microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2024-4-131-138microbe-2088Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESПространственно-временной анализ популяции возбудителя туляремии в Ростовской области, ДНР, ЛНР и на Украине с 1943 по 2023 годSpatio-Temporal Analysis of the Tularemia Agent Population in the Rostov Region, DPR, LPR and Ukraine from 1943 to 2023https://orcid.org/0000-0002-1835-1496СорокинВ. М.SorokinV. M.

Сорокин Владимир Михайлович

344002, Ростов-на-Дону, ул. М. Горького, 117/40

Vladimir M. Sorokin

117/40, M. Gor’kogo St., Rostov-on-Don, 344002

sorokin_vm@antiplague.ruhttps://orcid.org/0000-0001-8287-4294ПавловичН. В.PavlovichN. V.

344002, Ростов-на-Дону, ул. М. Горького, 117/40

117/40, M. Gor’kogo St., Rostov-on-Don, 344002

https://orcid.org/0000-0002-4091-649XЦимбалистоваМ. В.TsimbalistovaM. V.

344002, Ростов-на-Дону, ул. М. Горького, 117/40

117/40, M. Gor’kogo St., Rostov-on-Don, 344002

https://orcid.org/0000-0002-7772-9276АроноваН. В.AronovaN. V.

344002, Ростов-на-Дону, ул. М. Горького, 117/40

117/40, M. Gor’kogo St., Rostov-on-Don, 344002

https://orcid.org/0000-0002-9056-3231ВодопьяновА. С.Vodop’yanovA. S.

344002, Ростов-на-Дону, ул. М. Горького, 117/40

117/40, M. Gor’kogo St., Rostov-on-Don, 344002

https://orcid.org/0000-0002-7178-8021ПисановР. В.PisanovR. V.

344002, Ростов-на-Дону, ул. М. Горького, 117/40

117/40, M. Gor’kogo St., Rostov-on-Don, 344002

https://orcid.org/0000-0003-0550-2221НосковА. К.NoskovA. K.

344002, Ростов-на-Дону, ул. М. Горького, 117/40

117/40, M. Gor’kogo St., Rostov-on-Don, 344002

ФКУЗ «Ростовский-на-Дону научно-исследовательский противочумный институт»РоссияRostov-on-Don Research Anti-Plague InstituteRussian Federation20242212202404131138Copyright © Сорокин В.М., Павлович Н.В., Цимбалистова М.В., Аронова Н.В., Водопьянов А.С., Писанов Р.В., Носков А.К., 20242024Сорокин В.М., Павлович Н.В., Цимбалистова М.В., Аронова Н.В., Водопьянов А.С., Писанов Р.В., Носков А.К.Sorokin V.M., Pavlovich N.V., Tsimbalistova M.V., Aronova N.V., Vodop’yanov A.S., Pisanov R.V., Noskov A.K.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/2088

Цель исследования – пространственно-временной ретроспективный и оперативный генетический анализ популяции возбудителя туляремии в Ростовской области (РО), Донецкой (ДНР), Луганской (ЛНР) народных респуб ликах и на Украине в период с 1943 по 2023 г. Материалы и методы. Использовали штаммы Francisella tularensis, выделенные на территории РО, ДНР, ЛНР и на Украине в период с 1943 по 2023 г. VNTR-генотипирование проводили по пяти локусам. Кластерный анализ и построение филогенетического дерева проводили с использованием программы GrapeTree (алгоритмы NJ и MST). Полногеномное секвенирование осуществляли на платформе MiSeq Illumina. Сборку геномов, представленных в виде ридов, проводили с использованием программы Spades. Результаты и обсуждение. Проведен сравнительный анализ VNTR-генотипов 72 штаммов F. tularensis, из них 35 штаммов, выделенных из различных природных очагов России и, в частности, в РО с 1928 по 2023 г., 11 штаммов – из ДНР и ЛНР (2022–2023 гг.) и 26 штаммов из коллекции Ростовского-на-Дону противочумного института, изолированных на территории Украины с 1949 по 1990 г. У изученных штаммов выявлено 20 индивидуальных генотипов, распределенных по трем клональным комплексам (СС1 – СС3). Молекулярно-генетический анализ штаммов F. tularensis позволил выявить три клональных комплекса возбудителя туляремии (СС1 – СС3), циркулирующих на изученных территориях. Все они присутствуют на территории РО и только комплекс СС2 проявляет географическую приуроченность к южным районам РО. Штаммы, выделенные на территории Западной Украины до 90-х гг. прошлого столетия, принадлежат исключительно к комплексу СС3. Судя по широте распространения и разнообразию генотипов, популяция штаммов комплексов СС3 и СС1 существует на изученных территориях длительное время. Штаммы одного генотипа могут обнаруживаться в эндемичных районах в течение 80 лет и на расстоянии около 1000 км друг от друга. Напротив, популяция комплекса СС2 является самой недавней по времени происхождения и территориально ограничена территорией РО. Географические данные о происхождении клонов – предшественников клональных комплексов возбудителя туляремии СС1 и СС3 позволяют предположить расширение генетического разнообразия популяции возбудителя туляремии с востока на запад.

