикова Е.А., Ежова М.И., Непомнящая Н.Б., Швиденко И.Г., Подойницына О.А., Писанов Р.В.Monakhova E.V., Noskov A.K., Kruglikov V.D., Vodop’yanov A.S., Selyanskaya N.A., Men’shikova E.A., Ezhova M.I., Nepomnyashchaya N.B., Shvidenko I.G., Podoinitsyna O.A., Pisanov R.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/1861

Цель работы – выявление генотипических особенностей клональных комплексов, образуемых CTX–VPI+ штаммами холерных вибрионов, выделенными в разные годы из водоемов Ростовской области, на основе биоинформационного анализа их полногеномных сиквенсов (WGSs).

Материалы и методы

Материалы и методы. Полногеномное секвенирование выполняли на платформе MiSeq (Illumina), идентификацию в WGSs генетических детерминант и биоинформационный анализ – с использованием программ BioEdit, BLASTN, BLASTP, CARD, Vector NTI.

Результаты и обсуждение

Результаты и обсуждение. В каждой группе изолятов 2002, 2005, 2007, 2020, 2021, 2022 гг. штаммы были практически идентичными и обнаруживались в разных точках отбора проб воды в течение более или менее длительных периодов (от 3 недель до 2 месяцев). Биоинформационный анализ WGSs представителей этих групп показал их разделение на 4 кластера, которые можно рассматривать как отдельные клональные комплексы, отличающиеся рядом характерных генетических маркеров: 1) изоляты 2002 г., содержащие один SNP в регуляторном гене rpoS; 2) штаммы 2007 г., несущие тандемно дуплицированный профаг preCTX; 3) штаммы, выделенные в 2020 г. в Ростове-на-Дону и в 2005 г. во время эпидосложнений в Каменском районе Ростовской области, которые имели «гибридный» остров патогенности, включающий кластер системы секреции 3-го типа и nan-nag-область острова VPI-2, а в гене rpoS присутствовало 9 SNP; 4) штаммы 2021 и 2022 гг. и единичный изолят 2018 г., содержащие делецию 9 п.н. в гене коллагеназы vchC. Несмотря на выявленные различия, представители всех клональных комплексов обладали достаточными наборами интактных детерминант факторов патогенности/персистенции для реализации вирулентных свойств и для обеспечения способности к выживанию в водоемах. Обнаружение в поверхностных водоемах клональных комплексов потенциально патогенных штаммов свидетельствует о периодическом создании благоприятных условий для их продолжительной циркуляции, что подчеркивает значимость постоянного мониторинга за холерными вибрионами на территории России.

The aim of the work was to identify genotypic features of clonal complexes formed by CTX–VPI+ strains of Vibrio cholerae isolated from water bodies of the Rostov Region in different years, based on bioinformatics analysis of their whole genome sequences (WGSs).

Materials and methods

Materials and methods. Whole genome sequencing was performed on the MiSeq (Illumina) platform; identification of genetic determinants in WGSs and bioinformatics analysis – by means of BioEdit, BLASTN, BLASTP, CARD, Vector NTI software packages.

Results and discussion

Results and discussion. The strains were almost identical in each group of 2002-, 2005-, 2007-, 2020-, 2021-, and 2022-isolates and were found at different points of water sampling over a longer or shorter periods of time (from 3 weeks to 2 months). Bioinformatics analysis of WGSs of representative strains divided them into 4 clusters, which can be considered as separate clonal complexes sharing a number of characteristic genetic markers: 1) 2002-isolates containing one SNP in regulatory rpoS gene; 2) 2007-strains carrying tandemly duplicated preCTX prophage; 3) strains isolated in 2020 in Rostov-on-Don and in 2005, during epidemiological complications in the Kamensk district of the Rostov Region, which had a “hybrid” pathogenicity island including the cluster of type 3 secretion system and the nan-nag region of the VPI-2 island, and 9 SNPs in rpoS gene; 4) 2021- and 2022-strains and a single 2018-isolate containing a 9 bp deletion in vchC collagenase gene. Despite the revealed differences, representatives of all clonal complexes possessed sufficient sets of intact determinants of pathogenicity/persistence factors to realize virulent properties and ability to survive in water bodies. Detection of clonal complexes of potentially pathogenic strains in surface water bodies indicates occasional emergence of favorable conditions for their long-term circulation, which emphasizes the importance of constant monitoring of V. cholerae in the territory of Russia.

