microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2024-2-70-75microbe-2000Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESВидовое разнообразие возбудителей иксодовых клещевых боррелиозов в клещах Ixodes persulcatus на территории Хабаровского краяSpecies Diversity of Ixodidae Tick-Borne Borrelioses Agents in Ixodes persulcatus Ticks in the Territory of the Khabarovsk RegionБелкинаН. В.BelkinaN. V.

Белкина Надежда Владимировна,

680000, Хабаровск, ул. Шевченко, 2

Nadezhda V. Belkina, 

2, Shevchenko St., Khabarovsk, 680000

hniiem-poi.labke@bk.ruДрагомерецкаяА. Г.DragomeretskayaA. G.

680000, Хабаровск, ул. Шевченко, 2

2, Shevchenko St., Khabarovsk, 680000

https://orcid.org/0000-0003-3050-4472ТроценкоО. Е.TrotsenkoO. E.

680000, Хабаровск, ул. Шевченко, 2

2, Shevchenko St., Khabarovsk, 680000

АушеваТ. А.AushevaT. A.

680000, Хабаровск, ул. Шевченко, 2

2, Shevchenko St., Khabarovsk, 680000

ФБУН «Хабаровский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии»РоссияKhabarovsk Research Institute of Epidemiology and MicrobiologyRussian Federation202426062024027075Copyright © Белкина Н.В., Драгомерецкая А.Г., Троценко О.Е., Аушева Т.А., 20242024Белкина Н.В., Драгомерецкая А.Г., Троценко О.Е., Аушева Т.А.Belkina N.V., Dragomeretskaya A.G., Trotsenko O.E., Ausheva T.A.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/2000

Цель работы – определить видовое разнообразие возбудителей иксодовых клещевых боррелиозов в клещах Ixodes persulcatus на территории Хабаровского края.

Материалы и методы

Материалы и методы. В течение эпидемического сезона (апрель – октябрь) 2017–2023 гг. исследовано 4751 удаленная после присасывания к человеку и 418 собранных с растительности на территории Хабаровского края особей I. persulcatus Schulze, 1930. Сбор иксодовых клещей проводили в бесснежный сезон 2021–2023 гг. в зеленых массивах г. Хабаровска, а также на территории Хабаровского района на флаг. В клещах методом полимеразной цепной реакции в режиме реального времени выявляли ДНК боррелий комплекса Borrelia burgdorferi sensu lato (s.l.) и B. miyamotoi. Дифференцировку видов боррелий в образцах, содержащих генетический материал B. burgdorferi s.l., осуществляли в два этапа. На первом этапе определяли наличие в пробе ДНК боррелий группы B. garinii s.l. (B. garinii + B. bavariensis) и ДНК B. afzelii. На втором этапе позитивные образцы B. garinii s.l. были дифференцированы на B. garinii sensu stricto (s.s.) и B. bavariensis.

Результаты и обсуждение

Результаты и обсуждение. В напитавшихся клещах генетический материал B. burgdorferi s.l. выявлен в 45,7 % случаев, ДНК B. miyamotoi обнаружена в 7,2 % проб. В клещах, собранных с растительности, ДНК B. burgdorferi s.l. выявлена в 38,0 % случаев. При дальнейшем изучении генетический материал B. afzelii и боррелий группы B. garinii s.l. определен в 47,2 % случаях для обоих возбудителей. Внутри группы B. garinii s.l. ДНК B. bavariensis выявлена в 18,6 %, B. garinii s.s. – в 8 % проб, при этом микст-инфицирование отмечено в 53,3 % случаев. Показатель инфицированности B. afzelii клещей I. persulcatus оказался существенно выше такового для B. garinii s.s. и B. bavariensis, при этом статистически значимых различий показателей инфицированности клещей B. garinii s.s. и B. bavariensis не обнаружено.

The aim of the work was to determine the species diversity of the causative agents of Ixodidae tick-borne borrelioses in Ixodes persulcatus ticks in the Khabarovsk Territory.