The aim of the study was to conduct spatio-temporal retrospective and operational genetic analysis of the tularemia agent population in the Rostov Region, Donetsk People’s Republic (DPR), Lugansk PR and Ukraine in the period of 1943–2023. Materials and methods. We used Francisella tularensis strains isolated in the Rostov Region (RR), DPR, LPR and Ukraine between 1943 and 2023. VNTR genotyping was performed by 5 loci. Cluster analysis and construction of a phylogenetic tree were carried out using the GrapeTree software (NJ and MST algorithms). Whole-genome sequencing was performed on the MiSeq Illumina platform. The assembly of genomes in the form of reads was carried out using the Spades program. Results and discussion. A comparative analysis of the VNTR genotypes in 72 F. tularensis strains has been conducted: 35 strains isolated from various natural foci of Russia and the Rostov Region in particular from 1928 to 2023, 11 strains from the DPR and LPR (2022–2023) and 26 strains from the collection of the Rostov-on-Don Anti-Plague Institute, isolated on the territory of Ukraine from 1949 to 1990. In the studied strains, 20 individual genotypes have been identified, distributed among three clonal complexes (CC1 – CC3). Molecular-genetic analysis of F. tularensis strains has made it possible to identify three clonal complexes of tularemia agent (CC1 – CC3), circula ting in the studied areas. All of them are present on the territory of the RR and only complex CC2 shows a geographic confidedness to the southern areas of the RR. Strains isolated in western Ukraine before the 1990s belong exclusively to the CC3 complex. Judging by the range of distribution and diversity of genotypes, the population of strains of the CC3 and CC1 complexes has been existing for a long time in the studied areas. Strains of the same genotype can be found in endemic areas for up to 80 years and at a distance of about 1000 km from each other. On the contrary, the population of the CC2 complex is the most recent in time of origin and is geographically limited to the territory of RR. Geographic data on the origin of the CC1 and CC3 progenitor clones of the tularemia agent clonal complexes suggest an expansion of the genetic diversity of tularemia agent population from east to west.

