microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2026-3-104-112microbe-2398Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESФенотипический анализ и генетические особенности клинических штаммов Vibrio paracholeraePhenotypic Analysis and Genetic Characteristics of Clinical Strains of Vibrio paracholeraehttps://orcid.org/0009-0002-3235-7357КусмарцеваД. Л.KusmartsevaD. L.

Кусмарцева Дарья Леонидовна.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

Daria L. Kusmartseva.

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0001-5759-3765ЧелдышоваН. Б.CheldyshovaN. B.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7171-855XПроскуряковаМ. В.ProskuryakovaM. V.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0009-0001-1579-5841ВаловаТ. В.ValovaT. V.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0001-5308-0022ОсинА. В.OsinA. V.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7190-4427ФедоровА. В.FedorovA. V.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8334-9173ПортенкоС. А.PortenkoS. A.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0003-4366-0562ЗадноваС. П.ZadnovaS. P.

410005, Саратов, ул. Университетская, 46

46, Universitetskaya St., Saratov, 410005

rusrapi@microbe.ruРоссийский научно-исследовательский противочумный институт «Микроб»РоссияRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”Russian Federation20260810202603104112Copyright © Кусмарцева Д.Л., Челдышова Н.Б., Проскурякова М.В., Валова Т.В., Осин А.В., Федоров А.В., Портенко С.А., Заднова С.П., 20262026Кусмарцева Д.Л., Челдышова Н.Б., Проскурякова М.В., Валова Т.В., Осин А.В., Федоров А.В., Портенко С.А., Заднова С.П.Kusmartseva D.L., Cheldyshova N.B., Proskuryakova M.V., Valova T.V., Osin A.V., Fedorov A.V., Portenko S.A., Zadnova S.P.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/2398

Цель работы – комплексное фенотипическое и генетическое изучение клинических штаммов Vibrio paracholerae, выделенных на территории Российской Федерации и сопредельных стран. Материалы и методы. Использовали 210 нуклеотидных последовательностей полных геномов V. cholerae неO1/неO139 и 12 штаммов V. paracholerae, вызвавших острые кишечные инфекции в 1975–2014 гг. Подвижность, продукцию растворимой гемагглютинин/протеазы, фосфолипазы и гемолизина определяли с использованием специальных сред; чувствительность к антибиотикам – диско-диффузионным методом. Для биоинформационного анализа применяли BLAST, BioEdit (v.7.7.1), ABRicate и базы данных VFDB и CARD, для вычисления ANI – fastANI v.1.34. Результаты и обсуждение. При анализе 210 геномов V. cholerae неO1/неO139 обнаружено 12 геномов, содержащих специфические маркеры V. paracholerae и лишенных локусов, характерных для V. cholerae. Определение средней нуклеотидной идентичности геномов подтвердило их отношение к V. paracholerae. Установлено, что парахолерные вибрионы, как и холерные, подвижны, продуцируют ферменты патогенности и гемолизин. Все штаммы чувствительны к тетрациклину, азитромицину, аминогликозидам, цефалоспоринам и фторхинолонам III поколения, но устойчивы к рифампицину (100 %), ампициллину – 58,3 %, триметоприму/сульфаметоксазолу – 25 %, фторхинолонам II поколения – 16,7 %. Анализ генома выявил отсутствие профага CTXφ и острова патогенности VPI-1. У ряда штаммов присутствуют единичные гены островов пандемичности VSP-I и VSP-II. Обнаружены локусы, кодирующие дополнительные детерминанты патогенности – гемолизин HlyA, растворимую гемагглютинин/протеазу HapA, токсин MARTX, белки системы секреции VI типа, холикс-токсин СhxA (у 75 % изолятов). У всех штаммов присутствуют локусы эффлюксных систем RND-типа, у 85,7 % устойчивых к ампициллину изолятов – гены β-лактамаз carb. Таким образом, по фенотипическим признакам и генетическому строению клинические изоляты V. paracholerae схожи с водными вибрионами; факторы патогенности, специфичные для этой группы, выявить не удалось. Несмотря на наличие полирезистентных изолятов, отмечена чувствительность к большинству антибиотиков, используемых при лечении кишечных инфекций.

