microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2024-1-141-147microbe-1954Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESГеновидовой состав боррелий, циркулирующих на территории Черноморского побережья Краснодарского краяGeno-Species Composition of Borrelia Circulating on the Black Sea Coast of the Krasnodar Territoryhttps://orcid.org/0000-0002-1911-9197ЗайцеваО. А.ZaitsevaO. A.

Зайцева Ольга Александровна, 

355035, Ставрополь, ул. Советская, 13–15

Olga A. Zaitseva, 

13–15, Sovetskaya St., Stavropol, 355035

stavnipchi@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-5554-5882ВолынкинаА. С.VolynkinaA. S.

355035, Ставрополь, ул. Советская, 13–15

13–15, Sovetskaya St., Stavropol, 355035

stavnipchi@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8882-6477ВасильеваО. В.Vasil’evaO. V.

355035, Ставрополь, ул. Советская, 13–15

13–15, Sovetskaya St., Stavropol, 355035

stavnipchi@mail.ruЧехваловаЕ. В.ChekhvalovaE. V.

 354000, Сочи, ул. Роз, 27

27, Roz St., Sochi, 354000

sochi_fguz@mail.ruКолосовА. В.KolosovA. V.

354000, Сочи, ул. Тоннельная, 19

19, Tunnel’naya St., Sochi, 354000

https://orcid.org/0000-0002-9522-129XПрислегинаД. А.PrisleginaD. A.

355035, Ставрополь, ул. Советская, 13–15

13–15, Sovetskaya St., Stavropol, 355035

stavnipchi@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-8163-7844МанинЕ. А.ManinE. A.

355035, Ставрополь, ул. Советская, 13–15

13–15, Sovetskaya St., Stavropol, 355035

stavnipchi@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9362-3949КуличенкоА. Н.KulichenkoA. N.

355035, Ставрополь, ул. Советская, 13–15

13–15, Sovetskaya St., Stavropol, 355035

stavnipchi@mail.ruФКУЗ «Ставропольский научно-исследовательский противочумный институт»РоссияStavropol Research Anti-Plague InstituteRussian FederationСочинский филиал ФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Краснодарском крае»РоссияSochi Branch of the “Center of Hygiene and Epidemiology in the Krasnodar Territory”Russian FederationСочинское противочумное отделение ФКУЗ «Причерноморская противочумная станция»РоссияSochi Anti-Plague Department of the Black Sea Plague Control StationRussian Federation20240404202401141147Copyright © Зайцева О.А., Волынкина А.С., Васильева О.В., Чехвалова Е.В., Колосов А.В., Прислегина Д.А., Манин Е.А., Куличенко А.Н., 20242024Зайцева О.А., Волынкина А.С., Васильева О.В., Чехвалова Е.В., Колосов А.В., Прислегина Д.А., Манин Е.А., Куличенко А.Н.Zaitseva O.A., Volynkina A.S., Vasil’eva O.V., Chekhvalova E.V., Kolosov A.V., Prislegina D.A., Manin E.A., Kulichenko A.N.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/1954

Цель работы – оценить современную эпидемиологическую ситуацию по иксодовому клещевому боррелиозу (ИКБ) (2017–2022 гг.) на территории Черноморского побережья Краснодарского края, изучить видовой состав боррелий.

Материалы и методы

Материалы и методы. На зараженность возбудителями ИКБ исследовали иксодовых клещей Ixodes ricinus, Haemaphysalis concinna, H. inermis, Rhipicephalus sanguineus с последующим секвенированием изолятов ДНК. Видовую идентификацию боррелий проводили на основе анализа нуклеотидной последовательности фрагмента гена 16S рРНК по алгоритму BLAST. Дополнительно для изолятов патогенных геновариантов определен OspC-генотип путем сравнения полученных последовательностей с референсными в программе MEGA 5. Данные проанализированы картографическим методом с применением программы QGIS 2.18.