Francisella tularensisVNTRполногеномное секвенированиефилогенетический анализFrancisella tularensisVNTRwhole genome sequencingphylogenetic analysisReferencesBirdsell D., Myrtennäs K., Tonteri E., Sissonen S., Helland S., Johansson A., Granberg M., Hemmilä H., Pelkonen K., Grub C., Nikkari S., Forsman M., Wagner D. Genetic analyses of Francisella tularensis in Fennoscandia reveal distinct subclade distribution and closely related isolates with large temporal and geographic distances. In: 9th International Conference on Tularemia. 16–19 October, 2018. Abstract book. 2018. P. 57.Birdsell D., Myrtennäs K., Tonteri E., Sissonen S., Helland S., Johansson A., Granberg M., Hemmilä H., Pelkonen K., Grub C., Nikkari S., Forsman M., Wagner D.. Genetic analyses of Francisella tularensis in Fennoscandia reveal distinct subclade distribution and closely related isolates with large temporal and geographic distances. In: 9th International Conference on Tularemia. 16–19 October, 2018. Abstract book. 2018. P. 57.Origgi F.C., Frey J., Pilo P. Characterisation of a new group of Francisella tularensis subsp. holarctica in Switzerland with altered antimicrobial susceptibilities, 1996 to 2013. Euro Surveill. 2014; 19(29):20858. DOI: 10.2807/1560-7917.es2014.19.29.20858.Origgi F.C., Frey J., Pilo P. Characterisation of a new group of Francisella tularensis subsp. holarctica in Switzerland with al- tered antimicrobial susceptibilities, 1996 to 2013. Euro Surveill. 2014; 19(29):20858. DOI: 10.2807/1560-7917.es2014.19.29.20858.Мокриевич А.Н., Тимофеев В.С., Кудрявцева Т.Ю., Уланова Г.И., Карбышева С.Б., Миронова Р.И., Вахрамеева Г.М., Губарева Т.И., Павлов В.М., Дятлов И.А. Выделение средне азиатского подвида туляремийного микроба на территории Алтайского края. Проблемы особо опасных инфекций. 2013; 1:66–9. DOI: 10.21055/0370-1069-2013-1-66-69.Mokrievich A.N., Timofeev V.S., Kudryavceva T.Yu., Ulanova G.I., Karbysheva S.B., Mironova R.I. Vakhrameeva G.M., Gubareva T.I., Pavlov V.M., Dyatlov I.A. [Isolation of the Central Asian subspecies of the tularemia microbe in the Altai Territory]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2013; (1):66–9. DOI: 10.21055/0370-1069-2013-1-66-69.Timofeev V., Bakhteeva I., Mokrievich A., Vakhrameeva G., Gritskova E., Anisimov Yu., Rozhdestvensky E., Bazarova G., Zhumakaev R., Dyatlov I., Vergnaud G. The first finding of Francisella tularensis subsp. mediasiatica in Krasnoyarsk Territory, Siberia, and an update of the subspecies genetic diversity. Bacteria. 2022; 1(4):242–9. DOI: 10.3390/bacteria1040018.Timofeev V., Bakhteeva I., Mokrievich A., Vakhrameeva G., Gritskova E., Anisimov Yu., Rozhdestvensky E., Bazarova G., Zhumakaev R., Dyatlov I., Vergnaud G. The first finding of Francisella tularensis subsp. mediasiatica in Krasnoyarsk Territory, Siberia, and an update of the subspecies genetic diversity. Bacteria. 2022; 1(4):242–9. DOI: 10.3390/bacteria1040018.Orlov D., Menshakova M., Thierfelder T., Zaika Yu., Böhme S., Evengard B., Pshenichnaya N. Healthy ecosystems are a prere quisite for human health – a call for action in the era of climate change with a focus on Russia. Int. J. Environ. Res. Public Health. 2020; 17(22):8453. DOI: 10.3390/ijerph17228453.Orlov D., Menshakova M., Thierfelder T., Zaika Yu., Böhme S., Evengard B., Pshenichnaya N. Healthy ecosystems are a prere quisite for human health – a call for action in the era of climate change with a focus on Russia. Int. J. Environ. Res. Public Health. 