The aim of the study was to perform a comprehensive phenotypic and genetic study of clinical strains of Vibrio paracholerae isolated in the Russian Federation and neighboring countries. Materials and methods. We used 210 nucleotide sequences of complete genomes of V. cholerae nonO1/nonO139 and 12 strains of V. paracholerae that caused acute intestinal infections in 1975–2014. Motility, production of soluble hemagglutinin/protease, phospholipase, and hemolysin were determined using specialized media; antibiotic sensitivity - applying the disk diffusion method. BLAST, BioEdit (v.7.7.1), ABRicate, and the VFDB and CARD databases were used for bioinformatics analysis; fastANI v.1.34 – to calculate ANI. Results and discussion. The analysis of 210 V. cholerae nonO1/nonO139 genomes has revealed 12 genomes containing specific markers of V. paracholerae and lacking the loci characteristic of V. cholerae. Determination of the average nucleotide identity of the genomes confirmed their relationship to V. paracholerae. It has been established that paracholera vibrios, like cholera vibrios, are motile and produce pathogenic enzymes and hemolysin. All strains are sensitive to tetracycline, azithromycin, aminoglycosides, cephalosporins, and third-generation fluoroquinolones, but resistant to rifampicin (100 %), ampicillin (58.3 %), trimethoprime/sulfamethaxazole (25 %), and second-generation fluoroquinolones (16.7 %). Genomic analysis has revealed the absence of the CTXφ prophage and the VPI-1 pathogenicity island. A number of strains possesses isolated genes for the VSP-I and VSP-II pandemicity islands. Loci encoding additional pathogenicity determinants have been identified: hemolysin HlyA, soluble hemagglutinin protease HapA, MARTX toxin, type VI secretion system proteins, and cholyx toxin ChxA (in 75 % of isolates). All strains have RND-type efflux system loci, and 85.7 % of ampicillin-resistant isolates harbored carb β-lactamase genes. Thus, in terms of phenotypic characteristics and genetic structure, clinical isolates of V. paracholerae are similar to aquatic vibrios; pathogenicity factors specific to this group could not be identified. Despite the presence of multidrug-resistant isolates, sensitivity to most antibiotics used in the treatment of intestinal infections was noted.

V. paracholeraeгенетические особенностичувствительностьрезистентностьантибактериальные препаратыфенотипический анализV. paracholeraegenetic featuressensitivityresistanceantibacterial drugsphenotypic analysisReferencesSiamalube B., Ehinmitan E., Runo S., Onguso J., Ngotho M. Recent trends of Vibrio cholerae: global and regional incidences. Foodborne Pathog. Dis. 2026; 23(3):155–8. DOI: 10.1089/fpd.2024.0165.Siamalube B., Ehinmitan E., Runo S., Onguso J., Ngotho M. Recent trends of Vibrio cholerae: global and regional incidences. Foodborne Pathog. Dis. 2026; 23(3):155–8. DOI: 10.1089/fpd.2024.0165.Kaper J.B., Morris J.G., Levine M.M. Cholera. Clin. Microbiol. Rev. 1995; 8(1):48–86. DOI: 10.1128/CMR.8.1.48.Kaper J.B., Morris J.G., Levine M.M. Cholera. Clin. Microbiol. Rev. 1995; 8(1):48–86. DOI: 10.1128/CMR.8.1.48.Селянская Н.А., Веркина Л.М., Березняк Е.А., Титова С.В., Железняк Н.Г., Архангельская И.