Результаты и обсуждение

Результаты и обсуждение. В период с 2017 по 2022 г. на территории Черноморского побережья Краснодарского края зарегистрирован 101 заболевший, что составило 1,6 % всех случаев ИКБ в Краснодарском крае. Количество обращений с укусами в г. Сочи составляло до 191,4 на 100 тыс. населения. В ходе исследования методом секвенирования определен преобладающий на территории Черноморского побережья Краснодарского края геновид боррелий – Borrelia lusitaniae (78,1 %). Также отмечена циркуляция геновидов B. garinii (6,8 %), B. valasiana (5,7 %), B. afzelii (3,6 %), B. miyamotoi (2,6 %), B. tanukii, B. bissettii (по 1,6 %). Для боррелий патогенных видов определена принадлежность к OspC-геногруппам: четыре изолята отнесены к инвазивным OspC-геногруппам, из них три изолята B. afzelii – к геногруппе A8, один изолят B. garinii – к G7. На анализируемой территории отмечается высокая зараженность клещей боррелиями (до 94,5 %). Боррелии патогенных видов составляют всего 10,4 % от общего числа исследованных изолятов. Преимущественно встречаются геноварианты, редко вызывающие заболевание у людей (B. lusitaniae, B. valasiana, B. bissettii), и непатогенные боррелии (B. tanukii), что свидетельствует о низком риске инфицирования возбудителями ИКБ.

The aim of the study was to assess the current epidemiological situation on Ixodidae tick-borne borreliosis (ITBB) (2017–2022) on the Black Sea coast of the Krasnodar Territory, to study the species composition of Borrelia.

Materials and methods

Materials and methods. Ixodidae ticks, Ixodes ricinus, Haemaphysalis concinna, H. inermis, Rhipicephalus sanguineus, were examined for infection with tick-borne borreliosis pathogens, followed by DNA sequencing of isolates. Species identification of Borrelia was carried out based on analysis of the nucleotide sequence of the 16S rRNA gene fragment using BLAST algorithm. Additionally, the OspC genotype was determined for isolates of pathogenic genovariants through comparing the obtained sequences with reference ones in the MEGA 5 program. The data were processed applying the cartographic method using the QGIS 2.18 software.

Results and discussion

Results and discussion. Between 2017 and 2022, 101 cases were registered on the Black Sea coast of the Krasnodar Territory, which accounted for 1.6 % of all ITBB cases in the Krasnodar Territory. The number of complaints with tick bites in Sochi was up to 191.4 per 100 thousand population. During the study, the predominant Borrelia geno-species on the territory of the Black Sea coast of the Krasnodar Territory was determined using sequencing – Borrelia lusitaniae (78.1 %). The circulation of geno-species B. garinii (6.8 %), B. valasiana (5.7 %), B. afzelii (3.6 %), B. miyamotoi (2.6 %), B. tanukii, B. bissettii (1.6 % each) was also observed. For Borrelia pathogenic species, appurtenance to OspC geno-groups was ascertained: four isolates were assigned to invasive OspC geno-groups, of which three B. afzelii isolates were genogroup A8, one B. garinii isolate was G7. High rate of infection of ticks with Borrelia was recorded in the surveyed area (up to 94.5 %). Borrelia of pathogenic species account for only 10.4 % of the total number of isolates studied. Mostly, genovariants that rarely cause diseases in humans (B. lusitaniae, B. valasiana, B. bissettii) and non-pathogenic Borrelia (B. tanukii) were found, which indicates a low risk of infection with ITBB pathogens.