2020; 17(22):8453. DOI: 10.3390/ijerph17228453.Сорокин В.М., Павлович Н.В., Цимбалистова М.В., Водопьянов А.С., Писанов Р.В., Носков А.К. Молекулярно-генетическая характеристика штаммов Francisella tularensis, выделенных во время эпизоотии 2022–2023 гг. в Ростовской области и Донецкой Народной Республике. Бактериология. 2023; 8(3):68–74. DOI: 10.20953/2500-1027-2023-3-68-74.Sorokin V.M., Pavlovich N.V., Cimbalistova M.V., Vodopyanov A.S., Pisanov R.V., Noskov A.K. [Molecular genetic characteristics of Francisella tularensis strains isolated during the 2022–2023 epizootic in the Rostov region and the Donetsk People’s Republic]. Bakteriologiya [Bacteriology]. 2023; 8(3):68–74. DOI: 10.20953/2500-1027-2023-3-68-74.Водопьянов А.С., Писанов Р.В., Водопьянов С.О., Мишанькин Б.Н., Олейников И.П., Кругликов В.Д., Титова С.В. Молекулярная эпидемиология Vibrio cholerae – разработка алгоритма анализа данных полногеномного секвенирования. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2016; 21(3):146–52. DOI: 10.17816/EID40917.Vodopyanov A.S., Pisanov R.V., Vodopyanov S.O., Mishankin B.N., Olejnikov I.P., Kruglikov V.D., Titova S.V. [Molecular epi- demiology of Vibrio cholerae – development of the algorithm for data analysis of whole genome sequencing]. Epidemiologiya i Infekcionnye Bolezni [Epidemiology and Infectious Diseases]. 2016; 21(3):146–52. DOI: 10.17816/EID40917.Hightower J., Kracalik I.T., Vydayko N., Goodin D., Glass G., Blackburn J.K. Historical distribution and host-vector diversity of Francisella tularensis, the causative agent of tularemia, in Ukraine. Parasit. Vectors. 2014; 7:453. DOI: 10.1186/s13071-014-0453-2.Hightower J., Kracalik I.T., Vydayko N., Goodin D., Glass G., Blackburn J.K. Historical distribution and host-vector diversity of Francisella tularensis, the causative agent of tularemia, in Ukraine. Parasit. Vectors. 2014; 7:453. DOI: 10.1186/s13071-014-0453-2.Небогаткин И., Новохатний Ю., Выдайко Н., Билоник О., Свита В. Туляремия в Украине, современное ландшафтно-географическое деление очагов, трансграничный аспект. Ветеринарная медицина. 2017; 103:56–7.Nebogatkin I., Novohatny Yu., Vydayko N., Bilonyk O., Svita V. [Tularemia in Ukraine, contemporary landscape-geographi cal division of the foci, the transboundary aspect]. Veterinarnaya Meditsina [Veterinary Medicine]. 2017; (103):56–7.Прилуцкий А.С., Роговая Ю.Д., Зубко В.Г. Туляремия: этиология, эпидемиология, вакцинопрофилактика. Университетская клиника. 2017; 13(2):231–9.Prilutsky A.S., Rogovaya Yu.D., Zubko V.G. [Tularemia: etiology, epidemiology, vaccinoprophylactic]. Universitetskaja Klinika [University Clinic]. 2017; 13(2):231–9.Dwibedi C., Birdsell D., Lärkeryd A., Myrtennäs K., Öhrman C., Nilsson E., Karlsson E., Hochhalter C., Rivera A., Maltinsky S., Bayer B., Keim P., Scholz H.C., Tomaso H., Wittwer M., Beuret C., Schuerch N., Pilo P., Hernández Pérez M., Rodriguez-Lazaro D., Escudero R., Anda P., Forsman M., Wagner D.M., Larsson P., Johansson A. Long-range dispersal moved Francisella tularensis into Western Europe from the East. Microb. Genom. 