microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2024-3-170-177microbe-2057Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESНовый очаг хантавируса Сеул на Дальнем Востоке РоссииNew Focus of Hantavirus Seoul in the Far East of Russiahttps://orcid.org/0000-0003-2844-7835ЯшинаЛ. Н.YashinaL. N.

Яшина Людмила Николаевна

Российская Федерация, 630559, Новосибирская обл., р.п. Кольцово

Kol’tsovo, Novosibirsk Region, 630559, Russian Federation

yashina@vector.nsc.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5082-8071СметанниковаН. А.SmetannikovaN. A.

Российская Федерация, 630559, Новосибирская обл., р.п. Кольцово

Kol’tsovo, Novosibirsk Region, 630559, Russian Federation

vector@vector.nsc.ruhttps://orcid.org/0000-0001-5507-7521ЗдановскаяН. И.ZdanovskayaN. I.

Российская Федерация, 680031, Хабаровск, Санитарный пер, 7

7, Sanitarny Lane, Khabarovsk, 680031, Russian Federation

chum@chum.khv.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3964-2724ПолещукД. Н.PoleshchukD. N.

Российская Федерация, 680031, Хабаровск, Санитарный пер, 7

7, Sanitarny Lane, Khabarovsk, 680031, Russian Federation

chum@chum.khv.ruhttps://orcid.org/0009-0001-7446-9958ЛапинА. С.LapinA. S.

Российская Федерация, 680031, Хабаровск, Санитарный пер, 7

7, Sanitarny Lane, Khabarovsk, 680031, Russian Federation

chum@chum.khv.ruhttps://orcid.org/0009-0000-3173-6254КовальскийА. Г.Koval’skyA. G.

Российская Федерация, 680031, Хабаровск, Санитарный пер, 7

7, Sanitarny Lane, Khabarovsk, 680031, Russian Federation

chum@chum.khv.ruФБУН «Государственный научный центр вирусологии и биотехнологии «Вектор»РоссияState Scientific Center of Virology and Biotechnology “Vector”Russian FederationФКУЗ «Хабаровская противочумная станция»РоссияKhabarovsk Plague Control StationRussian Federation20240310202403170177Copyright © Яшина Л.Н., Сметанникова Н.А., Здановская Н.И., Полещук Д.Н., Лапин А.С., Ковальский А.Г., 20242024Яшина Л.Н., Сметанникова Н.А., Здановская Н.И., Полещук Д.Н., Лапин А.С., Ковальский А.Г.Yashina L.N., Smetannikova N.A., Zdanovskaya N.I., Poleshchuk D.N., Lapin A.S., Koval’sky A.G.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/2057

Геморрагическая лихорадка с почечным синдромом (ГЛПС ) ежегодно диагностируется среди жителей г. Хабаровска. Целью исследования является анализ хантавирусов – возбудителей ГЛПС у жителей Хабаровска и серых крыс (Rattus norvegicus) – природных носителей вируса Сеул, отловленных в Хабаровске и его окрестностях. Материалы и методы. Исследованы образцы сывороток крови (в 2017 г. – плазмы крови) от 75 больных ГЛПС за 2016–2023 гг. и образцы ткани легких от 1468 крыс, отловленных в 2011–2023 гг. Результаты и обсуждение. Генетически доказано присутствие вируса Сеул (SEOV) в образцах от серых крыс из г. Хабаровска и пригородного поселка Приамурский Еврейской автономной области, выявлено 2 РНК изолята вируcа SEOV, 33 изолята вируса Хантаан (HTNV), 9 изолятов вируса Амур (AMRV) у больных ГЛПС из г. Х абаровска. Филогенетический анализ фрагментов L- и S-сегментов генома показал, что три РНК -изолята от R. norvegicus, отловленных в г. Хабаровске и его окрестностях, и два изолята от больных ГЛПС являются вариантом вируса SEOV, наиболее близким к штаммам вируса из Китая (99 % гомологии) и отличающимся от варианта этого вируса из г. В ладивостока. Предполагается, что городской очаг вируса Сеул в Хабаровске и его окрестностях сформировался в результате завоза носителей вируса из Китая, где этот вариант вируса широко распространен. Полученные данные свидетельствуют, что заболеваемость ГЛПС у жителей Хабаровска, обусловленная заражением вирусами HTNV и AMRV, связана с поездками в различные сельские районы Дальнего Востока.

