microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2025-4-68-74microbe-2251Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESСовершенствование эпизоотологического мониторинга в природном очаге туляремии степного типа в Ставропольском краеImprovement of Epizootiological Monitoring in the Natural Tularemia Focus of Steppe Type in the Stavropol Territoryhttps://orcid.org/0000-0003-2516-4813ЗайцевА. А.ZaitsevA. A.

Зайцев Александр Алексеевич, 

355035, Ставрополь, ул. Советская, 13–15

Aleksandr A. Zaitsev, 

13–15, Sovetskaya St., Stavropol, 355035

stavnipchi@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3624-7913БеловаО. А.BelovaO. A.

355035, Ставрополь, ул. Советская, 13–15

13–15, Sovetskaya St., Stavropol, 355035

stavnipchi@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9044-1808ГнусареваО. А.GnusarevaO. A.

355035, Ставрополь, ул. Советская, 13–15

13–15, Sovetskaya St., Stavropol, 355035

stavnipchi@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4405-7530АгапитовД. С.AgapitovD. S.

355035, Ставрополь, ул. Советская, 13–15

13–15, Sovetskaya St., Stavropol, 355035

stavnipchi@mail.ruОстаповичВ. В.OstapovichV. V.

355035, Ставрополь, ул. Советская, 13–15

13–15, Sovetskaya St., Stavropol, 355035

stavnipchi@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0562-6040ТоховЮ. М.TokhovYu. M.

355035, Ставрополь, ул. Советская, 13–15

13–15, Sovetskaya St., Stavropol, 355035

stavnipchi@mail.ruФКУЗ «Ставропольский научно-исследовательский противочумный институт»РоссияStavropol Research Anti-Plague InstituteRussian Federation202514012026046874Copyright © Зайцев А.А., Белова О.А., Гнусарева О.А., Агапитов Д.С., Остапович В.В., Тохов Ю.М., 20262026Зайцев А.А., Белова О.А., Гнусарева О.А., Агапитов Д.С., Остапович В.В., Тохов Ю.М.Zaitsev A.A., Belova O.A., Gnusareva O.A., Agapitov D.S., Ostapovich V.V., Tokhov Y.M.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/2251

Эффективность профилактики туляремии у людей зависит от своевременного выделения культур возбудителя в природных очагах.

Цель исследования – повышение результативности выделения культур Francisella tularensis при эпизоотологическом мониторинге в природном очаге туляремии степного типа путем учета зависимости инфицированности носителей, переносчиков и объектов окружающей среды от степени активности эпизоотий и сезона обследования.

Материалы и методы

Материалы и методы. Эпизоотологическое обследование проведено на территории Ставропольского края в период 2003–2018 гг. Исследовано на туляремию 5692 мелких млекопитающих, 865 проб погадок птиц и помета хищных млекопитающих, 71 387 имаго иксодовых клещей, 94 пробы воды из местных водопроводов и 93 пробы полевого материала из прочих объектов окружающей среды.

Результаты и обсуждение

Результаты и обсуждение. Культуры F. tularensis выделены от иксодовых клещей, собранных весной (88,2 %) и летом (12,8 %), от мелких млекопитающих – преимущественно осенью и зимой (по 43,7 % соответственно), из объектов окружающей среды – зимой. Все изоляты идентифицированы как F. tularensis holarctica, biovar II. Во время разлитых эпизоотий зимой в I квартале 2017 г. изолировано 23 штамма F. tularensis. Инфицированность среди мелких млекопитающих составила 5,7 % особей, для проб воды местных водопроводов – 28,8 % и проб сена, фуража – 16,6 %. В период локальных эпизоотий выделен 31 штамм F. tularensis. Инфицированность мелких млекопитающих составила 0,14 % особей, проб воды местных водопроводов – 11,9 % и иксодовых клещей – 0,024 % экземпляров. В природном очаге туляремии степного типа в осенне-зимний период возрастает интенсивность эпизоотий, и для выделения культур F. tularensis наиболее эффективно исследование мелких млекопитающих и объектов окружающей среды. В весенне-летний период, когда эпизоотии не проявляются, обязательному изучению подлежат имаго иксодовых клещей.

The effectiveness of tularemia prevention in humans depends on the timely detection of pathogen cultures in natural foci.

The aim of the study was to increase the efficiency of isolating Francisella tularensis cultures during epizootiological monitoring in natural foci of steppe type through taking into account the dependence of the infection rate of carriers, vectors and environmental objects on the degree of epizootic activity and the survey season.