Materials and methods

Materials and methods. During the epidemic season (April–October) 2017–2023, 4751 specimens of I. persulcatus Schulze, 1930, removed after attachment to humans and 418 ones collected from vegetation in the Khabarovsk Region, were studied. Ixodidae ticks were collected in the green areas of Khabarovsk city during the snowless season of 2021–2023, as well as in the territory of the Khabarovsk Region on the flag. DNA of the borrelia complex Borrelia burgdorferi sensu lato (s.l.) and B. miyamotoi was detected in ticks using real-time polymerase chain reaction (PCR). Differentiation of borrelia species in samples containing genetic material of B. burgdorferi s.l. was carried out in two stages. At the first stage, the presence of DNA from borrelia of the B. garinii s.l. group (B. garinii + B. bavariensis) and B. afzelii DNA was determined in the sample. At the second stage, positive samples of B. garinii s.l. were differentiated into B. garinii sensu stricto (s.s.) and B. bavariensis.

Results and discussion

Results and discussion. In engorged ticks, genetic material of B. burgdorferi s.l. was detected in 45.7 % of the cases, DNA of B. miyamotoi was identified in 7.2 % of samples. In ticks collected from vegetation, the DNA of B. burgdorferi s.l. was detected in 38.0 % of cases. Upon further study, the genetic material of B. afzelii and borrelia of the B. garinii s.l. group was identified in 47.2 % of cases for both pathogens. Within the group B. garinii s.l., DNA of B. bavariensis was detected in 18.6 %, B. garinii s.s. – in 8 % of samples, at the same time, mixed infection was noted in 53.3 % of cases. The infection rate with B. afzelii in I. persulcatus ticks turned out to be statistically significantly higher than that for B. garinii s.s. and B. bavariensis, thereat statistically significant differences in tick infection rates with B. garinii s.s. and B. bavariensis was not detected.