2016; 2(12):e000100. DOI: 10.1099/mgen.0.000100.Dwibedi C., Birdsell D., Lärkeryd A., Myrtennäs K., Öhrman C., Nilsson E., Karlsson E., Hochhalter C., Rivera A., Maltinsky S., Bayer B., Keim P., Scholz H.C., Tomaso H., Wittwer M., Beuret C., Schuerch N., Pilo P., Hernández Pérez M., RodriguezLazaro D., Escudero R., Anda P., Forsman M., Wagner D.M., Larsson P., Johansson A. Long-range dispersal moved Francisella tularensis into Western Europe from the East. Microb. Genom. 2016; 2(12):e000100. DOI: 10.1099/mgen.0.000100.Нарышкина Е.А., Краснов Я.М., Альхова Ж.В., Баданин Д.В., Осин А.В., Ляшова О.Ю., Саяпина Л.В., Бондарев В.П., Меркулов В.А., Олефир Ю.В., Кутырев В.В. Полногеномное секвенирование и филогенетический анализ вакцинного штамма Francisella tularensis 15 НИИЭГ. Проблемы особо опасных инфекций. 2020; 2:91–7. DOI: 10.21055/0370-1069-2020-2-91-97.Naryshkina E.A., Krasnov Ya.M., Alhova Zh.V., Badanin D.V., Osin A.V., Lyashova O.Yu., Sayapina L.V., Bondarev V.P., Merkulov V.A., Olefir Yu.V., Kutyrev V.V. [Whole-genome sequen cing and phylogenetic analysis of Francisella tularensis vaccine strain 15 NIIEG]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2020; (2):91–7. DOI: 10.21055/0370-1069-2020-2-91-97.Seiwald S., Simeon A., Hofer E., Weiss G., Bellmann-Weiler R. Tularemia goes west: epidemiology of an emerging infection in Austria. Microorganisms. 2020; 8(10):1597. DOI: 10.3390/microorganisms8101597.Seiwald S., Simeon A., Hofer E., Weiss G., BellmannWeiler R. Tularemia goes west: epidemiology of an emerging infec- tion in Austria. Microorganisms. 2020; 8(10):1597. DOI: 10.3390/microorganisms8101597.Kevin M., Girault G., Caspar Y., Cherfa M.A., Mendy C., Tomaso H., Gavier-Widen D., Escudero R., Maurin M., Durand B., Ponsart C., Madani N. Phylogeography and genetic diversity of Francisella tularensis subsp. holarctica in France (1947–2018). Front. Microbiol. 2020; 11:287. DOI: 10.3389/fmicb.2020.00287.Kevin M., Girault G., Caspar Y., Cherfa M.A., Mendy C., Tomaso H., Gavier-Widen D., Escudero R., Maurin M., Durand B., Ponsart C., Madani N. Phylogeography and genetic diversity of Francisella tularensis subsp. holarctica in France (1947–2018). Front. Microbiol. 2020; 11:287. DOI: 10.3389/fmicb.2020.00287.Appelt S., Köppen K., Radonić A., Drechsel O., Jacob D., Grunow R., Heuner K. Genetic diversity and spatial segregation of Francisella tularensis subspecies holarctica in Germany. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2019; 9:376. DOI: 10.3389/fcimb.2019.0037.Appelt S., Köppen K., Radonić A., Drechsel O., Jacob D., Grunow R., Heuner K. Genetic diversity and spatial segregation of Francisella tularensis subspecies holarctica in Germany. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2019; 9:376. DOI: 10.3389/fcimb.2019.0037.Gyuranecz M., Birdsell D.N., Splettstoesser W., Seibold E., Beckstrom-Sternberg S.M., Makrai L., Fodor L., Fabbi M., Vicari N., Johansson A., Busch J.D., Vogler A.J., Keim P., Wagner D.M. Phylogeography of Francisella tularensis subsp. holarctica, Europe. Emerg. Infect. Dis. 2012; 18(2):290–3. DOI: 10.3201/ eid1802.111305.Gyuranecz M., Birdsell D.N., Splettstoesser W., Seibold E., Beckstrom-Sternberg S.M., Makrai L., Fodor L., Fabbi M., Vicari N., Johansson A., Busch J.D., Vogler A.J., Keim P., Wagner D.M. Phylogeography of Francisella tularensis subsp. holarctica, Europe. Emerg. Infect. Dis. 2012; 18(2):290–3. DOI: 10.3201/ eid1802.111305.Maurin M., Gyuranecz M. Tularaemia: clinical aspects in Europe. Lancet. Infect. Dis. 2016; 16(1):113–24. DOI: 10.1016/ s1473-3099(15)00355-2.Maurin M., Gyuranecz M. Tularaemia: clinical aspects in Europe. Lancet. Infect. Dis. 2016; 16(1):113–24. DOI: 10.1016/ s1473-3099(15)00355-2.Luque-Larena J.J., Mougeot F., Arroyo B., Vidal M.D., Rodríguez-Pastor R., Escudero R., Anda P., Lambin X. Irruptive mammal host populations shape tularemia epidemiology. PLoS Pathog. 