иксодовый клещевой боррелиозидентификациягенотипированиеКраснодарский крайIxodidae tick-borne borreliosisidentificationgenotypingKrasnodar TerritoryReferencesNguyen A., Mahaffy J., Vaidya N.K. Modeling transmission dynamics of lyme disease: Multiple vectors, seasonality, and vector mobility. Infect. Dis. Model. 2019; 28(4):28–43. DOI: 10.1016/j.idm.2019.03.001.Nguyen A., Mahaffy J., Vaidya N.K. Modeling transmission dynamics of lyme disease: Multiple vectors, seasonality, and vector mobility. Infect. Dis. Model. 2019; 28(4):28–43. DOI: 10.1016/j.idm.2019.03.001.DeLong A., Hsu M., Kotsoris H. Estimation of cumulative number of post-treatment Lyme disease cases in the US, 2016 and 2020. BMC Public Health. 2019; 19(1):352. DOI: 10.1186/s12889019-6681-9.DeLong A., Hsu M., Kotsoris H. Estimation of cumulative number of post-treatment Lyme disease cases in the US, 2016 and 2020. BMC Public Health. 2019; 19(1):352. DOI: 10.1186/s12889019-6681-9.Рудакова С.А., Теслова О.Е., Канешова Н.Е., Штрек С.В., Якименко В.В., Пеньевская Н.А. Геновидовое разнообразие боррелий в иксодовых клещах на территории юга Западной Сибири. Проблемы особо опасных инфекций. 2019; 4:92–6. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-4-92-96.Rudakova S.A., Teslova O.E., Kaneshova N.E., Shtrek S.V., Yakimenko V.V., Penyevskaya N.A. [Genospecies diversity of Borrelia in Ixodes ticks of the West Siberia]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2019; (4):92–6. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-4-92-96.Wang G. Borrelia burgdorferi and other Borrelia species. In: Tang Y.W., Sussman M., Liu D., Poxton I.R., Schwartzman J., Merritt A., editors. Molecular Medical Microbiology. 2nd edition. Boston: Academic Press; 2015. Vol. 3. P. 1867–909. DOI: 10.1016/B978-0-12-397169-2.00104-9.Wang G. Borrelia burgdorferi and other Borrelia species. In: Tang Y.W., Sussman M., Liu D., Poxton I.R., Schwartzman J., Merritt A., editors. Molecular Medical Microbiology. 2nd edition. Boston: Academic Press; 2015. Vol. 3. P. 1867–909. DOI: 10.1016/B978-0-12-397169-2.00104-9.Wang G., Liveris D., Mukherjee P., Jungnick S., Margos G., Schwartz I. Molecular typing of Borrelia burgdorferi. Curr. Protoc. Microbiol. 2014; 34:12C.5.1–31. DOI: 10.1002/9780471729259.mc12c05s34.Wang G., Liveris D., Mukherjee P., Jungnick S., Margos G., Schwartz I. Molecular typing of Borrelia burgdorferi. Curr. Protoc. Microbiol. 2014; 34:12C.5.1–31. DOI: 10.1002/9780471729259.mc12c05s34.Sprong H., Azagi T., Hoornstra D., Nijhof A.M., Knorr S., Baarsma M.E., Hovius J.W. Control of Lyme borreliosis and other Ixodes ricinus-borne diseases. Parasit. Vectors. 2018; 11(1):145. DOI: 10.1186/s13071-018-2744-5.Sprong H., Azagi T., Hoornstra D., Nijhof A.M., Knorr S., Baarsma M.E., Hovius J.W. Control of Lyme borreliosis and other Ixodes ricinus-borne diseases. Parasit. Vectors. 2018; 11(1):145. DOI: 10.1186/s13071-018-2744-5.Cleveland D.W., Anderson C.C., Brissette C. Borrelia miyamotoi: A comprehensive review. Pathogens. 2023; 12(2):267. DOI: 10.3390/pathogens12020267.Cleveland D.W., Anderson C.C., Brissette C. Borrelia miyamotoi: A comprehensive review. Pathogens. 2023; 12(2):267. DOI: 10.3390/pathogens12020267.Pukhovskaya N.M., Morozova O.V., Vysochina N.P., Belozerova N.B., Ivanov L.I. Prevalence of Borrelia burgdorferi sensu lato and Borrelia miyamotoi in ixodid ticks in the Far East of Russia. Int. J. Parasitol. Parasites Wildl. 2019; 8:192–202. DOI: 10.1016/j.ijppaw.2019.01.005.Pukhovskaya N.M., Morozova O.V., Vysochina N.P., Belozerova N.B., Ivanov L.I. Prevalence of Borrelia burgdorferi sensu lato and Borrelia miyamotoi in ixodid ticks in the Far East of Russia. Int. J. Parasitol. Parasites Wildl. 2019; 8:192–202. DOI: 10.1016/j.ijppaw.2019.01.005.Волков С.А., Бессолицына Е.А., Столбова Ф.С., Дармов И.В. Анализ инфицированности клещей видов Ixodes persulcatus и Dermacentor reticulatus возбудителями трансмиссивных заболеваний на территории Кировской области. Инфекция и иммунитет. 