microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2025-3-116-121microbe-2214Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESВыявление генетических маркеров возбудителей риккетсиозов группы клещевой пятнистой лихорадки на территории отдельных районов Саратовской областиDetection of Genetic Markers of Rickettsioses Agents of the Tick-Borne Spotted Fever Group in Certain Districts of the Saratov Regionhttps://orcid.org/0000-0002-6423-1460КулагинМ. А.KulaginM. A.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0003-1790-0411КазанцевА. В.KazantsevA. V.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

https://orcid.org/0000-0002-7508-4355КорнеевМ. Г.KorneevM. G.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

https://orcid.org/0000-0003-1867-2684КондратьевЕ. Н.Kondrat’evE. N.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

ФКУН «Российский научно-исследовательский противочумный институт «Микроб»РоссияRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”Russian Federation20250610202503116121Copyright © Кулагин М.А., Казанцев А.В., Корнеев М.Г., Кондратьев Е.Н., 20252025Кулагин М.А., Казанцев А.В., Корнеев М.Г., Кондратьев Е.Н.Kulagin M.A., Kazantsev A.V., Korneev M.G., Kondrat’ev E.N.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/2214

На территории Российской Федерации ежегодно регистрируются случаи заболевания людей риккетсиозами группы клещевой пятнистой лихорадки / Spotted fever group (КПЛ / SFG), а также существуют эндемичные очаги риккетсиозов группы КПЛ, такие как сибирский клещевой тиф, Астраханская пятнистая лихорадка и Средиземноморская (Марсельская) лихорадка, что подчеркивает эпидемиологическую значимость данных инфекций. Саратовская область является эндемичным регионом для ряда природно-очаговых болезней (иксодовый клещевой боррелиоз, лихорадка Западного Нила и др.) и имеет климатические и ландшафтно-географические условия для распространения возбудителей инфекций, передаваемых при нападении клещей. Но данные о циркуляции возбудителей риккетсиозов группы КПЛ на этой территории до настоящего времени отсутствовали. Цель работы – выявление генетических маркеров возбудителей риккетсиозов группы клещевой пятнистой лихорадки в пробах клещей, собранных при проведении эпизоотологического мониторинга за природно-очаговыми инфекциями на территории Саратовской области. Материалы и методы. Для проведения исследования с территорий 10 районов Саратовской области и муниципального образования «Город Саратов» собрано 4582 экземпляра иксодовых и гамазовых клещей 14 видов, объединенных в 1055 проб. Для обнаружения генетических маркеров Rickettsia spp. SFG и Rickettsia conorii пробы исследованы методом ПЦР. Результаты и обсуждение. Генетические маркеры возбудителей риккетсиозов группы КПЛ обнаружены на территории Саратовской области впервые. Наличие ДНК Rickettsia spp. SFG установлено в 262 (26 %) пробах 11 видов клещей, собранных на всех обследуемых территориях. ДНК-маркеры R. conorii выявлены в 23 (2,3 %) объединенных пробах клещей двух видов, доставленных из трех районов области и г. Саратова. Полученные данные указывают на возможную циркуляцию возбудителей риккетсиозов группы КПЛ в Саратовской области и подчеркивают необходимость дальнейших исследований о распространении и определении разнообразия патогенных видов риккетсий, циркулирующих в регионе, и их связи с переносчиками.