иксодовые клещевые боррелиозыIxodes persulcatusборрелии комплекса Borrelia burgdorferi sensu latoборрелии группы Borrelia garinii sensu latoполимеразная цепная реакцияB. afzeliiB. garinii sensu strictoB. bavarensisIxodidae tick-borne borreliosesIxodes persulcatusborrelia of the Borrelia burgdorferi sensu lato complexborrelia group Borrelia garinii sensu latopolymerase chain reactionB. afzeliiB. garinii sensu strictoB. bavarensisReferencesSteinbrink A., Brugger K., Margos G., Kraiczy P., Klimpel S. The evolving story of Borrelia burgdorferi sensu lato transmission in Europe. Parasitol. Res. 2022; 121(3):781–803. DOI: 10.1007/s00436-022-07445-3.Steinbrink A., Brugger K., Margos G., Kraiczy P., Klimpel S. The evolving story of Borrelia burgdorferi sensu lato transmission in Europe. Parasitol. Res. 2022; 121(3):781–803. DOI: 10.1007/s00436-022-07445-3.Pukhovskaya N.M., Morozova O.V., Vysochina N.P., Belozerova N.B., Ivanov L.I. Prevalence of Borrelia burgdorferi sensu lato and Borrelia miyamotoi in ixodid ticks in the Far East of Russia. Int. J. Parasit. Parasites Wildl. 2019; 8:192–202. DOI: 10.1016/j.ijppaw.2019.01.005.Pukhovskaya N.M., Morozova O.V., Vysochina N.P., Belozerova N.B., Ivanov L.I. Prevalence of Borrelia burgdorferi sensu lato and Borrelia miyamotoi in ixodid ticks in the Far East of Russia. Int. J. Parasit. Parasites Wildl. 2019; 8:192–202. DOI: 10.1016/j.ijppaw.2019.01.005.Рудакова С.А., Пеньевская Н.А., Блох А.И., Савельев Д.А., Теслова О.Е., Канешова Н.Е., Рудаков Н.В., Транквилевский Д.В. Эпидемиологическая ситуация по иксодовым клещевым боррелиозам в Российской Федерации в 2019 г. в сравнении с периодом 2002–2018 гг. Проблемы особо опасных инфекций. 2020; 3:131–8. DOI: 10.21055/0370-1069-2020-3-131-138.Rudakova S.A., Pen’evskaya N.A., Blokh A.I., Savel’ev D.A., Teslova O.E., Kaneshova N.E., Rudakov N.V., Trankvilevsky D.V. [Epidemiological situation on tick-borne borreliosis in the Russian Federation in 2019 compared to the period of 2002–2018]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2020; (3):131–8. DOI: 10.21055/0370-1069-2020-3-131-138.Рудакова С.А., Теслова О.Е., Муталинова Н.Е., Пеньевская Н.А., Блох А.И., Рудаков Н.В., Савельев Д.А., Кузьменко Ю.Ф., Транквилевский Д.В. Обзор эпидемиологической ситуации по иксодовым клещевым боррелиозам в Российской Федерации в 2013–2022 гг. и прогноз на 2023 г. Проблемы особо опасных инфекций. 2023; 2:75–87. DOI: 10.21055/0370-1069-2023-2-75-87.Rudakova S.A., Teslova O.E., Mutalinova N.E., Pen’evskaya N.A., Blokh A.I., Rudakov N.V., Savel’ev D.A., Kuz’menko Yu.F., Trankvilevsky D.V. [Review of the epidemiological situation on Ixodic tick-borne borrelioses in the Russian Federation in 2013– 2022 and forecast for 2023]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2023; (2):75–87. DOI: 10.21055/0370-1069-2023-2-75-87.Branda J.A., Steere A.C. Laboratory diagnosis of Lyme borreliosis. Clin. Microbiol. Rev. 2021; 34(2):e00018-19. DOI: 10.1128/CMR.00018-19.Branda J.A., Steere A.C. Laboratory diagnosis of Lyme borreliosis. Clin. Microbiol. Rev. 2021; 34(2):e00018-19. DOI: 10.1128/CMR.00018-19.Stanek G., Reiter M. The expanding Lyme Borrelia complex – clinical significance of genomic species? Clin. Microbiol. Infect. 2011; 17(4):487–93. DOI: 10.1111/j.1469-0691.2011.03492.x.Stanek G., Reiter M. The expanding Lyme Borrelia complex – clinical significance of genomic species? Clin. Microbiol. Infect. 2011; 17(4):487–93. DOI: 10.1111/j.1469-0691.2011.03492.x.Jahfari S., Krawczyk A., Coipan E.C., Fonville M., Hovius J.W., Sprong H., Takumi K. Enzootic origins for clinical manifestations of Lyme borreliosis. Infect. Genet. Evol. 2017; 49:48–54. DOI: 10.1016/j.meegid.2016.12.030.Jahfari S., Krawczyk A., Coipan E.C., Fonville M., Hovius J.W., Sprong H., Takumi K. Enzootic origins for clinical manifes¬ tations of Lyme borreliosis. Infect. Genet. Evol. 2017; 49:48–54. DOI: 10.1016/j.meegid.2016.12.030.Багаутдинова Л.И., Платонов А.Е., Сарксян Д.С., Стуколова О.В., Шипулин Г.А., Малеев В.В., Дударев М.В. Катамнез больных иксодовыми клещевыми боррелиозами, вызванными Borrelia miyamotoi или Borrelia burgdorferi sensu lato. Терапевтический архив. 