Materials and methods

Materials and methods. An epizootiological survey was conducted in the Stavropol Territory in the period of 2003–2018. A total of 5,692 small mammals, 865 bird pellets and droppings of predatory mammals, 71,387 adult Ixodidae ticks, 94 water samples from local water supplies and 93 field samples from other environmental objects were tested for tularemia.

Results and discussion

Results and discussion. F. tularensis cultures were isolated from Ixodidae ticks collected in spring (88.2 %) and summer (12.8 %), from small mammals – mainly in autumn and winter (43.7 % each, respectively), from environmental objects – in winter. All isolates were identified as F. tularensis holarctica, biovar II. During diffuse epizootics in winter in the first quarter of 2017, 23 strains of F. tularensis were isolated. Infection rate among small mammals was 5.7 % of specimens, for water samples from local water supplies – 28.8 %, and for hay and forage samples – 16.6 %. During local epizootics, 31 strains of F. tularensis were isolated. Infection of small mammals was 0.14 %, water samples from local water supplies – 11.9 %, and Ixodidae ticks – 0.024 % of specimens. In the natural steppe tularemia focus, the intensity of epizootics increases in the autumn-winter period, and the most effective way to isolate F. tularensis cultures is to study small mammals and environmental objects. In the spring-summer period, when epizootics do not occur, adult Ixodidae ticks must be studied.