In the Russian Federation, human cases of the tick-borne spotted fever group (SFG) rickettsioses are reported annually, and endemic foci of SFG rickettsioses exist, including Siberian tick typhus, Astrakhan spotted fever and Mediterranean (Marseilles) fever, which highlights the epidemiological significance of these infections. The Saratov Region is an endemic one for several natural-focal diseases (Ixodidae tick-borne borreliosis, West Nile fever, etc.) and demonstrates climatic and landscape-geographical conditions favorable for the spread of tick-borne pathogens. However, until now, no data were available on the circulation of SFG rickettsiosis in this region. The aim of the work was to detect genetic markers of pathogens of tick-borne spotted fever group rickettsioses in tick samples collected during epizootiological monitoring of natural focal infections in the Saratov Region between 2021 and 2024. Materials and methods. For this study, 4582 specimens of Ixodidae ticks and gamaside mites belonging to 14 species were collected from 10 districts of the Saratov Region and municipal settlement “Saratov city”, pooled into 1055 samples. PCR was used to detect genetic markers of Rickettsia spp. SFG and Rickettsia conorii. Results and discussion. Genetic markers of SFG rickettsioses have been detected for the first time in the Saratov Region. DNA of Rickettsia spp. SFG were identified in 262 (26 %) samples from 11 tick species, collected across all surveyed areas. DNA markers of R. conorii were found in 23 (2.3 %) pooled samples from two tick species, obtained from three districts of the region and the Saratov municipality. These findings suggest the potential circulation of SFG rickettsioses in the Saratov Region and emphasize the need for further studies of the distribution, diversity and vector associations of pathogenic Rickettsia species in the region.

риккетсии группы клещевых пятнистых лихорадокКПЛриккетсиозыRickettsia spp. SFGRickettsia conoriiиксодовые клещигамазовые клещиtick-borne spotted fever rickettsiaerickettsiosesRickettsia spp. SFGRickettsia conoriiIxodidae ticksgamaside mitesReferencesSalman M., Tarrés-Call J., editors. Ticks and Tick-Borne Diseases: Geographical Distribution and Control Strategies in the Euro-Asia Region. London, UK: CABI Publishing; 2013. P. 6–26.Salman M., Tarrés-Call J., editors. Ticks and Tick-Borne Diseases: Geographical Distribution and Control Strategies in the Euro-Asia Region. London, UK: CABI Publishing; 2013. P. 6–26.Parola P., Paddock C.D., Socolovschi C., Labruna M.B., Mediannikov O., Kernif T., Abdad M.Y., Stenos J., Bitam I., Fournier P.E., Raoult D. Update on tick-borne rickettsioses around the world: a geographic approach. Clin. Microbiol. Rev. 2013; 26(4):657–702. DOI: 10.1128/CMR.00032-13.Parola P., Paddock C.D., Socolovschi C., Labruna M.B., Mediannikov O., Kernif T., Abdad M.Y., Stenos J., Bitam I., Fournier P.E., Raoult D. Update on tick-borne rickettsioses around the world: a geographic approach. Clin. Microbiol. Rev. 2013; 26(4):657–702. DOI: 10.1128/CMR.00032-13.Коренберг Э.И., Помелова В.Г., Осин Н.С. Природноочаговые инфекции, передающиеся иксодовыми клещами. М.: Комментарий; 2013. С. 52–3.Korenberg E.I., Pomelova V.G., Osin N.S. [Natural Focal Infections Transmitted by Ixodidae Ticks]. Moscow: “Commentary”; 2013. P. 52–3.Еремеева М.Е., Мунис-Родригес К. Осповидный риккетсиоз – редкое, но не исчезнувшее заболевание: обзор литературы и новые направления. Инфекция и иммунитет. 