Vibrio choleraeклональные комплексыполногеномное секвенированиебиоинформационный анализфакторы патогенности/персистенцииVibrio choleraeclonal complexeswhole genome sequencingbioinformatics analysispathogenicity/persistence factorsReferencesSakib S.N., Reddi G., Almagro-Moreno S. Environmental role of pathogenic traits in Vibrio cholerae. J. Bacteriol. 2018; 200(15):e00795-17. DOI: 10.1128/JB.00795-17.Sakib S.N., Reddi G., Almagro-Moreno S. Environmental role of pathogenic traits in Vibrio cholerae. J. Bacteriol. 2018; 200(15):e00795-17. DOI: 10.1128/JB.00795-17.Онищенко Г.Г., Ломов Ю.М., Москвитина Э.А., Подосинникова Л.С., Водяницкая С.Ю., Прометной В.И., Монахова Е.В., Водопьянов C.O., Телесманич Н.Р., Дудина Н.А. Холера, обусловленная Vibrio cholerae O1 ctxAB–tcpA+. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2007; 1:23–9.Onishchenko G.G., Lomov Yu.M., Moskvitina E.A., Podosinnikova L.S., Vodyanitskaya S.Yu., Prometnoy V.I., Monakhova E.V., Vodopyanov S.O., Telesmanich N.R., Dudina N.A. [Cholera caused by Vibrio cholerae O1 ctxAB–tcpA+]. Zhurnal Mikrobiologii, Epidemiologii i Immunobiologii [Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology]. 2007; (1):23–9.Титова С.В., Монахова Е.В., Алексеева Л.П., Писанов Р.В. Молекулярно-генетические основы биопленкообразования как составляющей персистенции Vibrio cholerae в водоемах Российской Федерации. Экологическая генетика. 2018; 16(4):23–32. DOI: 10.17816/ecogen16423-32.Titova S.V., Monakhova E.V., Alekseeva L.P., Pisanov R.V. [Molecular-genetic basis of biofilm formation as a component of Vibrio cholerae persistence in water reservoirs of Russian Federation]. Ekologicheskaya Genetika [Ecological Genetics]. 2018; 16(4):23–32. DOI: 10.17816/ecogen16423-32.Крицкий А.А., Смирнова Н.И., Каляева Т.Б., Оброткина Н.Ф., Грачева И.В., Катышев А.Д., Кутырев В.В. Сравнительный анализ молекулярно-генетических свойств нетоксигенных штаммов Vibrio cholerae O1 биовара Эль Тор, изолированных в России и на эндемичных по холере территориях. Проблемы особо опасных инфекций. 2021; 3:72–82. DOI: 10.21055/0370-1069-2021-3-72-82.Kritsky A.A., Smirnova N.I., Kalyaeva T.B., Obrotkina N.F., Gracheva I.V., Katyshev A.D., Kutyrev V.V. [Comparative analysis of molecular-genetic properties of non-toxigenic strains of Vibrio cholerae O1 biovar El Tor isolated in Russia and in cholera endemic territories]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2021; (3):72–82. DOI: 10.21055/0370-1069-2021-3-72-82.Носков А.К., Кругликов В.Д., Москвитина Э.А., Монахова Е.В., Миронова Л.В., Крицкий А.А., Лопатин А.А., Чемисова О.С., Соболева Е.Г., Иванова С.М., Водопьянов А.С., Стенина С.И., Писанов Р.В., Левченко Д.А., Подойницына О.А., Непомнящая Н.Б., Ежова М.И. Холера: тенденции развития эпидемического процесса в 2021 г., прогноз на 2022 г. Проблемы особо опасных инфекций. 2022; 1:24–34. DOI: 10.21055/0370-069-2022-1-24-34.Noskov A.K., Kruglikov V.D., Moskvitina E.A., Monakhova E.V., Mironova L.V., Kritsky A.A., Lopatin A.A., Chemisova O.S., Soboleva E.G., Ivanova S.M., Vodop’yanov A.S., Stenina S.I., Pisanov R.V., Levchenko D.A., Podoinitsyna O.A., Nepomnyashchaya N.B., Ezhova M.I. [Cholera: trends in the development of the epidemic process in 2021, forecast for 2022]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections].2022; (1):24–34. DOI: 10.21055/0370-1069-2022-1-24-34.