2016; 6(2):173–8. DOI: 10.15789/22207619-2016-2-173-178.Volkov S.A., Bessolitsyna E.A., Stolbova F.S., Darmov I.V. [Analysis of ticks of Ixodes persulcatus and Dermacentor reticulatus species with transmissible diseases in Kirov region]. Infektsiya i Immunitet [Russian Journal of Infection and Immunity]. 2016; 6(2):173–8. DOI: 10.15789/2220 -7619-2016 -2-173-178.Li Z.-M., Xiao X., Zhou Ch.-M., Liu J.-X., Gu X.-L., Fang L.-Zh., Liu B.-Y., Wang L.-R., Lu X.-J., Hann H.-J. Human-pathogenic relapsing fever Borrelia found in bats from Central China phylogenetically clustered together with relapsing fever borreliae reported in the New World. PLoS Negl. Trop. Dis. 2021; 15(3):e0009113. DOI: 10.1371/journal.pntd.0009113.Li Z.-M., Xiao X., Zhou Ch.-M., Liu J.-X., Gu X.-L., Fang L.-Zh., Liu B.-Y., Wang L.-R., Lu X.-J., Hann H.-J. Human-pathogenic relapsing fever Borrelia found in bats from Central China phylogenetically clustered together with relapsing fever borreliae reported in the New World. PLoS Negl. Trop. Dis. 2021; 15(3):e0009113. DOI: 10.1371/journal.pntd.0009113.Weck B.C., Serpa M.C.A., Labruna M.B., Muñoz-Leal S. A novel genospecies of Borrelia burgdorferi sensu lato associated with cricetid rodents in Brazil. Microorganisms. 2022; 10(2):204. DOI: 10.3390/microorganisms10020204.Weck B.C., Serpa M.C.A., Labruna M.B., Muñoz-Leal S. A novel genospecies of Borrelia burgdorferi sensu lato associated with cricetid rodents in Brazil. Microorganisms. 2022; 10(2):204. DOI: 10.3390/microorganisms10020204.Coipan E.C., Fonville M., Tijsse-Klasen E., van der Giessen J.W., Takken W., Sprong H., Takumi K. Geodemographic analysis of Borrelia burgdorferi sensu lato using the 5S-23S rDNA spacer region. Infect. Genet. Evol. 2013; 17:216–22. DOI: 10.1016/j.meegid.2013.04.009.Coipan E.C., Fonville M., Tijsse-Klasen E., van der Giessen J.W., Takken W., Sprong H., Takumi K. Geodemographic analysis of Borrelia burgdorferi sensu lato using the 5S-23S rDNA spacer region. Infect. Genet. Evol. 2013; 17:216–22. DOI: 10.1016/j.meegid.2013.04.009.Zhai B., Niu Q., Yang J., Liu Zh., Liu J., Yin H., Zeng Q. Identification and molecular survey of Borrelia burgdorferi sensu lato in sika deer (Cervus nippon) from Jilin Province, north-eastern China. Acta Trop. 2017; 166:54–7. DOI: 10.1016/j.actatropica.2016.11.002.Zhai B., Niu Q., Yang J., Liu Zh., Liu J., Yin H., Zeng Q. Identification and molecular survey of Borrelia burgdorferi sensu lato in sika deer (Cervus nippon) from Jilin Province, north-eastern China. Acta Trop. 2017; 166:54–7. DOI: 10.1016/j.actatropica.2016.11.002.Bunikis J., Garpmo U., Tsao J., Berglund J., Fish D., Barbour A.G. Sequence typing reveals extensive strain diversity of the Lyme borreliosis agents Borrelia burgdorferi in North America and Borrelia afzelii in Europe. Microbiology. 2004; 150(Pt. 6):1741– 55. DOI: 10.1099/mic.0.26944-0.Bunikis J., Garpmo U., Tsao J., Berglund J., Fish D., Barbour A.G. Sequence typing reveals extensive strain diversity of the Lyme borreliosis agents Borrelia burgdorferi in North America and Borrelia afzelii in Europe. Microbiology. 2004; 150(Pt. 6):1741– 55. DOI: 10.1099/mic.0.26944-0.Fukunaga M., Hamase A., Okada K., Inoue H., Tsuruta Y., Miyamoto K., Nakao M. Characterization of spirochetes isolated from ticks (Ixodes tanuki, Ixodes turdus, and Ixodes columnae) and comparison of the sequences with those of Borrelia burgdorferi sensu lato strains. Appl. Environ. Microbiol. 1996; 62(7):2338–44. DOI: 10.1128/aem.62.7.2338-2344.1996.Fukunaga M., Hamase A., Okada K., Inoue H., Tsuruta Y., Miyamoto K., Nakao M. Characterization of spirochetes isolated from ticks (Ixodes tanuki, Ixodes turdus, and Ixodes columnae) and comparison of the sequences with those of Borrelia burgdorferi sensu lato strains. Appl. Environ. Microbiol. 