2020; 10(3):477–85. DOI: 10.15789/2220-7619-RAR-1294.Eremeeva M.E., Muniz-Rodriguez K. [Rickettsial pox – a rare but not extinct disease: review of the literature and new trends]. Infektsiya i Immunitet [Russian Journal of Infection and Immunity]. 2020; 10(3):477–85. DOI: 10.15789/2220-7619-RAR-1294.Осмоловский А.А., Субботина И.А. Роль иксодовых клещей в распространении и циркуляции возбудителей клещевых инфекций и инвазий на территории Белорусского Поозерья. Ветеринария сегодня. 2024; 13(1):78–86. DOI: 10.29326/2304-196X-2024-13-1-78-86.Osmolovsky A.A., Subbotina I.A. [Role of Ixodidae ticks in tick-borne pathogen spread and circulation in the Belarusian Lakeland]. Veterinariya Segodnya [Veterinary Science Today]. 2024; 13(1):78–86. DOI: 10.29326/2304-196X-2024-13-1-78-86.Краснова Е.И., Вяжевич А.Н., Проворова В.В., Кузнецова В.Г., Хохлова Н.И., Хохлова З.А. Клещевые риккетсиозы в России: актуальные вопросы диагностики. Лечащий врач. 2023; 23(10):82–7. DOI: 10.51793/OS.2023.26.10.013.Krasnova E.I., Vyazhevich A.N., Provorova V.V., Kuznetsova V.G., Khokhlova N.I., Khokhlova Z.A. [Tick-borne rickettsioses in Russia: current issues in diagnosis]. Lechashchiy Vrach [The practitioner]. 2023; 26(10):82–7. DOI: 10.51793/OS.2023.26.10.013.Рудаков Н.В., Пеньевская Н.А., Кумпан Л.В., Блох А.И., Шпынов С.Н., Транквилевский Д.В., Штрек С.В. Эпидемиологическая ситуация по риккетсиозам группы клещевой пятнистой лихорадки в Российской Федерации в 2012–2021 гг. и прогноз на 2022–2026 гг. Проблемы особо опасных инфекций. 2022; (1):54–63. DOI: 10.21055/0370-1069-2022-1-54-63.Rudakov N.V., Pen’evskaya N.A., Kumpan L.V., Blokh A.I., Shpynov S.N., Trankvilevsky D.V., Shtrek S.V. [Epidemiological situation on tick-borne spotted fever group rickettsioses in the Russian Federation in 2012–2021, prognosis for 2022–2026]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2022; (1):54–63. DOI: 10.21055/0370-1069-2022-1-54-63.Sayfullin R.F., Perekopskaya N.E., Karan L.S., Zvereva N.N., Sayfullin M.A. Autochthonous case of Rickettsia slovaca infection in Russia. Emerg. Infect. Dis. 2021; 27(10):2736–8. DOI: 10.3201/eid2710.204621.Sayfullin R.F., Perekopskaya N.E., Karan L.S., Zvereva N.N., Sayfullin M.A. Autochthonous case of Rickettsia slovaca infection in Russia. Emerg. Infect. Dis. 2021; 27(10):2736–8. DOI: 10.3201/eid2710.204621.Kartashov M.Y., Shvalov A.N., Krivosheina E.I., Svirin K.A., Loktev V.B. Rickettsia aeschlimannii isolate Voronezh-1 outer membrane protein B (ompB) gene, partial cds. [Электронный ресурс]. NCBI GenBank. Номер доступа: ON721213.1 (дата обращения 12.01.2025).Kartashov M.Y., Shvalov A.N., Krivosheina E.I., Svirin K.A., Loktev V.B. Rickettsia aeschlimannii isolate Voronezh-1 outer membrane protein B (ompB) gene, partial cds. (Cited 12 Jan 2025). [Internet]. NCBI GenBank. Access number: ON721213.1.Кресова У.А., Гаранина С.Б. Клинико-эпидемиологическая характеристика и лабораторное подтверждение первого случая иксодового клещевого боррелиоза на территории Саратовской области. Здоровье населения и среда обитания. 2012; (4):19–21.Kresova U.A., Garanina S.B. [Characterization of clinical-epidemiological presentation and laboratory confirmation of the first case of Ixodidae tick-borne borreliosis in the territory of the Saratov Region]. Zdorov’e Naseleniya i Sreda Obitaniya [Public Health and Life Environment]. 2012; (4):19–21.О состоянии санитарно-эпидемиологического благополучия населения в Российской Федерации в 2023 году по Саратовской области. Материалы государственного доклада. Саратов: Управление Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека по Саратовской области; 2024. 