Hemorrhagic fever with renal syndrome (HFRS) is registered annually among residents of Khabarovsk city, Russia. The aim of the study was to conduct a genetic analysis of hantaviruses, the causative agents of HFRS, in residents of Khabarovsk city and in Norway rats (Rattus norvegicus), a natural reservoir of Seoul virus (SEOV), captured in Khabarovsk and its suburbs. Materials and methods. Blood sera samples from 75 patients with HFRS, collected in 2016–2023 (blood plasma – in 2017) and samples from 1468 Norway rats, captured during 2011–2023, were investigated. Results and discussion. We have demonstrated the presence of the Seoul virus (SEOV) in samples of Norway rats from the city of Khabarovsk and the suburban settlement Priamursky, Jewish Autonomous Region; 2 RNA isolates of the SEOV virus, 33 isolates of the Hantaan virus (HTNV), 9 isolates of the Amur virus (AMRV) – in patients with HFRS from Khabarovsk. Phylogenetic analysis of partial S and L segments of the genome has revealed that three RNA isolates of SEOV from Norway rats and two isolates from HFRS patients are most closely related (99 % homology) to strains from China and are different from the variant of SEOV from Vladivostok. It is assumed that the urban focus of the Seoul virus in Khabarovsk and its environs was formed as a result of the importation of virus carriers from China, where this variant of the virus is widespread. The data obtained indicate that the incidence of HFRS in residents of Khabarovsk, caused by infection with the HTNV and AMRV viruses, is associated with visits to various rural areas of the Far East.

