microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2024-3-96-102microbe-2046Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESФилогения и свойства штаммов Yersinia pseudotuberculosis из Аксайского высокогорного и Прибалхашского пустынного очагов чумыPhylogeny and Characteristics of Yersinia pseudotuberculosis strains from the Aksai High-Mountain and Balkhash Desert Foci of Plaguehttps://orcid.org/0000-0001-5403-989XЕрошенкоГ. А.EroshenkoG. A.

Ерошенко Галина Александровна 

Российская Федерация, 410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005, Russian Federation

rckooi@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-1067-0940ДжапароваА. К.DzhaparovaA. K.

Кыргызская Республика, 720005, Бишкек, ул. Скрябина, 92

92, Skryabina St., Bishkek, 720005, Kyrgyz Republic

rckooi@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4115-9486НикифоровК. А.NikiforovK. A.

Российская Федерация, 410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005, Russian Federation

rckooi@mail.ruhttps://orcid.org/0009-0005-3411-5572СидоринА. С.SidorinA. S.

Российская Федерация, 410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005, Russian Federation

rckooi@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-2438-8364КуклеваЛ. М.KuklevaL. M.

Российская Федерация, 410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005, Russian Federation

rckooi@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3133-3820ЧервяковаН. С.ChervyakovaN. S.

Российская Федерация, 410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005, Russian Federation

rckooi@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4909-2394КрасновЯ. М.KrasnovYa. M.

Российская Федерация, 410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005, Russian Federation

rckooi@mail.ruФКУН «Российский научно­-исследовательский противочумный институт «Микроб»РоссияRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”Russian FederationРеспубликанский центр карантинных и особо опасных инфекций Министерства здравоохранения Кыргызской РеспубликиКыргызстанRepublican Center for Quarantine and Particularly Dangerous Infections of the Ministry of Health of the Kyrgyz RepublicKyrgyzstan2024300920240396102Copyright © Ерошенко Г.А., Джапарова А.К., Никифоров К.А., Сидорин А.С., Куклева Л.М., Червякова Н.С., Краснов Я.М., 20242024Ерошенко Г.А., Джапарова А.К., Никифоров К.А., Сидорин А.С., Куклева Л.М., Червякова Н.С., Краснов Я.М.Eroshenko G.A., Dzhaparova A.K., Nikiforov K.A., Sidorin A.S., Kukleva L.M., Chervyakova N.S., Krasnov Y.M.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/2046

Цель работы – получить комплексную характеристику штаммов Yersinia pseudotuberculosis из Аксайского высокогорного и Прибалхашского пустынного очагов чумы Центральной Азии. Материалы и методы. Изучение культурально-морфологических и биохимических свойств исследуемых штаммов проводили с помощью принятых методов лабораторной диагностики. Для полногеномного секвенирования использовали Ion S5 XL System (Thermo Fischer Scientific). Обработку данных и сборку последовательностей сырых ридов de novo выполняли с помощью Ion Torrent Suite software package 5.12 и Newbler gsAssembler 2.6 (454 Life Sciences). Для поиска маркерных SNPs использовали программу Wombac 2.0 на базе операционной системы BioLinux 8.0. При построении дендрограммы применяли метод Maximum Likelihood, программу PhyML 3.1 и модель HKY85. Результаты и обсуждение. Исследованные штаммы из Аксайского высокогорного и Прибалхашского пустынного очагов имели свойственные виду Y. pseudotuberculosis характеристики, были прототрофами и не содержали плазмиды pYV. По данным филогенетического анализа на основе выявленных 109 641 коровых SNPs они близкородственны штаммам псевдотуберкулезного микроба из Сарыджазского высокогорного очага в Кыргызской Республике и Республике Казахстан, а также штамму серовара О :3 из Туркменистана. Кластер этих центральноазиатских штаммов на филогенетическом дереве Y. pseudotuberculosis локализован рядом со штаммами псевдотуберкулезного микроба серовара О :3 из различных регионов мира. Полученные результаты доказывают циркуляцию на территории природных очагов чумы Центральной Азии отдельной филогеографической популяции Y. pseudotuberculosis. Охарактеризованные штаммы Y. pseudotuberculosis и их полногеномные последовательности могут использоваться в качестве референсных для Аксайского и Прибалхашского природных очагов чумы Центральной Азии.