В. Сравнительная оценка антибиотикорезистентности штаммов V. cholerae nonО1/ nonО139, выделенных от людей в Ростовской области в разные годы. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2015; 20(3):32–5. DOI: 10.17816/EID40875.Selyanskaya N.А., Verkina L.М., Bereznyak Е.А., Titova S.V., Zheleznyak N.G., Arkhangel’skaya I.V. [Comparative study of antibiotic resistance of V. cholerae nonО1/nonО139 strains isolated from humans in the Rostov Region in various years]. Epidemiologiya i Infektsionnye Bolezni [Epidemiology and Infectious Diseases]. 2015; 20(3):32–5. DOI: 10.17816/EID40875.Монахова Е.В., Архангельская И.В. Холерные вибрионы неО1/неО139 серогрупп в этиологии острых кишечных инфекций: современная ситуация в России и в мире. Проблемы особо опасных инфекций. 2016; (2):14–23. DOI: 10.21055/0370-1069-2016-2-14-23.Monakhova E.V., Arkhangel’skaya I.V. [Cholera vibrios of nonO1/nonO139 serogroups in etiology of acute intestinal infections: current situation in Russia and around the world]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2016; (2):14–23. DOI: 10.21055/0370-1069-2016-2-14-23.Монахова Е.В., Кругликов В.Д., Водопьянов А.С., Селянская Н.А., Ежова М.И., Носков А.К. Молекулярно-генетическая характеристика штамма Vibrio cholerae nonО1/ nonО139 – возбудителя нового случая острой кишечной инфекции в Ростове-на-Дону. Инфекция и иммунитет. 2022; 12(6):1156–62. DOI: 10.15789/2220-7619-MGC-2022.Monakhova E.V., Kruglikov V.D., Vodop’yanov A.S., Selyanskaya N.A., Ezhova M.I., Noskov A.K. [Molecular genetic characteristics of Vibrio cholerae nonO1/nonO139 strain, the causative agent of a new case of acute intestinal infection in Rostov-on-Don]. Infektsiya i Immunitet [Russian Journal of Infection and Immunity]. 2022; 12(6):1156–62. DOI: 10.15789/2220-7619-MGC-2022.Архангельская И.В., Кругликов В.Д., Левченко Д.А., Монахова Е.В., Непомнящая Н.Б., Подойницына О.А., Ежова М.И. Клинические штаммы холерных вибрионов неО1/неО139 серогрупп в России: динамика выделения, серологическая принадлежность, генетические особенности. Эпидемиология и инфекционные болезни. Актуальные вопросы. 2021; (1):52–6. DOI: 10.18565/epidem.2021.11.1.52-6.Arkhangel’skaya I.V., Kruglikov V.D., Levchenko D.A., Monakhova E.V., Nepomnyaschaya N.B., Podoinitsyna O.A., Ezhova M.I. [Clinical strains of Vibrio cholerae nonO1/nonO139 serogroups in Russia: isolation dynamics, serological belonging, genetic features]. Epidemiologiya i Infektsionnye Bolezni. Аktual’nye Voprosy [Epidemiology and Infectious Diseases. Current Items]. 2021; (1):52–6. DOI: 10.18565/epidem.2021.11.1.52-6.Gherlan G.S., Lazar D.S., Florescu S.A., Dirtu R.M., Codreanu D.R., Lupascu S., Nica M. Non-toxigenic Vibrio cholerae – just another cause of vibriosis or a potential new pandemic? Arch. Clin. Cases. 2025; 12(1):5–16. DOI: 10.22551/2025.46.1201.10305.Gherlan G.S., Lazar D.S., Florescu S.A., Dirtu R.M., Codreanu D.R., Lupascu S., Nica M. Non-toxigenic Vibrio cholerae – just another cause of vibriosis or a potential new pandemic? Arch. Clin. Cases. 2025; 12(1):5–16. DOI: 10.22551/2025.46.1201.10305.Islam M.T., Nasreen T., Kirchberger P.C., Liang K.Y.H., Orata F.D., Johura F.T., Hussain N.A.S., Im M.S., Tarr C.L., Alam M., Boucher Y.F. Population analysis of Vibrio cholerae in aquatic reservoirs reveals a novel sister species (Vibrio paracholerae sp. nov.) with a history of association with humans. Appl. Environ. Microbiol. 