1996; 62(7):2338–44. DOI: 10.1128/aem.62.7.2338-2344.1996.Lagal V., Postic D., Ruzic-Sabljic E., Baranton G. Genetic diversity among Borrelia strains determined by single-strand conformation polymorphism analysis of the ospC gene and its association with invasiveness. J. Clin. Microbiol. 2003; 41(11):5059–65. DOI: 10.1128/JCM.41.11.5059-5065.2003.Lagal V., Postic D., Ruzic-Sabljic E., Baranton G. Genetic diversity among Borrelia strains determined by single-strand conformation polymorphism analysis of the ospC gene and its association with invasiveness. J. Clin. Microbiol. 2003; 41(11):5059–65. DOI: 10.1128/JCM.41.11.5059-5065.2003.Pintore M.D., Ceballos L., Lulini B., Tomassone L., Pautasso A., Corbellini D., Rizzo F., Mandola M.L., Bardelli M., Peletto S., Acutis P.L., Mannelli A., Casalone C. Detection of invasive Borrelia burgdorferi strains in North-Eastern Piedmont, Italy. Zoonoses Public Health. 2015; 62(5):365–74. DOI: 10.1111/zph.12156.Pintore M.D., Ceballos L., Lulini B., Tomassone L., Pautasso A., Corbellini D., Rizzo F., Mandola M.L., Bardelli M., Peletto S., Acutis P.L., Mannelli A., Casalone C. Detection of invasive Borrelia burgdorferi strains in North-Eastern Piedmont, Italy. Zoonoses Public Health. 2015; 62(5):365–74. DOI: 10.1111/zph.12156.Авдеева М.Г., Мошкова Д.Ю., Блажняя Л.П., Городин В.Н., Зотов С.В., Ванюков А.А., Ковалевская О.И. Клиникоэпидемиологическая характеристика клещевого боррелиоза в Краснодарском крае. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2014; 19(1):4–11. DOI: 10.17816/EID40759.Avdeeva M.G., Moshkova D.Yu., Blazhnyaya L.P., Gorodin V.N., Zotov S.V., Vanyukov A.A., Kovalevskaya O.I. [Clinical and epidemiological characteristics of tick-borne borreliosis in the Krasnodar Territory]. Epidemiologiya i Infektsionnye Bolezni [Epidemiology and Infectious Diseases]. 2014; 19(1):4–11. DOI: 10.17816/EID40759.Чехвалова Е.В., Манин Е.А., Куличенко А.Н., Оробей В.Г., Швец О.Г. Современная эпизоотолого-эпидемиологическая обстановка по природно-очаговым инфекциям в городе-курорте Сочи. Проблемы особо опасных инфекций. 2019; 3:111–7. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-3-111-117.Chekhvalova E.V., Manin E.A., Kulichenko A.N., Orobey V.G., Shvets O.G. [Modern epizootiological-epidemiological situation on natural-focal infections in the Resort City of Sochi]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2019; (3):111–7. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-3-111-117.Васильченко В.И., Мирзоева Р.Ш. Современная ситуация по иксодовым клещам в Краснодарском крае. В кн.: Павленко С.Г., редактор. Здоровье нации в XXI веке. Материалы III Всероссийской научно-практической конференции (Краснодар, 6 сентября 2022 г.). Краснодар; 2022. С. 124–8.Vasil’chenko V.I., Mirzoeva R.Sh. [Current situation on Ixodidae ticks in the Krasnodar Territory]. In: Pavlenko S.G., editor. [Health of the Nation in the XXI Century. Proceedings of the III AllRussian Scientific-and-Practical Conference (Krasnodar; September 06, 2022)]. Krasnodar; 2022. P. 124–8.National Center for Biotechnology Information. [Электронный ресурс]. URL: https://www.ncbi.nlm.nih.gov.National Center for Biotechnology Information. [Internet]. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov.Рудакова С.А., Теслова О.Е., Муталинова Н.Е., Пеньевская Н.А., Рудаков Н.В., Савельев Д.А., Кузьменко Ю.Ф. Эпидемиологическая ситуация по иксодовым клещевым боррелиозам в Российской Федерации в 2021 г. и прогноз на 2022 г. Проблемы особо опасных инфекций. 2022; 2:46–53. DOI: 10.21055/0370-1069-2022-2-46-53.Rudakova S.A., Teslova O.E., Mutalinova N.E., Pen’evskaya N.A., Rudakov N.V., Savel’ev D.A., Kuz’menko Yu.F. [Epidemiological situation on tick-borne borreliosis in the Russian Federation in 2021 and forecast for 2022]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2022; (2):46–53. DOI: 10.21055/0370-1069-2022-2-46-53.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.