2017; 13(11):e1006622. DOI: 10.1371/journal.ppat.1006622.Luque-Larena J.J., Mougeot F., Arroyo B., Vidal M.D., Rodríguez-Pastor R., Escudero R., Anda P., Lambin X. Irruptive mam- mal host populations shape tularemia epidemiology. PLoS Pathog. 2017; 13(11):e1006622. DOI: 10.1371/journal.ppat.1006622.Golovliov I., Bäckman S., Granberg M., Salomonsson E., Lundmark E., Näslund J., Busch J.D., Birdsell D., Sahl J.W., Wagner D.M., Johansson A., Forsman M., Thelaus J. Long-term survival of virulent tularemia pathogens outside a host in conditions that mi mic natural aquatic environments. Appl. Environ. Microbiol. 2021; 87(6):e02713-20. DOI: 10.1128/AEM.02713-20.Golovliov I., Bäckman S., Granberg M., Salomonsson E., Lundmark E., Näslund J., Busch J.D., Birdsell D., Sahl J.W., Wagner D.M., Johansson A., Forsman M., Thelaus J. Long-term survival of virulent tularemia pathogens outside a host in conditions that mi mic natural aquatic environments. Appl. Environ. Microbiol. 2021; 87(6):e02713-20. DOI: 10.1128/AEM.02713-20.Schaudinn C., Rydzewski K., Meister B., Grunow R., Heuner K. Francisella tularensis subsp. holarctica wild-type is able to colonize natural aquatic ex vivo biofilms. Front. Microbiol. 2023; 14:1113412. DOI: 10.3389/fmicb.2023.1113412.Schaudinn C., Rydzewski K., Meister B., Grunow R., Heuner K. Francisella tularensis subsp. holarctica wild-type is able to colonize natural aquatic ex vivo biofilms. Front. Microbiol. 2023; 14:1113412. DOI: 10.3389/fmicb.2023.1113412.Myrtennäs K., Escudero R., Zaballos Á., González-Martín-Niño R., Gyuranecz M., Johansson A. Genetic traces of the Francisella tularensis colonization of Spain, 1998–2020. Microorganisms. 2020; 8(11):1784. DOI: 10.3390/microorganisms8111784.Myrtennäs K., Escudero R., Zaballos Á., González-Martín- Niño R., Gyuranecz M., Johansson A. Genetic traces of the Francisella tularensis colonization of Spain, 1998–2020. Microorganisms. 2020; 8(11):1784. DOI: 10.3390/microorganisms8111784.Rodríguez D.H., Escudero R., Mougeot F., Cofreces S.H., Jado I., Luque-Larena J.J., Martín-Niño R.G., Vidal D. Francisella spp. prevalence in environmental compartments during epizootic and inter-epizootic periods in Castilla-y-León, Spain (S2-02). In: 10th International Conference on Tularemia, Grenoble, France. Sept. 25–28. Abstracts. 2023. P. 27.Rodríguez D.H., Escudero R., Mougeot F., Cofreces S.H., Jado I., Luque-Larena J.J., Martín-Niño R.G., Vidal D. Francisella spp. prevalence in environmental compartments during epizootic and inter-epizootic periods in Castilla-y-León, Spain (S2-02). In: 10th International Conference on Tularemia, Grenoble, France. Sept. 25–28. Abstracts. 2023. P. 27.Appelt S., Faber M., Köppen K., Jacob D., Grunow R., Heuner K. Francisella tularensis Subspecies holarctica and Tulare mia in Germany. Microorganisms. 2020; 8(9):1448. DOI: 10.3390/microorganisms8091448.Appelt S., Faber M., Köppen K., Jacob D., Grunow R., Heuner K. Francisella tularensis Subspecies holarctica and Tulare mia in Germany. Microorganisms. 