2021; 87(17):e0042221. DOI: 10.1128/AEM.00422-21.Islam M.T., Nasreen T., Kirchberger P.C., Liang K.Y.H., Orata F.D., Johura F.T., Hussain N.A.S., Im M.S., Tarr C.L., Alam M., Boucher Y.F. Population analysis of Vibrio cholerae in aquatic reservoirs reveals a novel sister species (Vibrio paracholerae sp. nov.) with a history of association with humans. Appl. Environ. Microbiol. 2021; 87(17):e0042221. DOI: 10.1128/AEM.00422-21.Munson E., Carella A., Carroll K.C. Valid and accepted novel bacterial taxa derived from human clinical specimens and taxonomic revisions published in 2022. J. Clin. Microbiol. 2023; 61(11):e0083823. DOI: 10.1128/jcm.00838-23.Munson E., Carella A., Carroll K.C. Valid and accepted novel bacterial taxa derived from human clinical specimens and taxonomic revisions published in 2022. J. Clin. Microbiol. 2023; 61(11):e0083823. DOI: 10.1128/jcm.00838-23.Morgado S.M., da Fonseca E.L., Vicente A.C.P. Tracking a misclassified pathogen: genomic and epidemiological features of Vibrio paracholerae. Microb. Genom. 2026; 12(1):001605. DOI: 10.1099/mgen.0.001605.Morgado S.M., da Fonseca E.L., Vicente A.C.P. Tracking a misclassified pathogen: genomic and epidemiological features of Vibrio paracholerae. Microb. Genom. 2026; 12(1):001605. DOI: 10.1099/mgen.0.001605.Morgado S.M., da Fonseca E.L., Vicente A.C.P. Vibrio cholerae and Vibrio paracholerae bacteraemia strains encompass lineages that share resistome and virulome profiles. Mem. Inst. Oswaldo. Cruz. 2025; 120:e240159. DOI: 10.1590/0074-02760240159.Morgado S.M., da Fonseca E.L., Vicente A.C.P. Vibrio cholerae and Vibrio paracholerae bacteraemia strains encompass lineages that share resistome and virulome profiles. Mem. Inst. Oswaldo. Cruz. 2025; 120:e240159. DOI: 10.1590/0074-02760240159.Rehm C., Lippert K., Indra A., Kolarević S., Kračun-Kolarević M., Leopold M., Steinbacher S., Schachner I., Campostrini L., Risslegger A., Farnleitner A.H., Kolm C., Kirschner A.K.T. First report on the occurrence of Vibrio cholerae nonO1/nonO139 in natural and artificial lakes and ponds in Serbia: Evidence for a long‐distance transfer of strains and the presence of Vibrio paracholerae. Environ. Microbiol. Reports. 2023; 15(2):142–52. DOI: 10.1111/1758-2229.13136.Rehm C., Lippert K., Indra A., Kolarević S., Kračun-Kolarević M., Leopold M., Steinbacher S., Schachner I., Campostrini L., Risslegger A., Farnleitner A.H., Kolm C., Kirschner A.K.T. First report on the occurrence of Vibrio cholerae nonO1/nonO139 in natural and artificial lakes and ponds in Serbia: Evidence for a long‐distance transfer of strains and the presence of Vibrio paracholerae. Environ. Microbiol. Reports. 2023; 15(2):142–52. DOI: 10.1111/1758-2229.13136.Заднова С.П., Челдышова Н.Б., Кусмарцева Д.Л., Рыбальченко Д.А., Сергутин Д.А., Бойко А.В., Казанцев А.В., Корешкова О.А., Федоров А.В., Краснов Я.М., Портенко С.А., Щербакова С.А. Генетические особенности штаммов Vibrio cholerae неО1/неО139 и Vibrio paracholerae, циркулирующих в реке Волге в районе Саратова. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2026; 103(1):44–57. DOI: 10.36233/0372-9311-779.Zadnova S.P., Cheldyshova N.B., Kusmartseva D.L., Rybal’chenko D.A., Sergutin D.A., Boiko A.V., Kazantsev A.V., Koreshkova O.A., Fedorov A.V., Krasnov Y.M., Portenko S.A., Shcherbakova S.A. [Genetic characteristics of Vibrio cholerae non-O1/non-O139 and Vibrio paracholerae strains circulating in the Volga River near Saratov]. Zhurnal Mikrobiologii, Epidemiologii i Immunobiologii [Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology]. 2026; 103(1):44–57. DOI: 10.36233/0372-9311-779.Carraro N., Rivard N., Ceccarelli D., Colwell R.R., Burrus V. IncA/C conjugative plasmids mobilize a new family of multidrug resistance islands in clinical Vibrio cholerae non-O1/ non-O139 isolates from Haiti. mBio. 2016; 7(4):e00509-16. DOI: 10.1128/mBio.00509-16.Carraro N., Rivard N., Ceccarelli D., Colwell R.R., Burrus V. IncA/C conjugative plasmids mobilize a new family of multidrug resistance islands in clinical Vibrio cholerae non-O1/ non-O139 isolates from Haiti. mBio. 2016; 7(4):e00509-16. DOI: 10.1128/mBio.00509-16.Lu B., Zhou H., Li D., Li F., Zhu F., Cui Y., Huang L., Wang D. The first case of bacteraemia due to non-O1/non-O139 Vibrio cholerae in a type 2 diabetes mellitus patient in mainland China. Int. J. Infect. Dis. 2014; 25:116–8. DOI: 10.1016/j.ijid.2014.04.015.Lu B., Zhou H., Li D., Li F., Zhu F., Cui Y., Huang L., Wang D. The first case of bacteraemia due to non-O1/non-O139 Vibrio cholerae in a type 2 diabetes mellitus patient in mainland China. Int. J. Infect. Dis. 2014; 25:116–8. DOI: 10.1016/j.ijid.2014.04.015.Zhao N., Weng X., Yu Y., Ge T., Tang C., He M., Lin X. Virulence gene profiles and antimicrobial resistance in clinical and environmental isolates of non-O1/non-O139 Vibrio cholerae. BMC Microbiol. 2026; 26(1):267. DOI: 10.1186/s12866-026-04836-9.Zhao N., Weng X., Yu Y., Ge T., Tang C., He M., Lin X. Virulence gene profiles and antimicrobial resistance in clinical and environmental isolates of non-O1/non-O139 Vibrio cholerae. BMC Microbiol. 2026; 26(1):267. DOI: 10.1186/s12866-026-04836-9.Lepuschitz S., Baron S., Larvor E., Granier S.A., Pretzer C., Mach R.L., Farnleitner A.H., Ruppitsch W., Pleininger S., Indra A., Kirschner A.K.T. Phenotypic and genotypic antimicrobial resistance traits of Vibrio cholerae non-O1/non-O139 isolated from a large Austrian lake frequently associated with cases of human infection. Front. Microbiol. 2019; 10:2600. DOI: 10.3389/fmicb.2019.02600.Lepuschitz S., Baron S., Larvor E., Granier S.A., Pretzer C., Mach R.L., Farnleitner A.H., Ruppitsch W., Pleininger S., Indra A., Kirschner A.K.T. Phenotypic and genotypic antimicrobial resistance traits of Vibrio cholerae non-O1/non-O139 isolated from a large Austrian lake frequently associated with cases of human infection. Front. Microbiol. 2019; 10:2600. DOI: 10.3389/fmicb.2019.02600.Das B., Verma J., Kumar P., Ghosh A., Ramamurthy T. Antibiotic resistance in Vibrio cholerae: understanding the ecology of resistance genes and mechanisms. Vaccine. 2020; 38 Suppl. 1:A83-A92. DOI: 10.1016/j.vaccine.2019.06.031.Das B., Verma J., Kumar P., Ghosh A., Ramamurthy T. Antibiotic resistance in Vibrio cholerae: understanding the ecology of resistance genes and mechanisms. Vaccine. 2020; 38 Suppl. 