туляремиялабораторная диагностикаиксодовые клещимелкие млекопитающиеприродный очагэпизоотияtularemialaboratory diagnosticsIxodidae tickssmall mammalsnatural focusepizootyReferencesTomaso H., Hotzel H. Tularemia from a one-health perspective. Curr. Clin. Microbiol. Rep. 2017; 4(1):36–42. DOI: 10.1007/s40588-017-0056-8.Tomaso H., Hotzel H. Tularemia from a one-health perspective. Curr. Clin. Microbiol. Rep. 2017; 4(1):36–42. DOI: 10.1007/s40588-017-0056-8.Кудрявцева Т.Ю., Мокриевич А.Н. Туляремия в мире. Инфекция и иммунитет. 2021; 11(2):249–64. DOI: 10.15789/2220-7619-TTW-1380.Kudryavtseva T.Yu., Mokrievich A.N. [Tularemia in the wold]. Infektsiya i Immunitet [Infection and Immunity]. 2021; 11(2):249–64. DOI: 10.15789/2220-7619-TTW-1380.Sissonen S., Rossow H., Karlsson E., Hemmilä H., Henttonen H., Isomursu M., Kinnunen P.M., Pelkola K., Pelkonen S., Tarkka E., Myrtennäs K., Forsman M. Phylogeography of Francisella tularensis subspecies holarctica in Finland, 1993–2011. Infect. Dis. (Lond). 2015; 47(10):701–6. DOI: 10.3109/23744235.2015.1049657.Sissonen S., Rossow H., Karlsson E., Hemmilä H., Henttonen H., Isomursu M., Kinnunen P.M., Pelkola K., Pelkonen S., Tarkka E., Myrtennäs K., Forsman M. Phylogeography of Francisella tularensis subspecies holarctica in Finland, 1993–2011. Infect. Dis. (Lond). 2015; 47(10):701–6. DOI: 10.3109/23744235.2015.1049657.Mailles A, Vaillant V. 10 years of surveillance of human tularemia in France. Euro Surveill. 2014; 19(45):20956. DOI: 10.2807/1560-7917.es2014.19.45.20956.Mailles A, Vaillant V. 10 years of surveillance of human tularemia in France. Euro Surveill. 2014; 19(45):20956. DOI: 10.2807/1560-7917.es2014.19.45.20956.Faber M., Heuner K., Jacob D., Grunow R. Tularemia in Germany – A re-emerging zoonosis. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2018; 8:40. DOI: 10.3389/fcimb.2018.00040.Faber M., Heuner K., Jacob D., Grunow R. Tularemia in Germany – A re-emerging zoonosis. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2018; 8:40. DOI: 10.3389/fcimb.2018.00040.Desvars A., Furberg M., Hjertqvist M., Vidman L., Sjöstedt A., Rydén P., Johansson A. Epidemiology and ecology of tularemia in Sweden, 1984–2012. Emerg. Infect. Dis. 2015; 21(1):32–9. DOI: 10.3201/eid2101.140916.Desvars A., Furberg M., Hjertqvist M., Vidman L., Sjöstedt A., Rydén P., Johansson A. Epidemiology and ecology of tularemia in Sweden, 1984–2012. Emerg. Infect. Dis. 2015; 21(1):32–9. DOI: 10.3201/eid2101.140916.Kilic S., Birdsell D.N., Karagöz A., Çelebi B., Bakkaloglu Z., Arikan M., Sahl J.W., Mitchell C., Rivera A., Maltinsky S., Keim P., Üstek D., Durmaz R., Wagner D.M. Water as Source of Francisella tularensis infection in Humans, Turkey. Emerg. Infect. Dis. 2015; 21(12):2213–6. DOI: 10.3201/eid2112.150634.Kilic S., Birdsell D.N., Karagöz A., Çelebi B., Bakkaloglu Z., Arikan M., Sahl J.W., Mitchell C., Rivera A., Maltinsky S., Keim P., Üstek D., Durmaz R., Wagner D.M. Water as Source of Francisella tularensis infection in Humans, Turkey. Emerg. Infect. Dis. 2015; 21(12):2213–6. DOI: 10.3201/eid2112.150634.Jackson J., McGregor A., Cooley L., Ng J., Brown M., Ong C.W., Darcy C., Sintchenko V. Francisella tularensis subspecies holarctica, Tasmania, Australia, 2011. Emerg. Infect. Dis. 2012; 18(9):1484–6. DOI: 10.3201/eid1809.111865.Jackson J., McGregor A., Cooley L., Ng J., Brown M., Ong C.W., Darcy C., Sintchenko V. Francisella tularensis subspecies holarctica, Tasmania, Australia, 2011. Emerg. Infect. Dis. 2012; 18(9):1484–6. DOI: 10.3201/eid1809.111865.Левченко Б.И., Дегтярева Л.В., Зайцев А.А., Григорьев М.П., Остапович В.В. Роль отдельных видов мелких млекопитающих в поддержании природной очаговости на территории лесостепной части природного очага туляремии Ставропольского края. Проблемы особо опасных инфекций. 2014; (3):30–3. DOI: 10.21055/0370-1069-2014-3-30-33.Levchenko B.I., Degtyareva L.V., Zaitsev A.A., Grigor’ev M.P., Ostapovich V.V. The role of certain species of small mammals in the persistence of natural focality in the territory of foreststeppe zone of the natural tularemia focus of the Stavropol Region. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2014; (3):30–3. DOI: 10.21055/0370-1069-2014-3-30-33.Кудрявцева Т.Ю., Попов В.А., Мокриевич А.Н., Пакскина Н.Д., Холин А.В., Мазепа А.В., Куликалова Е.С., Косилко С.А., Бирковская Ю.А., Транквилевский Д.В., Храмов М.В., Дятлов И.