Водопьянов А.С., Писанов Р.В., Водопьянов С.О., Мишанькин Б.Н., Олейников И.П., Кругликов В.Д., Титова С.В. Молекулярная эпидемиология Vibrio cholerae – разработка алгоритма анализа данных полногеномного секвенирования. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2016; 21(3):146–52. DOI: 10.18821/1560-9529-2016-21-3-146-152.Vodopyanov A.S., Pisanov R.V., Vodopyanov S.O., Mishankin B.N., Oleynikov I.P., Kruglikov V.D., Titova S.V. [Molecular epidemiology of Vibrio cholerae – development of the algorithm for data analysis of whole genome sequencing]. Epidemiologiya i Infektsionnye Bolezni [Epidemiology and Infectious Diseases]. 2016; 21(3):146–52. DOI: 10.17816/EID40917.Fan F., Kan B. Survival and proliferation of the lysogenic bacteriophage CTXφ in Vibrio cholerae. Virol. Sin. 2015; 30(1):19–25. DOI: 10.1007/s12250-014-3550-7.Fan F., Kan B. Survival and proliferation of the lysogenic bacteriophage CTXφ in Vibrio cholerae. Virol. Sin. 2015; 30(1):19–25. DOI: 10.1007/s12250-014-3550-7.Tam V.C., Serruto D., Dziejman M., Brieher W., Mekalanos J.J. A type III secretion system in Vibrio cholerae translocates a formin/spire hybrid-like actin nucleator to promote intestinal colonization. Cell Host Microbe. 2007; 1(2):95–107. DOI: 10.1016/j.chom.2007.03.005.Tam V.C., Serruto D., Dziejman M., Brieher W., Mekalanos J.J. A type III secretion system in Vibrio cholerae translocates a formin/spire hybrid-like actin nucleator to promote intestinal colonization. Cell Host Microbe. 2007; 1(2):95–107. DOI: 10.1016/j.chom.2007.03.005.Tam V.C., Suzuki M., Coughlin M., Saslowsky D., Biswas K., Lencer W.I., Faruque S.M., Mekalanos J.J. Functional analysis of VopF activity required for colonization in Vibrio cholerae. mBio. 2010; 1(5):e00289-10. DOI: 10.1128/mBio.00289-10.Tam V.C., Suzuki M., Coughlin M., Saslowsky D., Biswas K., Lencer W.I., Faruque S.M., Mekalanos J.J. Functional analysis of VopF activity required for colonization in Vibrio cholerae. mBio. 2010; 1(5):e00289-10. DOI: 10.1128/mBio.00289-10.Alam A., Miller K.A., Chaand M., Butler J.S., Dziejman M. Identification of Vibrio cholerae type III secretion system effector proteins. Infect. Immun. 2011; 79(4):1728–40. DOI: 10.1128/IAI.01194-10.Alam A., Miller K.A., Chaand M., Butler J.S., Dziejman M. Identification of Vibrio cholerae type III secretion system effector proteins. Infect. Immun. 2011; 79(4):1728–40. DOI: 10.1128/IAI.01194-10.Shin O.S., Tam V.C., Suzuki M., Ritchie J.M., Bronson R.T., Waldor M.K., Mekalanos J.J. Type III secretion is essential for the rapidly fatal diarrheal disease caused by non-O1, non-O139 Vibrio cholerae. mBio. 2011; 2:e00106-11. DOI: 10.1128/mBio.00106-11.Shin O.S., Tam V.C., Suzuki M., Ritchie J.M., Bronson R.T., Waldor M.K., Mekalanos J.J. Type III secretion is essential for the rapidly fatal diarrheal disease caused by non-O1, non-O139 Vibrio cholerae. mBio. 2011; 2:e00106-11. DOI: 10.1128/mBio.00106-11.Dzeijman M., Serruto D., Tam V.C., Sturtevant D., Diraphat P., Faruque S.M., Rahman M.H., Heidelberg J.F., Decker J., Li L., Montgomery K.T., Grills G., Kucherlapati R., Mekalanos J.J. Genomic characterization of non-O1, non-O139 Vibrio cholerae reveals genes for a type III secretion system. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2005; 102(9):3465–70. DOI: 10.1073/pnas.0409918102.Dzeijman M., Serruto D., Tam V.C., Sturtevant D., Diraphat P., Faruque S.M., Rahman M.H., Heidelberg J.F., Decker J., Li L., Montgomery K.T., Grills G., Kucherlapati R., Mekalanos J.J. Genomic characterization of non-O1, non-O139 Vibrio cholerae reveals genes for a type III secretion system. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2005; 102(9):3465–70. DOI: 10.1073/pnas.0409918102.Zhou Y., Gu S., Li J., Ji P., Zhang Y., Wu C., Jiang Q., Gao X., Zhang X. Complete genome analysis of highly pathogenic non-O1/O139 Vibrio cholerae isolated from Macrobrachium rosenbergii reveals pathogenicity and antibiotic resistance-related genes. Front. Vet. Sci. 2022; 9:882885. DOI: 10.3389/fvets.2022.882885.Zhou Y., Gu S., Li J., Ji P., Zhang Y., Wu C., Jiang Q., Gao X., Zhang X. Complete genome analysis of highly pathogenic non-O1/O139 Vibrio cholerae isolated from Macrobrachium rosenbergii reveals pathogenicity and antibiotic resistance-related genes. Front. Vet. Sci. 2022; 9:882885. DOI: 10.3389/fvets.2022.882885.Jermyn W.S., Boyd E.F. Characterization of a novel Vibrio pathogenicity island (VPI-2) encoding neuraminidase (nanH) among toxigenic Vibrio cholerae isolates. Microbiology. 2002; 148(Pt. 11):3681–93. DOI: 10.1099/00221287-148-11-3681.Jermyn W.S., Boyd E.F. Characterization of a novel Vibrio pathogenicity island (VPI-2) encoding neuraminidase (nanH) among toxigenic Vibrio cholerae isolates. Microbiology. 2002; 148(Pt. 11):3681–93. DOI: 10.1099/00221287-148-11-3681.Almagro-Moreno S., Boyd E.F. Sialic acid catabolism confers a competitive advantage to pathogenic Vibrio cholerae in the mouse intestine. Infect. Immun. 2009; 77(9):3807–16. DOI: 10.1128/IAI.00279-09.Almagro-Moreno S., Boyd E.F. Sialic acid catabolism confers a competitive advantage to pathogenic Vibrio cholerae in the mouse intestine. Infect. Immun. 2009; 77(9):3807–16. DOI: 10.1128/IAI.00279-09.Arteaga M., Velasco J., Rodriguez S., Vidal M., Arellano C., Silva F., Carreño L.J., Vidal R., Montero D.A. Genomic characterization of the non-O1/non-O139 Vibrio cholerae strain that caused a gastroenteritis outbreak in Santiago, Chile, 2018. Microb. Genom. 2020; 6(3):e000340. DOI: 10.1099/mgen.0.000340.Arteaga M., Velasco J., Rodriguez S., Vidal M., Arellano C., Silva F., Carreño L.J., Vidal R., Montero D.A. Genomic characterization of the non-O1/non-O139 Vibrio cholerae strain that caused a gastroenteritis outbreak in Santiago, Chile, 2018. Microb. Genom. 2020; 6(3):e000340. DOI: 10.1099/mgen.0.000340.Carpenter M.R., Kalburge S.S., Borowski J.D., Peters M.C., Colwell R.R., Boyd E.F. CRISPR-Cas and contact-dependent secretion systems present on excisable pathogenicity islands with conserved recombination modules. J. Bacteriol. 2017; 199(10):e00842-16. DOI: 10.1128/JB.00842-16.Carpenter M.R., Kalburge S.S., Borowski J.D., Peters M.C., Colwell R.R., Boyd E.F. CRISPR-Cas and contact-dependent secretion systems present on excisable pathogenicity islands with conserved recombination modules. J. Bacteriol. 