2020; 8(9):1448. DOI: 10.3390/microorganisms8091448.Kreizinger Z., Erdélyi K., Felde O., Fabbi M., Sulyok K.M., Magyar T., Gyuranecz M. Comparison of virulence of Francisella tularensis ssp. holarctica genotypes B.12 and B.FTNF002-00. BMC Vet. Res. 2017; 13(1):46. DOI: 10.1186/s12917-017-0968-9.Kreizinger Z., Erdélyi K., Felde O., Fabbi M., Sulyok K.M., Magyar T., Gyuranecz M. Comparison of virulence of Francisella tularensis ssp. holarctica genotypes B.12 and B.FTNF002-00. BMC Vet. Res. 2017; 13(1):46. DOI: 10.1186/s12917-017-0968-9.Nguyen T.M., Ilef D., Jarraud S., Rouil L., Campese C., Che D., Haeghebaert S., Ganiayre F., Marcel F., Etienne J., Desenclos J.C. A community-wide outbreak of legionnaires disease linked to industrial cooling towers – how far can contaminated aerosols spread? J. Infect. Dis. 2006; 193(1):102–11. DOI: 10.1086/498575.Nguyen T.M., Ilef D., Jarraud S., Rouil L., Campese C., Che D., Haeghebaert S., Ganiayre F., Marcel F., Etienne J., Desenclos J.C. A community-wide outbreak of legionnaires disease linked to indus- trial cooling towers – how far can contaminated aerosols spread? J. Infect. Dis. 2006; 193(1):102–11. DOI: 10.1086/498575.Smith D.J., Timonen H.J., Jaffe D.A., Griffin D.W., Birmele M.N., Perry K.D., Ward P.D., Roberts M.S. Intercontinental dispersal of bacteria and archaea by transpacific winds. Appl. Environ. Microbiol. 2013; 79(4):1134–9. DOI: 10.1128/AEM.03029-12.Smith D.J., Timonen H.J., Jaffe D.A., Griffin D.W., Birmele M.N., Perry K.D., Ward P.D., Roberts M.S. Intercontinental disper- sal of bacteria and archaea by transpacific winds. Appl. Environ. Microbiol. 2013; 79(4):1134–9. DOI: 10.1128/AEM.03029-12.Lopes de Carvalho I., Zé-Zé L., Alves A.S., Pardal S., Lopes R.J., Mendes L., Núncio M.S. Borrelia garinii and Francisella tularensis subsp. holarctica detected in migratory shorebirds in Portugal. Eur. J. Wildl. Res. 2012; 58(5):857–61. DOI: 10.1007/s10344-012-0617-3.Lopes de Carvalho I., Zé-Zé L., Alves A.S., Pardal S., Lopes R.J., Mendes L., Núncio M.S. Borrelia garinii and Francisella tula- rensis subsp. holarctica detected in migratory shorebirds in Portugal. Eur. J. Wildl. Res. 2012; 58(5):857–61. DOI: 10.1007/s10344-012-0617-3.Padeshki P.I., Ivanov I.N., Popov B., Kantardjiev T.V. The role of birds in dissemination of Francisella tularensis: first direct molecular evidence for bird-to-human transmission. Epidemiol. Infect. 2010; 138(3):376–9. DOI: 10.1017/S0950268809990513.Padeshki P.I., Ivanov I.N., Popov B., Kantardjiev T.V. The role of birds in dissemination of Francisella tularensis: first direct molecular evidence for bird-to-human transmission. Epidemiol. Infect. 2010; 138(3):376–9. DOI: 10.1017/S0950268809990513.Сорокин В.М., Павлович Н.В., Цимбалистова М.В., Хаметова А.П., Водопьянов А.С., Писанов Р.В., Носков А.К. Филогенетическая характеристика штаммов возбудителя туляремии на территории Ростовской области и выявление эритромициночувствительных геновариантов. Антибиотики и химиотерапия. 2024; 69(1-2):23–8. DOI: 10.37489/0235-2990-2024-69-1-2-23-28.Sorokin V.M., Pavlovich N.V., Tsimbalistova M.V., Khametova A.P., Vodopyanov A.S., Pisanov R.V., Noskov A.K. [Phylogenetic characteristics of strains of the causative agent of tularemia in the Rostov region and identification of erythromycinsensitive genovariants]. Antibiotiki i Himioter [Antibiotics and Chemotherapy]. 2024; 69(1-2):23–8. DOI: 10.37489/0235-2990-2024-69-1-2-23-28.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.