А. Эпидемиологическая активность природных очагов туляремии на территории Российской Федерации в 2018 г. и прогноз ситуации на 2019 г. Проблемы особо опасных инфекций. 2019; (1):32–41. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-1-32-41.Kudryavtseva T.Yu., Popov V.P., Mokrievich A.N., Pakskina N.D., Kholin A.V., Mazepa A.V., Kulikalova E.S., Kosilko S.A., Birkovskaya Yu.A., Trankvilevsky D.V., Khramov M.V., Dyatlov I.A. Epidemic activity of natural tularemia foci in the territory of the Russian Federation in 2018 and forecast of the situation for 2019. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2019; (1):32–41. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-1-32-41.Кудрявцева Т.Ю., Попов В.А., Мокриевич А.Н., Холин А.В., Мазепа А.В., Куликалова Е.С., Транквилевский Д.В., Храмов М.В., Дятлов И.А. Эпизоотолого-эпидемиологическая ситуация по туляремии на территории Российской Федерации в 2019 г. и прогноз на 2020 г. Проблемы особо опасных инфекций. 2020; (1):21–32. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-1-21-32.Kudryavtseva T.Yu., Popov V.P., Mokrievich A.N., Kholin A.V., Mazepa A.V., Kulikalova E.S., Trankvilevsky D.V., Khramov M.V., Dyatlov I.A. Epidemiological and epizootiological situation on tularemia in Russia and neighboring countries in 2019, the forecast for 2020. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2020;(1):21–32. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-1-21-32.Кудрявцева Т.Ю., Попов В.А., Мокриевич А.Н., Куликалова Е.С., Холин А.В., Мазепа А.В., Транквилевский Д.В., Храмов М.В., Дятлов А.И. Эпизоотолого-эпидемиологическая ситуация по туляремии на территории России в 2020 г., прогноз на 2021 г. Проблемы особо опасных инфекций. 2021; (1):32–42. DOI: 10.21055/0370-1069-2021-1-32-42.Kudryavtseva T.Yu., Popov V.P., Mokrievich A.N., Kulikalova E.S., Kholin A.V., Mazepa A.V., Trankvilevsky D.V., Khramov M.V., Dyatlov I.A. Epizootiological and epidemiological situation on tularemia in Russia in 2020, the forecast for 2021. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2021; (1):32–42. DOI: 10.21055/0370-1069-2021-1-32-42.Кудрявцева Т.Ю., Попов В.А., Мокриевич А.Н., Куликалова Е.С., Холин А.В., Мазепа А.В., Борзенко М.А., Пичурина Н.Л., Павлович Н.В., Носков А.К., Транквилевский Д.В., Храмов М.В., Дятлов А.И. Множественная лекарственная устойчивость клеток F. tularensis subsp. holarctica, анализ эпизоотологической и эпидемиологической ситуации по туляремии на территории Российской Федерации в 2022 г. и прогноз на 2023 г. Проблемы особо опасных инфекций. 2023; (1):37–47. DOI: 10.21055/0370-1069-2023-1-37-47.Kudryavtseva T.Yu., Popov V.P., Mokrievich A.N., Kulikalova E.S., Kholin A.V., Mazepa A.V., Borzenko M.A., Pichurina N.L., Pavlovich N.V., Noskov A.K., Trankvilevsky D.V., Khramov M.V., Dyatlov I.A. Multidrug resistance of F. tularensis subsp. holarctica, epizootiological and epidemiological analysis of the situation on tularemia in the Russian Federation in 2022 and forecast for 2023. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2023; (1):37–47. DOI: 10.21055/0370-1069-2023-1-37-47.Рубис Л.В. Эпизоотолого-эпидемиологическая ситуация по туляремии на территории Республики Калерия. Проблемы особо опасных инфекций. 2021; (4):105–11. DOI: 10.21055/0370-1069-2021-4-105-111.Rubis L.V. [Epizootiological and epidemiological situation on tularemia in the Republic of Karelia]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2021; (4):105–11. DOI: 10.21055/0370-1069-2021-4-105-111.Демидова Т.Н., Рубис Л.В., Семихин А.С., Гурина Е.А., Амирханян А.В., Шеенков Н.В., Горшенко В.В., Бирковская Ю.А. Эпидемиологическая ситуация по туляремии на территории Карелии в настоящее время. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2023; 22(6):175–82. DOI: 10.31631/2073-3046-2023-4-175-182.Demidova T.N., Rubis L.V., Semikhin A.S., Gurina E.A., Amirkhanyan A.V., Sheenkov N.V., Gorshenko W., Birkovskay Yu.A. [The epidemiological situation on tularemia in Karelia at the present time]. Epidemiologiya i Vaktsinoprofilaktika [Epidemiology and Vaccinal Prevention]. 2023; 22(6):175–82. DOI: 10.31631/2073-3046-2023-4-175-182.Цимбалистова М.В., Сорокин В.М., Аронова Н.В., Анисимова А.С., Пичурина Н.Л., Пасюкова Н.И., Селянская Н.А., Водопьянов С.О., Водопьянов А.С., Писанов Н.В., Ковалев Е.В., Носков А.