205 с.[On the State of Sanitary-Epidemiological Welfare of the Population in the Russian Federation in 2023 by the Saratov Region. Materials of the State Report]. Saratov: Administration of the Federal Service for Surveillance on Consumers Rights Protection and Human Wellbeing in the Saratov Region; 2024. 205 p.Sergeant, ESG. Epitools Epidemiological Calculators. Ausvet. [Электронный ресурс]. URL: http://epitools.ausvet.com.au (дата обращения 09.10.2024).Sergeant, ESG. Epitools Epidemiological Calculators. Ausvet. (Cited 9 Oct 2024). [Internet]. Available from: http://epitools.ausvet.com.au.Якубовский В.И., Иголкина Я.П., Тикунов А.Ю., Панов В.В., Якименко В.В., Жабыкпаева А.Г., Епихина Т.И., Рар В.А. Генетическая вариабельность риккетсий в клещах Dermacentor spp. на территории Западной Сибири и Северного Казахстана. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2023; 41(3):25–34. DOI: 10.17116/molgen20234103125.Yakubovsky V.I., Igolkina Ya.P., Tikunov A.Yu., Panov V.V., Yakimenko V.V., Zhabykpaeva A.G., Epikhina T.I., Rar V.A [Genetic diversity of rickettsia in Dermacentor spp. ticks on the territory of Western Siberia and Northern Kazakhstan]. Molekulyarnaya Genetika, Mikrobiologiya i Virusologiya [Molecular Genetics, Microbiology and Virology]. 2023; 41(3):25–34. DOI: 10.17116/ molgen20234103125.Рудаков Н.В., Самойленко И.Е. Риккетсии и риккетсиозы группы клещевой пятнистой лихорадки. Инфекционные болезни: Новости. Мнения. Обучение. 2017; (2):43–8. DOI: 10.24411/2305-3496-2017-00033.Rudakov N.V., Samoylenko I.E. [Rickettsiae and spotted fever group rickettsioses]. Infektsionnye Bolezni: Novosti. Mneniya. Obuchenie [Infectious Diseases: News, Opinions, Training]. 2017; (2):43–8. DOI: 10.24411/2305-3496-2017-00033.Поршаков А.М., Корнеев М.Г., Матросов А.Н. Исторические аспекты изучения отряда клещей Ixodida Саратовской области. Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2020; (1):42–52. DOI: 10.33092/0025-8326mp2020.1.42-52.Porshakov A.M., Korneev M.G., Matrosov A.N. [Historical aspects of the study of the order Ixodida in the Saratov Region]. Meditsinskaya Parazitologiya i Parazitarnye Bolezni [Medical Parasitology and Parasitic Diseases]. 2020; (1):42–52. DOI: 10.33092/0025-8326mp2020.1.42-52.Турцева М.А., Кресова У.А., Матросов А.Н., Чекашов В.Н., Поршаков А.М., Яковлев С.А., Шарова И.Н., Красовская Т.Ю., Кузнецов А.А., Князева Т.В., Мокроусова Т.В., Щербакова С.А., Котоманова В.Г., Сантылова О.А. Новые данные о распространении иксодовых клещей и переносимых ими возбудителей природно-очаговых инфекций в Саратовской области. Проблемы особо опасных инфекций. 2009; (4):40–4. DOI: 10.21055/0370-1069-2009-4(102)-40-44.Turtseva M.A., Kresova U.A., Matrosov A.N., Chekashov V.N., Porshakov A.M., Yakovlev S.A., Sharova I.N., Krasovskaya T.Yu., Kuznetsov A.A., Knyazeva T.V., Mokrousova T.V., Scherbakova S.A., Kotomanova V.G., Santylova O.A. [The new data on distribution of Ixodic ticks and agents of natural-focal infections transferred by them in Saratov Region]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2009; (4):40–4. DOI: 10.21055/0370-1069-2009-4(102)-40-44.Matulaityte V., Paulauskas A., Bratchikov M., Radzijevskaja J. New record of Rickettsia vini in Ixodes lividus ticks from Lithuania. Ticks Tick Borne Dis. 2020; 11(3):101372. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2020.101372.Matulaityte V., Paulauskas A., Bratchikov M., Radzijevskaja J. New record of Rickettsia vini in Ixodes lividus ticks from Lithuania. Ticks Tick Borne Dis. 2020; 11(3):101372. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2020.101372.Nováková M., Heneberg P., Heylen D.J.A., Medvecký M., Muñoz-Leal S., Šmajs D., Literák I. Isolated populations of Ixodes lividus ticks in the Czech Republic and Belgium host genetically homogeneous Rickettsia vini. Ticks Tick Borne Dis. 2018; 9(3):479–84. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2017.12.018.Nováková M., Heneberg P., Heylen D.J.A., Medvecký M., Muñoz-Leal S., Šmajs D., Literák I. Isolated populations of Ixodes lividus ticks in the Czech Republic and Belgium host genetically homogeneous Rickettsia vini. Ticks Tick Borne Dis. 2018; 9(3):479–84. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2017.12.018.Корнеев М.Г., Поршаков А.М., Яковлев С.А. Первая находка иксодового клеща Ixodes lividus Koch, 1844 (Ixodidae) в Саратовской области. Энтомологические и паразитологические исследования в Поволжье. 2018; (15):76–7.Korneev M.G., Porshakov A.M., Yakovlev S.A. [The first finding of the Ixodes lividus Koch tick, 1844 (Ixodidae) in the Saratov Region]. Entomologicheskie i Parazitologicheskie Issledovaniya v Povolzhie [Entomological and Parasitological Research in the Volga Region]. 2018; (15):76–7.Ullah S., Alouffi A., Khan M., Khan M., Tila H., Tanaka T., da Silva Vaz I. Jr, Almutairi M.M., Ali A. Molecular detection of Rickettsia aeschlimannii, candidatus Rickettsia shennongii, Rickettsia sp. and Coxiella burnetii in ticks collected from camels. Sci. Rep. 2024; 14(1):22129. DOI: 10.1038/s41598-024-73663-7.Ullah S., Alouffi A., Khan M., Khan M., Tila H., Tanaka T., da Silva Vaz I. Jr, Almutairi M.M., Ali A. Molecular detection of Rickettsia aeschlimannii, candidatus Rickettsia shennongii, Rickettsia sp. and Coxiella burnetii in ticks collected from camels. Sci. Rep. 2024; 14(1):22129. DOI: 10.1038/s41598-024-73663-7.Shpynov S., Rudakov N., Tohkov Y., Matushchenko A., Tarasevich I., Raoult D., Fournier P.E. Detection of Rickettsia aeschlimannii in Hyalomma marginatum ticks in western Russia. Clin. Microbiol. Infect. 2009; 15(2):315–16. DOI: 10.1111/j.1469-0691.2008.02256.x.Shpynov S., Rudakov N., Tohkov Y., Matushchenko A., Tarasevich I., Raoult D., Fournier P.E. Detection of Rickettsia aeschlimannii in Hyalomma marginatum ticks in western Russia. Clin. Microbiol. Infect. 2009; 15(2):315–16. DOI: 10.1111/j.1469-0691.2008.02256.x.Kartashov M.Yu., Tikhonov S.N., Mikryukova T.P., Kovalenko I.S., Ternovoi V.A., Barinova O.Yu., Netesov S.V. Genotyping of rickettsial isolates circulating in the Crimean Peninsula. Mol. Genet. Microbiol. Virol. 2018; 33(2):110–7. DOI: 10.3103/S0891416818020088.Kartashov M.Yu., Tikhonov S.N., Mikryukova T.P., Kovalenko I.S., Ternovoi V.A., Barinova O.Yu., Netesov S.V. Genotyping of rickettsial isolates circulating in the Crimean Peninsula. Mol. Genet. Microbiol. Virol. 2018; 33(2):110–7. DOI: 10.3103/S0891416818020088.Еремеева М.Е., Стуржеон М.М., Уиллард Д.К., Карпати С.Э., Мадан А., Даш Г.А. Генетическое типирование Rickettsia akari. Инфекция и иммунитет. 2020; 10(3):497–505. DOI: 10.15789/2220-7619-MTO-1295.Eremeeva M.E., Sturgeon M.M., Willard J.K., Karpathy S.E., Madan A., Dasch G.A. [Molecular typing of Rickettsia akari]. Infektsiya i Immunitet [Infection and Immunity]. 2020; 10(3):497– 505. DOI: 10.15789/2220-7619-MTO-1295.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.