The aim of the study is to obtain a comprehensive characterization of Yersinia pseudotuberculosis strains from the Aksai high-mountain and Balkhash desert foci of plague in Central Asia. Materials and methods. Investigation of the cultural, morphological and biochemical properties of the examined strains was carried out using conventional methods of laboratory diagnostics. Ion S5 XL System (Thermo Fischer Scientific) was used for whole-genome sequencing. Data processing and sequence assembly of raw reads de novo were performed using Ion Torrent Suite software package 5.12 and Newbler gsAssembler 2.6 (454 Life Sciences). To search for marker SNPs, the Wombac 2.0 program based on the BioLinux 8.0 operating system was applied. When constructing the dendrogram, the Maximum Likelihood method, the PhyML 3.1 program and the HKY85 model were used. Results and discussion. The studied strains from the Aksai high-mountain and Balkhash desert foci have properties characteristic of the Y. pseudotuberculosis species, are prototrophs and do not contain the pYV plasmid. According to phylogenetic analysis based on identified 109,641 core SNPs, they are closely related to strains of the pseudotuberculosis microbe from the Sarydzhaz high-mountain focus in the Kyrgyz Republic and the Republic of Kazakhstan, as well as to the O:3 serovar strain from Turkmenistan. The cluster of these Central Asian strains on the phylogenetic tree of Y. pseudotuberculosis is localized next to strains of the pseudotuberculosis microbe of O:3 serovar from various regions of the world. The results obtained testify to the circulation of a separate phylogeographic population of Y. pseudotuberculosis in the territory of natural plague foci in Central Asia. The characterized Y. pseudotuberculosis strains and their whole genome sequences can be used as reference ones for the Aksai and Balkhash natural plague foci of Central Asia.