хантавирусвирус СеулRattus norvegicusГЛПСХабаровскРоссияhantavirusSeoul virusRattus norvegicushemorrhagic fever with renal syndromeKhabarovskRussiaИсследование выполнено в рамках Государственного задания Роспотребнадзора ГЗ -8/21.The study was carried out within the framework of the State assignment of the Rospotrebnadzor SA-8/21.ReferencesJonsson C.B., Figueiredo L.T., Vapalahti O. A global perspective on hantavirus ecology, epidemiology, and disease. Clin. Microbiol. Rev. 2010; 23(2):412–41. DOI: 10.1128/CMR.00062-09.Jonsson C.B., Figueiredo L.T., Vapalahti O. A global perspective on hantavirus ecology, epidemiology, and disease. Clin. Microbiol. Rev. 2010; 23(2):412–41. DOI: 10.1128/CMR.00062-09.Tkachenko E.A., Ishmukhamedov A.A., Dzagurova T.K., Bernshtein A.D., Morozov V.G., Siniugina A.A., Kurashova S.S., Balkina A.S., Tkachenko P.E., Kruger D.H., Klempa B. Hemorrhagic fever with renal syndrome, Russia. Emerg. Infect. Dis. 2019; 25(12):2325–8. DOI: 10.3201/eid2512.181649.Tkachenko E.A., Ishmukhamedov A.A., Dzagurova T.K., Bernshtein A.D., Morozov V.G., Siniugina A.A., Kurashova S.S., Balkina A.S., Tkachenko P.E., Kruger D.H., Klempa B. Hemorrhagic fever with renal syndrome, Russia. Emerg. Infect. Dis. 2019; 25(12):2325–8. DOI: 10.3201/eid2512.181649.Klempa B., Tkachenko E.A., Dzagurova T.K., Yunicheva Y.V., Morozov V.G., Okulova N.M., Slyusarenko G.P., Smirnov A., Kruger D.H. Hemorrhagic fever with renal syndrome caused by 2 lineages of Dobrava hantavirus, Russia. Emerg. Inf. Dis. 2008; 14(4):617–25. DOI: 10.3201/eid1404.071310.Klempa B., Tkachenko E.A., Dzagurova T.K., Yunicheva Y.V., Morozov V.G., Okulova N.M., Slyusarenko G.P., Smirnov A., Kruger D.H. Hemorrhagic fever with renal syndrome caused by 2 lineages of Dobrava hantavirus, Russia. Emerg. Inf. Dis. 2008; 14(4):617–25. DOI: 10.3201/eid1404.071310.Слонова Р.А., Кушнарева Т.В., Компанец Г.Г., Максема И.Г., Симонова Т.Л., Симонов С.Б. Хантавирусная инфекция в Приморском крае – эпидемиологическая ситуация в очагах циркуляции разных серотипов вируса. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2006; S3:74–7.Slonova R.A., Kushnareva T.V., Kompanets G.G., Maksema I.G., Simonova T.L., Simonov S.B. [Hantavirus infection in the Primorsky Territory – epidemiological situation in the foci, where various serotype circulate]. Zhurnal Mikrobiologii, Epidemiologii i Immunobiologii [Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology]. 2006; (S3):74–7.Yashina L.N., Patrushev N.A., Ivanov L.I., Slonova R.A., Mishin V.P., Kompanez G.G., Zdanovskaya N.I., Kuzina I.I., Safronov P.F., Chizhikov V.E., Schmaljohn С., Netesov S.V. Genetic diversity of hantaviruses associated with hemorrhagic fever with renal syndrome in the Far East of Russia. Virus Res. 2000; 70(1-2):31–44. DOI: 10.1016/s0168-1702(00)00203-3.Yashina L.N., Patrushev N.A., Ivanov L.I., Slonova R.A., Mishin V.P., Kompanez G.G., Zdanovskaya N.I., Kuzina I.I., Safronov P.F., Chizhikov V.E., Schmaljohn С., Netesov S.V. Genetic diversity of hantaviruses associated with hemorrhagic fever with renal syndrome in the Far East of Russia. Virus Res. 2000; 70(1-2): 31–44. DOI: 10.1016/s0168-1702(00)00203-3.Яшина Л.Н., Сметанникова Н.А., Компанец Г.Г., Здановская Н.И., Иванов Л.И. Молекулярная эпидемиология патогенных хантавирусов на Дальнем Востоке России, 2015–2018 гг. Проблемы особо опасных инфекций. 2019; 4:102–8. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-4-102-108.Yashina L.N., Smetannikova N.A., Kompanets G.G., Zdanovskaya N.I., Ivanov L.I. [Molecular epidemiology of pathogenic hantaviruses in the Far East of Russia, 2015–2018]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2019; (4):102–8. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-4-102-108.Lin X.D., Guo W.P., Wang W., Zou Y., Hao Z.Y., Zhou D.J., Dong X., Qu Y.G., Li M.H., Tian H.F., Wen J.F., Plyusnin A., Xu J., Zhang Y.Z. Migration of Norway rats resulted in the worldwide distribution of Seoul hantavirus today. J. Virol. 2012; 86(2):972–81. DOI: 10.1128/JVL00725-11.Lin X.D., Guo W.P., Wang W., Zou Y., Hao Z.Y., Zhou D.J., Dong X., Qu Y.G., Li M.H., Tian H.F., Wen J.F., Plyusnin A., Xu J., Zhang Y.Z. Migration of Norway rats resulted in the worldwide distribution of Seoul hantavirus today. J. Virol. 2012; 86(2):972–81. DOI: 10.1128/JVL00725-11.Clement J., LeDuc J.W., Lloyd G., Reynes J.-M., McElhinney L., Van Ranst M., Lee H.-W. Wild rats, laboratory rats, pet rats: global Seoul hantavirus disease revisited. Viruses. 2019; 11(7):652. DOI: 10.3390/v11070652.Clement J., LeDuc J.W., Lloyd G., Reynes J.-M., McElhinney L., Van Ranst M., Lee H.-W. Wild rats, laboratory rats, pet rats: global Seoul hantavirus disease revisited. Viruses. 2019; 11(7):652. DOI: 10.3390/v11070652.Clement J., LeDuc J.W., McElhinney L.M., Reynes J.M., Van Ranst M., Calisher C.H. Clinical characteristics of ratborne Seoul hantavirus disease. Emerg. Infect. Dis. 2019; 25(2):387–8. DOI: 10.3201/eid2502.181643.Clement J., LeDuc J.W., McElhinney L.M., Reynes J.M., Van Ranst M., Calisher C.H. Clinical characteristics of ratborne Seoul hantavirus disease. Emerg. Infect. Dis. 2019; 25(2):387–8. DOI: 10.3201/eid2502.181643.Plyusnina A., Heyman P., Baert K., Stuyck J., Cochez C., Plyusnin A. Genetic characterization of Seoul hantavirus originated from Norway rats (Rattus norvegicus) captured in Belgium. J. Med. Virol. 2012; 84(8):1298–303. DOI: 10.1002/jmv.23321.Plyusnina A., Heyman P., Baert K., Stuyck J., Cochez C., Plyusnin A. Genetic characterization of Seoul hantavirus originated from Norway rats (Rattus norvegicus) captured in Belgium. J. Med. Virol. 2012; 84(8):1298–303. DOI: 10.1002/jmv.23321.Reynes J.M., Carli D., Bour J.B., Boudjeltia S, Dewilde A., Gerbier G., Nussbaumer T., Jacomo V., Rapt M.P., Rollin P.E., Septfons A. Seoul virus infection in humans, France, 2014–2016. Emerg. Infect. Dis. 2017; 23(6):973–7. DOI: 10.3201/eid2306.160927.Reynes J.M., Carli D., Bour J.B., Boudjeltia S, Dewilde A., Gerbier G., Nussbaumer T., Jacomo V., Rapt M.P., Rollin P.E., Septfons A. Seoul virus infection in humans, France, 2014–2016. Emerg. Infect. Dis. 2017; 23(6):973–7. DOI: 10.3201/eid2306.160927.Dupinay T., Pounder K.C., Ayral F., Laaberki M.H., Marston D.A., Lacôte S., Rey C., Barbet F., Voller K., Nazaret N., Artois M., Marianneau P., Lachuer J., Fooks A.R., Pépin M., Legras-Lachuer C., McElhinney L.M. Detection and genetic characterization of Seoul virus from commensal brown rats in France. Virol. J. 2014; 11:32. DOI: 10.1186/1743-422X-11-32.Dupinay T., Pounder K.C., Ayral F., Laaberki M.H., Marston D.A., Lacôte S., Rey C., Barbet F., Voller K., Nazaret N., Artois M., Marianneau P., Lachuer J., Fooks A.R., Pépin M., Legras-Lachuer C., McElhinney L.M. Detection and genetic characterization of Seoul virus from commensal brown rats in France. Virol. J. 2014; 11:32. DOI: 10.1186/1743-422X-11-32.Слонова Р.А., Компанец Г.Г., Подогова Л.М., Астахова Т.И., Перминова Л.А., Хоменко Т.В., Трофимчук Г.Д., Тимофеев А.А., Шереметьев И.С., Иванис В.А., Сокотун О.