2017; 199(10):e00842-16. DOI: 10.1128/JB.00842-16.Silva A.J., Benitez J.A. Vibrio cholerae biofilms and cholera pathogenesis. PLoS Negl. Trop. Dis. 2016; 10(2):e0004330. DOI: 10.1371/journal.pntd.0004330.Silva A.J., Benitez J.A. Vibrio cholerae biofilms and cholera pathogenesis. PLoS Negl. Trop. Dis. 2016; 10(2):e0004330. DOI: 10.1371/journal.pntd.0004330.Lutz C., Erken M., Noorian P., Sun S., McDougald D. Environmental reservoirs and mechanisms of persistence of Vibrio cholerae. Front. Microbiol. 2013; 4:375. DOI: 10.3389/fmicb.2013.00375.Lutz C., Erken M., Noorian P., Sun S., McDougald D. Environmental reservoirs and mechanisms of persistence of Vibrio cholerae. Front. Microbiol. 2013; 4:375. DOI: 10.3389/fmicb.2013.00375.Reguera G., Kolter R. Virulence and the environment: a novel role for Vibrio cholerae toxin-coregulated pili in biofilm formation on chitin. J. Bacteriol. 2005; 187(10):3551–5. DOI: 10.1128/JB.187.10.3551-3555.2005.Reguera G., Kolter R. Virulence and the environment: a novel role for Vibrio cholerae toxin-coregulated pili in biofilm formation on chitin. J. Bacteriol. 2005; 187(10):3551–5. DOI: 10.1128/JB.187.10.3551-3555.2005.Crisan C.V., Chande A.T., Williams K., Raghuram V., Rishishwar L., Steinbach G., Watve S.S., Yunker P., Jordan I.K., Hammer B.K. Analysis of Vibrio cholerae genomes identifies new type VI secretion system gene clusters. Gen. Biol. 2019; 20(1):163. DOI: 10.1186/s13059-019-1765-5.Crisan C.V., Chande A.T., Williams K., Raghuram V., Rishishwar L., Steinbach G., Watve S.S., Yunker P., Jordan I.K., Hammer B.K. Analysis of Vibrio cholerae genomes identifies new type VI secretion system gene clusters. Gen. Biol. 2019; 20(1):163. DOI: 10.1186/s13059-019-1765-5.Заднова С.П., Плеханов Н.А., Кульшань Т.А., Швиденко И.Г., Крицкий А.А. Система секреции шестого типа Vibrio cholerae. Проблемы особо опасных инфекций. 2022; 2:27–35. DOI: 10.21055/0370-1069-2022-2-27-35.Zadnova S.P., Plekhanov N.A., Kul’shan’ T.A., Shvidenko I.G., Kritsky A.A. [Vibrio cholerae secretion system of the type VI]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2022; (2):27–35. DOI: 10.21055/0370-1069-2022-2-27-35.Mondal A., Tapader R., Chatterjee N.S., Ghosh A., Sinha R., Koley H., Saha D.R., Chakrabarti M.K., Wai S.N., Pal A. Cytotoxic and inflammatory responses induced by outer membrane vesicleassociated biologically active proteases from Vibrio cholerae. Infect. Immun. 2016; 84(5):1478–90. DOI: 10.1128/IAI.01365-15.Mondal A., Tapader R., Chatterjee N.S., Ghosh A., Sinha R., Koley H., Saha D.R., Chakrabarti M.K., Wai S.N., Pal A. Cytotoxic and inflammatory responses induced by outer membrane vesicleassociated biologically active proteases from Vibrio cholerae. Infect. Immun. 2016; 84(5):1478–90. DOI: 10.1128/IAI.01365-15.Vaitkevicius K., Rompikuntal P.K., Lindmark B., Vaitkevicius R., Song T., Wai S.N. The metalloprotease PrtV from Vibrio cholerae. FEBS J. 2008; 275(12):3167–77. DOI: 10.1111/j.1742-4658.2008.06470.x.Vaitkevicius K., Rompikuntal P.K., Lindmark B., Vaitkevicius R., Song T., Wai S.N. The metalloprotease PrtV from Vibrio cholerae. FEBS J. 2008; 275(12):3167–77. DOI: 10.1111/j.1742-4658.2008.06470.x.Селянская Н.А., Егиазарян Л.А., Ежова М.И., Пасюкова Н.И., Водопьянов С.О. Анализ устойчивости к антибактериальным препаратам холерных вибрионов, выделенных из объектов окружающей среды в России в 2019 г. Антибиотики и химиотерапия. 