псевдотуберкулезштаммыприродные очаги чумы Центральной Азиифилогения штаммовY. pseudotuberculosisstrainsnatural plague foci in Central Asiaphylogeny of strainsReferencesСомова Л.М., Андрюков Б.Г., Плехова Н.Г. Проблема иерсиниозов в современном мире. Международный журнал прикладных и фундаментальных исследований. 2015; 12-4:661–7.Somova L.M., Andryukov B.G., Plekhova N.G. [The problem of yersiniosis in the modern world]. Mezhdunarodny Zhurnal Prikladnykh i Fundamental’nykh Issledovanij [International Journal of Applied and Basic Research]. 2015; (12-4):661–7.Сомов Г.П., Покровский В.И., Беседнова Н.Н., Антоненко Ф.Ф. Псевдотуберкулез. М.: Медицина; 2001. 256 с.Somov G.P., Pokrovsky V.I., Besednova N.N., Antonenko F.F. [Pseudotuberculosis]. Moscow: “Medicine”; 2001. 256 p. 3. Timchenko N.F., Popov A.F. [Pseudotuberculosis: past and present]. Infektsionnye Bolezni:Novosti, Mneniya, Obuchenie [Infectious Diseases: News, Opinions, Training]. 2014; (4):51–6.Тимченко Н.Ф., Попов А.Ф. Псевдотуберкулез – прошлое и настоящее. Инфекционные болезни: новости, мнения, обучение. 2014; 4:51–6.Lamps L.W., Madhusudhan K.T., Havens J.M., Greenson J.K., Bronner M.P., Chiles M.C., Dean P.J., Scott M.A. Pathogenic Yersinia DNA is detected in bowel and mesentericl lymph nodes from patients with Crohn’s disease. Am. J. Surg. Pathol. 2003; 27(2):220–7. DOI: 10.1097/00000478-200302000-00011.Lamps L.W., Madhusudhan K.T., Havens J.M., Greenson J.K., Bronner M.P., Chiles M.C., Dean P.J., Scott M.A. Pathogenic Yersinia DNA is detected in bowel and mesentericl lymph nodes from patients with Crohn’s disease. Am. J. Surg. Pathol. 2003; 27(2):220–7. DOI: 10.1097/00000478-200302000-00011.Tseneva G.Ya., Chesnokova M.V., Klimov V.T., Voskresenskaya E.A., Burgasova O.A., Sayapina L.V., Tirskih K.A., Karimova T.V. Pseudotuberculosis in the Russian Federation. Adv. Exp. Med. Biol. 2012; 954:63–8. DOI: 10.1007/978-1-4614-3561-7_9.Tseneva G.Ya., Chesnokova M.V., Klimov V.T., Voskresenskaya E.A., Burgasova O.A., Sayapina L.V., Tirskih K.A., Karimova T.V. Pseudotuberculosis in the Russian Federation. Adv. Exp. Med. Biol. 2012; 954:63–8. DOI: 10.1007/978-1-4614-3561-7_9.Totolian A.A., editor. [Yersiniosis in the Russian Federation. News Bulletin]. Iss. 3. St. Petersburg; 2022. 44 p.Тотолян А.А., редактор. Иерсиниозы в Российской Федерации. Информационный бюллетень. Вып. 3. СП б.; 2022. 44 с.Eppinger M., Rosovitz M.J., Fricke W.F., Rasko D.A., Kokorina G., Fayolle C., Lindler L.E., Carniel E., Ravel J. The complete genome sequence of Yersinia pseudotuberculosis IP31758, the causative agent of Far East scarlet-like fever. PloS Genet. 2007; 3(8):e142. DOI: 10.1371/journal.pgen.0030142.Eppinger M., Rosovitz M.J., Fricke W.F., Rasko D.A., Kokorina G., Fayolle C., Lindler L.E., Carniel E., Ravel J. The complete genome sequence of Yersinia pseudotuberculosis IP31758, the causative agent of Far East scarlet-like fever. PloS Genet. 2007; 3(8):e142. DOI: 10.1371/journal.pgen.0030142.Chain P.S., Carniel E., Larimer F.W., Lamerdin J., Stoutland P.O., Regala W.M., Georgescu A.M., Vergez L.M., Land M.L., Motin V.L., Brubaker R.R., Fowler J., Hinnebusch J., Marceau M., Medigue C., Simonet M., Chenal-Francisque V., Souza B., Dacheux D., Elliott J.M., Derbise A., Hauser L.J., Garcia E. Insights into the evolution of Yersinia pestis through whole-genome comparison with Yersinia pseudotuberculosis. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2004; 101(38):13826–31. DOI: 10.1073/pnas.0404012101.Chain P.S., Carniel E., Larimer F.W., Lamerdin J., Stoutland P.O., Regala W.M., Georgescu A.M., Vergez L.M., Land M.L., Motin V.L., Brubaker R.R., Fowler J., Hinnebusch J., Marceau M., Medigue C., Simonet M., Chenal-Francisque V., Souza B., Dacheux D., Elliott J.M., Derbise A., Hauser L.J., Garcia E. Insights into the evolution of Yersinia pestis through whole-genome comparison with Yersinia pseudotuberculosis. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2004; 101(38):13826–31. DOI: 10.1073/pnas.0404012101.Gemski O.P., Lazere J.R., Casey T., Wohlhieter J.A. Presence of a virulence-associated plasmid in Yersinia pseudotuberculosis. Infect. Immun. 1980; 28(3):1044–7. DOI: 10.1128/iai.28.3.1044-1047.1980.Gemski O.P., Lazere J.R., Casey T., Wohlhieter J.A. Presence of a virulence-associated plasmid in Yersinia pseudotuberculosis. Infect. Immun. 