К. Биологические свойства и генетическая характеристика штаммов Francisella tularensis, изолированных на территории Ростовской области в 2020 г. Проблемы особо опасных инфекций. 2021; (3):134–40. DOI: 10.21055/0370-1069-2023-3-134-140.Tsimbalistova M.V., Sorokin V.M., Aronova N.V., Anisimova A.S., Pichrina N.L., Pasyukova N.I., Selyanskaya N.A., Vodop’yanov S.O., Vodop’yanov A.S., Pisanov N.V., Kovalev E.V., Noskov A.K Biological properties and genetic characteristics of F. tularensis strains isolated in the territory of the Rostov Region in 2020. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2021; (3):134–40. DOI: 10.21055/0370-1069-2023-3-134-140.Ковалев Е.В., Карпущенко Г.В., Швагер М.М., Полонский А.В., Сидельников В.В., Гончаров А.Ю., Половинка Н.В. Особенности распространения туляремийной инфекции в Ростовской области. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2017; 16(6):37–40. DOI: 10.31631/2073-3046-2017-16-6-37-40.Kovalev E.V., Karpuschenko G.V., Schwager M.M., Polonsky A.V., Sidel’nikov V.V., Goncharov A.Yu., Poplovinka N.V. [Features of the spread of tularemia infection in the Rostov Region]. Epidemiologya i Vaktsinoprofilaktika [Epidemiology and Vaccinal Prevention]. 2017; 16(6):37–40. DOI: 10.31631/2073-3046-201716-6-37-40.Демидова Т.Н., Попов В.П., Михайлова Т.В., Семихин А.С., Подобедова Я.С. Эпидемиологическая ситуация по туляремии в Дальневосточном федеральном округе (2007–2017 гг.). Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2019; (3):40–53. DOI: 10.31631/2073-3046-2019-18-3-40-53.Demidova T.N., Popov V.P., Mikhailova T.N., Semikhin A.S., Podobedova Ya.S. [Epidemiological situation on tularemia in the Far Eastern Federal District (2000–2017)]. Epidemiologya i Vaktsinoprofilaktika [Epidemiology and Vaccinal Prevention]. 2019; (3):40–53. DOI: 10.31631/2073-3046-2019-18-3-40-53.Зинич Л.С., Коваленко И.С., Пидченко Н.Н., Тихонов С.Н. Результаты изучения природных очагов туляремии в Крыму. Здоровье населения и среда обитания. 2019; (7):50–5. DOI: 10.35627/2219-5238-2019-316-7-50-55.Zinich L.S., Kovalenko I.S., Pidchenko N.N., Tikhonov S.N. [Study results of natural foci of tularemia in the Crimea]. Zdorovie Naseleniya i Sreda Obitaniya. [Public health and Life Environment]. 2019; (7):50–5. DOI: 10.35627/2219-5238-2019-316-7-50-55.Попова А.Ю., Мефодьев В.В., Степанова Т.Ф., Ежлова Е.Б., Демина Ю.В., Марченко А.Н. Эпидемиология и профилактика туляремии на эндемичных территориях России. Тюмень; 2016. 316 с.Popova A.Yu., Mefodiev V.V., Stepanova T.F., Ezhlova E.B., Demina Yu.V., Marchenko A.N. [Epidemiology and Prevention of Tularemia in Endemic Territories of Russia]. Tyumen; 2016. 316 p. 21. Olsuf’ev N.G., Dunaeva T.N. [Natural Focality, Epidemiology and Prevention of Tularemia]. Moscow: “Medicine”; 1970. 272 p.Олсуфьев Н.Г., Дунаева Т.Н. Природная очаговость, эпидемиология и профилактика туляремии. М.: Медицина; 1970. 272 с.Zaitsev A.A., Agapitov D.S., Gazieva A.Yu., Gnusareva O.A., Ostapovich V.V., Ashibokov U.M. [Analysis of dynamics and forecast of intensity of epidemic manifestations of tularemia in a na¬ tural focus of steppe type in the Stavropol Territory]. Natsional’nye Prioritety Rossii [National Priorities of Russia]. 2021; (3):161–5.Зайцев А.А., Агапитов Д.С., Газиева А.Ю., Гнусарева О.А., Остапович В.В., Ашибоков У.М. Анализ динамики и прогноз интенсивности эпидемических проявлений туляремии в природном очаге степного типа на территории Ставропольского края. Национальные приоритеты России. 2021; (3):161–5.Gerasimenko E.V., Tsapko N.V., Gnusareva O.A., Shkarlet G.P., Belova O.A. Epizootiologic monitoring of natural focus of tularemia in the Stavropol Region in 2010–2017. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2019; (4):109–12. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-4-109-112.Герасименко Е.В., Цапко Н.В., Гнусарева О.А., Шкарлет Г.П., Белова О.А. Эпизоотологический мониторинг природного очага туляремии в Ставропольском крае за 2010–2017 гг. Проблемы особо опасных инфекций. 2019; (4):109–12. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-4-109-112.Герасименко Е.В., Цапко Н.В., Гнусарева О.А., Шкарлет Г.П., Белова О.А. Эпизоотологический мониторинг природного очага туляремии в Ставропольском крае за 2010–2017 гг. Проблемы особо опасных инфекций. 2019; (4):109–12. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-4-109-112.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.