2016; 11:43–54. DOI: 10.17116/ terarkh2016881143-54.Bagautdinova L.I., Platonov A.E., Sarksyan D.S., Stukolova O.V., Shipulin G.A., Maleev V.V., Dudarev M.V. [Follow-up of patients with Ixodid tick-borne borreliosis caused by Borrelia miyamotoi or Borrelia burgdorferi sensu lato]. Terapevtichesky Arkhiv [Therapeutic Archive]. 2016; (11):43–54. DOI: 10.17116/terarkh2016881143-54.Драгомерецкая А.Г., Мжельская Т.В., Троценко О.Е., Бондаренко Е.И., Иванов Л.И., Романова А.П., Мокрецова Е.В. Инфицированность переносчиков и случаи заражения людей Borrelia miyamotoi на территории Хабаровского края. Аналитическая справка. Хабаровск; 2017. Сер. Библиотека инфекционной патологии. Вып. 59. 14 с.Dragomeretskaya A.G., Mzhel’skaya T.V., Trotsenko O.E., Bondarenko E.I., Ivanov L.I., Romanova A.P., Mokretsova E.V. [Infection of Vectors and Cases of Human Infection with Borrelia miyamotoi in the Khabarovsk Territory. Analytical Review]. Khabarovsk; 2017. Series Library of Infectious Pathology. Iss. 59. 14 p.Cutler S.J. Relapsing fever borreliae: a global review. Clin. Lab. Med. 2015; 35(4):847–65. DOI: 10.1016/j.cll.2015.07.001.Cutler S.J. Relapsing fever borreliae: a global review. Clin. Lab. Med. 2015; 35(4):847–65. DOI: 10.1016/j.cll.2015.07.001.Bobe J.R., Jutras B.L., Horn E.J., Embers M.E., Bailey A., Moritz R.L., Zhang Y., Soloski M.J., Ostfeld R.S., Marconi R.T., Aucott J., Ma’ayan A., Keesing F., Lewis K., Ben Mamoun C., Rebman A.W., McClune M.E., Breitschwerdt E.B., Reddy P.J., Maggi R., Yang F., Nemser B., Ozcan A., Garner O., Di Carlo D., Ballard Z., Joung H.A., Garcia-Romeu A., Griffiths R.R., Baumgarth N., Fallon B.A. Recent progress in Lyme disease and remaining challenges. Front. Med. (Lausanne). 2021; 8:666554. DOI: 10.3389/fmed.2021.666554.Bobe J.R., Jutras B.L., Horn E.J., Embers M.E., Bailey A., Moritz R.L., Zhang Y., Soloski M.J., Ostfeld R.S., Marconi R.T., Aucott J., Ma’ayan A., Keesing F., Lewis K., Ben Mamoun C., Rebman A.W., McClune M.E., Breitschwerdt E.B., Reddy P.J., Maggi R., Yang F., Nemser B., Ozcan A., Garner O., Di Carlo D., Ballard Z., Joung H.A., Garcia-Romeu A., Griffiths R.R., Baumgarth N., Fallon B.A. Recent progress in Lyme disease and remaining challenges. Front. Med. (Lausanne). 2021; 8:666554. DOI: 10.3389/fmed.2021.666554.Crowder C.D., Matthews H.E., Schutzer S., Rounds M.A., Luft B.J., Nolte O., Campbell S.R., Phillipson C.A., Li F., Sampath R., Ecker D.J., Eshoo M.W. Genotypic variation and mixtures of Lyme Borrelia in Ixodes ticks from North America and Europe. PLoS One. 2010; 5(5):645–70. DOI: 10.1371/journal.pone.0010650.Crowder C.D., Matthews H.E., Schutzer S., Rounds M.A., Luft B.J., Nolte O., Campbell S.R., Phillipson C.A., Li F., Sampath R., Ecker D.J., Eshoo M.W. Genotypic variation and mixtures of Lyme Borrelia in Ixodes ticks from North America and Europe. PLoS One. 2010; 5(5):645–70. DOI: 10.1371/journal.pone.0010650.Ornstein K., Barbour A.G. A reverse transcriptase-polymerase chain reaction assay of Borrelia burgdorferi 16S rRNA for highly sensitive quantification of pathogen load in a vector. Vector Borne Zoonotic Dis. 2006; 6(1):103–12. DOI: 10.1089/vbz.2006.6.103.Ornstein K., Barbour A.G. A reverse transcriptase-polymerase chain reaction assay of Borrelia burgdorferi 16S rRNA for highly sensitive quantification of pathogen load in a vector. Vector Borne Zoonotic Dis. 2006; 6(1):103–12. DOI: 10.1089/vbz.2006.6.103.Eisen L. Vector competence studies with hard ticks and Borrelia burgdorferi sensu lato spirochetes: A review. Ticks Tick Borne Dis. 2020; 11(3):101359. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2019.101359.Eisen L. Vector competence studies with hard ticks and Borrelia burgdorferi sensu lato spirochetes: A review. Ticks Tick Borne Dis. 2020; 11(3):101359. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2019.101359.Coipan E.C., Jahfari S., Fonville M., Oei G.A., Spanjaard L., Takumi K., Hovius J.W.R., Sprong H. Imbalanced presence of Borrelia burgdorferi s.l. multilocus sequence types in clinical manifestations of Lyme borreliosis. Infect. Genet. Evol. 2016; 42:66–76. DOI: 10.1016/j.meegid.2016.04.019.Coipan E.C., Jahfari S., Fonville M., Oei G.A., Spanjaard L., Takumi K., Hovius J.W.R., Sprong H. Imbalanced presence of Borrelia burgdorferi s.l. multilocus sequence types in clinical manifestations of Lyme borreliosis. Infect. Genet. Evol. 2016; 42:66–76. DOI: 10.1016/j.meegid.2016.04.019.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.