1980; 28(3):1044–7. DOI: 10.1128/iai.28.3.1044-1047.1980.Zang Y., Murtha J., Roberts M.A. Siegel R.M., Bliska J.B. Type III secretion decreases bacterial and host survival following phagocytosis of Yersinia pseudotuberculosis by macrophages. Infect. Immun. 2008; 76(9):4299–310. DOI: 10.1128/IAI.00183-08.Zang Y., Murtha J., Roberts M.A. Siegel R.M., Bliska J.B. Type III secretion decreases bacterial and host survival following phagocytosis of Yersinia pseudotuberculosis by macrophages. Infect. Immun. 2008; 76(9):4299–310. DOI: 10.1128/IAI.00183-08.Tsubokura M., Aleksić S. A simplified antigenic scheme for serotyping of Yersinia pseudotuberculosis: phenotypic characterization of reference strains and preparation of O and H factor sera. Contrib. Microbiol. Immunol. 1995; 13:99–105. 12. Skurnik M., Peippo A., Ervelä E. Characterization of the O-antigen gene clusters of Yersinia pseudotuberculosis and the cryptic O-antigen gene cluster of Yersinia pestis shows that the plague bacillus is most closely related to and has evolved from Y. pseudotuberculosis serotype O:1b. Mol. Microbiol. 2000; 37(2):316–30. DOI: 10.1046/ j.1365-2958.2000.01993.x.Tsubokura M., Aleksić S. A simplified antigenic scheme for serotyping of Yersinia pseudotuberculosis: phenotypic characterization of reference strains and preparation of O and H factor sera. Contrib. Microbiol. Immunol. 1995; 13:99–105.Dzhaparova A.K., Eroshenko G.A., Nikiforov K.A., Kukleva L.M., Al’khova Zh.V., Berdiev S.K., Kutyrev V.V. [Characteristics and phylogenetic analysis of Yersinia pseudotuberculosis strains from the Sarydzhaz high-mountain focus in the Tien-Shan]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2021; (2):87–93. DOI: 10.21055/0370-1069-2021-2-87-93.Skurnik M., Peippo A., Ervelä E. Characterization of the O-antigen gene clusters of Yersinia pseudotuberculosis and the cryptic O-antigen gene cluster of Yersinia pestis shows that the plague bacillus is most closely related to and has evolved from Y. pseudotuberculosis serotype O:1b. Mol. Microbiol. 2000; 37(2):316–30. DOI: 10.1046/ j.1365-2958.2000.01993.x.Onishchenko G.G., Kutyrev V.V., editors. [Laboratory Diagnostics of Particularly Dangerous Infectious Diseases: Practice Guidelines]. Moscow: “Shiko”; 2013. 560 p.Джапарова А.К., Ерошенко Г.А., Никифоров К.А., Куклева Л.М., Альхова Ж.В., Бердиев С.К., Кутырев В.В. Характеристика и филогенетический анализ штаммов Yersinia pseudotuberculosis из Сарыджазского высокогорного очага в Тянь-Шане. Проблемы особо опасных инфекций. 2021; 2:87–93. DOI: 10.21055/0370-1069-2021-2-87-93.Chesnokova M.V., Klimov V.T., Karimova T.V., Tirskikh K.A., Afanas’ev M.V. [Algorithm for laboratory diagnostics of yersiniosis]. Dal’nevostochny Zhurnal Infektsionnoj Patologii [Far Eastern Journal of Infectious Pathology]. 2010; (17):188–92.Онищенко Г.Г., Кутырев В.В., редакторы. Лабораторная диагностика особо опасных инфекционных болезней: Практическое руководство. М.: ЗАО «Шико»; 2013. 560 c.Kado C.I., Liu S.T. Rapid procedure for detection and isolation of large and small plasmids. J. Bacteriol. 1981; 145(3):1365–73. DOI: 10.1128/jb.145.3.1365-1373.1981.Чеснокова М.В., Климов В.Т., Каримова Т.В., Тирских К.А., Афанасьев М.В. Алгоритм лабораторной диагностики иерсиниозов. Дальневосточный журнал инфекционной патологии. 2010; 17:188–92.Platonov M.E., Blouin Y., Evseeva V.V., Afanas’ev M.V., Pourcel C., Balakhonov S.V., Vergnaud G., Anisimov A.P. Draft genome sequences of five Yersinia pseudotuberculosis ST19 isolates and one isolate variant. Genome Announc. 2013; 1(2):e0012213. DOI: 10.1128/genomeA.00122-13.Kado C.I., Liu S.T. Rapid procedure for detection and isolation of large and small plasmids. J. Bacteriol. 1981; 145(3):1365–73. DOI: 10.1128/jb.145.3.1365-1373.1981.Kado C.I., Liu S.T. Rapid procedure for detection and isolation of large and small plasmids. J. Bacteriol. 1981; 145(3):1365–73. DOI: 10.1128/jb.145.3.1365-1373.1981.Platonov M.E., Blouin Y., Evseeva V.V., Afanas’ev M.V., Pourcel C., Balakhonov S.V., Vergnaud G., Anisimov A.P. Draft genome sequences of five Yersinia pseudotuberculosis ST19 isolates and one isolate variant. Genome Announc. 2013; 1(2):e0012213. DOI: 10.1128/genomeA.00122-13.Platonov M.E., Blouin Y., Evseeva V.V., Afanas’ev M.V., Pourcel C., Balakhonov S.V., Vergnaud G., Anisimov A.P. Draft genome sequences of five Yersinia pseudotuberculosis ST19 isolates and one isolate variant. Genome Announc. 2013; 1(2):e0012213. DOI: 10.1128/genomeA.00122-13.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.