А. Циркуляция хантавируса Сеул в популяциях синантропных грызунов и его значение в заболеваемости геморрагической лихорадкой с почечным синдромом в Приморском крае. Вопросы вирусологии.1999; 5:213–7.Slonova R.A., Kompanets G.G., Podogova L.M., Astachova T.I., Perminova L.A., Khomenko T.V., Trofimchuk G.D., Timofeev A.A., Sheremetiev I.S., Ivanis V.A., Sokotun O.A. [Circulation of Seoul hantavirus in populations of synanthropic rodents and its significance in the incidence of hemorrhagic fever with renal syndrome in the Primorye territory]. Voprosy Virusologii [Problems of Virology]. 1999; (5):213–7.Марунич Н.А., Гавриловская И.Н., Горбачкова Е.А., Апекина Н.С., Фигурнов В.А., Якунин К.Ф., Бурлакова Н.Г., Лопатин А.И. Заболевания геморрагической лихорадкой с почечным синдромом в Амурской области, связанные с крысиным серотипом вируса. Журнал микробиологии эпидемиологии иммунобиологии. 1990; 3:48–52.Marunich N.A., Gavrilovskaya I.N., Gorbachkova E.A., Apekina N.S., Figurnov V.A., Yakunin K.F., Burlakova N.G., Lopatin A.I. [Cases of hemorrhagic fever with the renal syndrome, caused by virus of serotype Rattus, in the Amur region]. Zhurnal Mikrobiologii, Epidemiologii i Immunobiologii [Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology]. 1990; (3):48–52.Иванов Л.И., Здановская Н.И., Ткаченко Е.А., Резапкин Г.В., Рыльцева Е.В., Гапонова Л.К., Воробьева Р.Н., Волков В.И. Ареал и природные резервуары вируса геморрагической лихорадки с почечным синдромом на Дальнем Востоке СССР. Вопросы вирусологии. 1989; 34(5):595–8.Ivanov L.I., Zdanovskaya N.I., Tkachenko E.A., Rezapkin G.V., Ryltseva E.V., Gaponova L.K., Vorobieva R.N., Volkov V.I. [Distribution area and natural reservoirs of hemorrhagic fever with renal syndrome virus in the Far East, USSR]. Voprosy Virusologii [Problems of Virology]. 1989; 34(5):595–8.Yashina L.N., Hay J., Smetannikova N.A., Kushnareva T.V., Iunikhina O.V., Kompanets G.G. Hemorrhagic fever with renal syndrome in Vladivostok city, Russia. Front. Public Health. 2021; 9:620279. DOI: 10.3389/fpubh.2021.620279.Yashina L.N., Hay J., Smetannikova N.A., Kushnareva T.V., Iunikhina O.V., Kompanets G.G. Hemorrhagic fever with renal syndrome in Vladivostok city, Russia. Front. Public Health. 2021; 9:620279. DOI: 10.3389/fpubh.2021.620279.Kariwa H., Yoshikawa K., Tanikawa Y., Seto T., Sanada T., Saasa N., Ivanov L.I., Slonova R., Zakharycheva T.A., Nakamura I., Yoshimatsu K., Arikawa J., Yoshii K., Takashima I. Isolation and characterization of hantaviruses in Far East Russia and etiology of hemorrhagic fever with renal syndrome in the region. Am. J. Trop. Med. Hyg. 2012; 86(3):545–53. DOI: 10.4269/ajtmh.2012.11-0297.Kariwa H., Yoshikawa K., Tanikawa Y., Seto T., Sanada T., Saasa N., Ivanov L.I., Slonova R., Zakharycheva T.A., Nakamura I., Yoshimatsu K., Arikawa J., Yoshii K., Takashima I. Isolation and characterization of hantaviruses in Far East Russia and etiology of hemorrhagic fever with renal syndrome in the region. Am. J. Trop. Med. Hyg. 2012; 86(3):545–53. DOI: 10.4269/ajtmh.2012.11-0297.Klempa B., Fichet-Calvet E., Lecompte E., Auste B., Aniskin V., Meisel H., Denys C., Koivogui L., ter Meulen J., Krüger D.H. Hantavirus in African wood mouse, Guinea. Emerg. Infect. Dis. 2006; 12(5):838–40. DOI: 10/3201/eid1205.051487.Klempa B., Fichet-Calvet E., Lecompte E., Auste B., Aniskin V., Meisel H., Denys C., Koivogui L., ter Meulen J., Krüger D.H. Hantavirus in African wood mouse, Guinea. Emerg. Infect. Dis. 2006; 12(5):838–40. DOI: 10/3201/eid1205.051487.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.