2021; 66(3-4):4–11. DOI: 10.24411/0235-2990-2021-66-3-4-4-11.Selyanskaya N.A., Egiazaryan L.A., Ezhova M.I., Pasyukova N.I., Vodopyanov S.O. [Analysis of antibiotic resistance of Vibrio cholerae isolated from environmental objects in Russia in 2019]. Antibiotiki i Khimioterapia [Antibiotics and Chemotherapy]. 2021; 66(3-4):4–11. DOI: 10.24411/0235-2990-2021-66-3-4-4-11.Parvin I., Shahunja K.M., Khan S.H., Alam T., Shahrin L., Ackhter M.M., Sarmin M., Dash S., Rahman M.W., Shahid A.S.M.S.B., Golam Faruque A.S., Ahmed T., Chisti M.J. Changing susceptibility pattern of Vibrio cholerae O1 isolates to commonly used antibiotics in the largest diarrheal disease hospital in Bangladesh during 2000–2018. Am. J. Trop. Med. Hyg. 2020; 103(2):652–8. DOI: 10.4269/ajtmh.20-0058.Parvin I., Shahunja K.M., Khan S.H., Alam T., Shahrin L., Ackhter M.M., Sarmin M., Dash S., Rahman M.W., Shahid A.S.M.S.B., Golam Faruque A.S., Ahmed T., Chisti M.J. Changing susceptibility pattern of Vibrio cholerae O1 isolates to commonly used antibiotics in the largest diarrheal disease hospital in Bangladesh during 2000–2018. Am. J. Trop. Med. Hyg. 2020; 103(2):652–8. DOI: 10.4269/ajtmh.20-0058.Zhou H., Zhao X., Wu R., Cui Z., Diao B., Li J., Wang D., Kan B., Liang W. Population structural analysis of O1 El Tor Vibrio cholerae isolated in China among the seventh cholera pandemic on the basis of multilocus sequence typing and virulence gene profiles. Infect. Genet. Evol. 2014; 22:72–80. DOI: 10.1016/j.meegid.2013.12.016.Zhou H., Zhao X., Wu R., Cui Z., Diao B., Li J., Wang D., Kan B., Liang W. Population structural analysis of O1 El Tor Vibrio cholerae isolated in China among the seventh cholera pandemic on the basis of multilocus sequence typing and virulence gene profiles. Infect. Genet. Evol. 2014; 22:72–80. DOI: 10.1016/j.meegid.2013.12.016.Kirchberger P.C., Orata F.D., Barlow E.J., Kauffman K.M., Case R.J., Polz M.F., Boucher Y. A small number of phylogenetically distinct clonal complexes dominate a coastal Vibrio cholerae population. Appl. Environ. Microbiol. 2016; 82(18):5576–86. DOI: 10.1128/AEM.01177-16.Kirchberger P.C., Orata F.D., Barlow E.J., Kauffman K.M., Case R.J., Polz M.F., Boucher Y. A small number of phylogenetically distinct clonal complexes dominate a coastal Vibrio cholerae population. Appl. Environ. Microbiol. 2016; 82(18):5576–86. DOI: 10.1128/AEM.01177-16.Esteves K., Mosser T., Aujoulat F., Hervio-Heath D., Monfort P., Jumas-Bilak E. Highly diverse recombining populations of Vibrio cholerae and Vibrio parahaemolyticus in French Mediterranean coastal lagoons. Front. Microbiol. 2015; 6:708. DOI: 10.3389/fmicb.2015.00708.Esteves K., Mosser T., Aujoulat F., Hervio-Heath D., Monfort P., Jumas-Bilak E. Highly diverse recombining populations of Vibrio cholerae and Vibrio parahaemolyticus in French Mediterranean coastal lagoons. Front. Microbiol. 2015; 6:708. DOI: 10.3389/fmicb.2015.00708.Pichel M., Rivas M., Chinen I., Martín F., Ibarra C., Binsztein N. Genetic diversity of Vibrio cholerae O1 in Argentina and emergence of a new variant. J. Clin. Microbiol. 2003. 41(1):124–34. DOI: 10.1128/JCM.41.1.124-134.2003.Pichel M., Rivas M., Chinen I., Martín F., Ibarra C., Binsztein N. Genetic diversity of Vibrio cholerae O1 in Argentina and emergence of a new variant. J. Clin. Microbiol. 2003. 41(1):124–34. DOI: 10.1128/JCM.41.1.124-134.2003.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.