1:A83-A92. DOI: 10.1016/j.vaccine.2019.06.031.Olivier V., Salzman N.H., Satchell K.J.F. Prolonged colonization of mice by Vibrio cholerae El Tor O1 depends on accessory toxins. Infect. Immun. 2007; 75(10):5043–51. DOI: 10.1128/IAI.00508-07.Olivier V., Salzman N.H., Satchell K.J.F. Prolonged colonization of mice by Vibrio cholerae El Tor O1 depends on accessory toxins. Infect. Immun. 2007; 75(10):5043–51. DOI: 10.1128/IAI.00508-07.Benitez J.A., Silva A.J. Vibrio cholerae hemagglutinin (HA)/protease: an extracellular metalloprotease with multiple pathogenic activities. Toxicon. 2016; 115:55–62. DOI: 10.1016/j.toxicon.2016.03.003.Benitez J.A., Silva A.J. Vibrio cholerae hemagglutinin (HA)/protease: an extracellular metalloprotease with multiple pathogenic activities. Toxicon. 2016; 115:55–62. DOI: 10.1016/j.toxicon.2016.03.003.Pukatzki S., Ma A.T., Sturtevant D., Krastins В., Sarracino D., Nelson W.C., Heidelberg J.F., Mekalanos J.J. Identification of a conserved bacterial protein secretion system in Vibrio cholerae using the Dictyostelium host model system. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2006; 103(5):1528–33. DOI: 10.1073/pnas.0510322103.Pukatzki S., Ma A.T., Sturtevant D., Krastins В., Sarracino D., Nelson W.C., Heidelberg J.F., Mekalanos J.J. Identification of a conserved bacterial protein secretion system in Vibrio cholerae using the Dictyostelium host model system. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2006; 103(5):1528–33. DOI: 10.1073/pnas.0510322103.Pride A.C., Guan Z., Trent M.S. Characterization of the Vibrio cholerae VolA surface-exposed lipoprotein lysophospholipase. J. Bacteriol. 2014; 196(8):1619–26. DOI: 10.1128/JB.01281-13.Pride A.C., Guan Z., Trent M.S. Characterization of the Vibrio cholerae VolA surface-exposed lipoprotein lysophospholipase. J. Bacteriol. 2014; 196(8):1619–26. DOI: 10.1128/JB.01281-13.Монахова Е.В., Архангельская И.В., Титова С.В., Писанов Р.В. MSHA-подобные пили нетоксигенных штаммов холерных вибрионов. Проблемы особо опасных инфекций. 2019; (3):75–80. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-3-75-80.Monakhova E.V., Arkhangelskaya I.V., Titova S.V., Pisanov R.V. [MSHA-like pills of non-toxic Vibrio cholerae strains]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2019; (3):75–80. DOI: 10.21055/0370-1069-2019-3-75-80.Bhandari M., Rathnayake I.U., Huygens F., Jennison A.V. Clinical and environmental Vibrio cholerae non-O1, non-O139 strains from Australia have similar virulence and antimicrobial resistance gene profiles. Microbiol. Spectr. 2023; 11(1):e0263122. DOI: 10.1128/spectrum.02631-22.Bhandari M., Rathnayake I.U., Huygens F., Jennison A.V. Clinical and environmental Vibrio cholerae non-O1, non-O139 strains from Australia have similar virulence and antimicrobial resistance gene profiles. Microbiol. Spectr. 2023; 11(1):e0263122. DOI: 10.1128/spectrum.02631-22.Prouty M.G., Correa N.E., Klose K.E. The novel σ54- and σ28-dependent flagellar gene transcription hierarchy of Vibrio cholerae. Mol. Microbiol. 2001; 39(6):1595–609. DOI: 10.1046/j.1365-2958.2001.02348.x.Prouty M.G., Correa N.E., Klose K.E. The novel σ54- and σ28-dependent flagellar gene transcription hierarchy of Vibrio cholerae. Mol. Microbiol. 2001; 39(6):1595–609. DOI: 10.1046/j.1365-2958.2001.02348.x.Ерошенко Г.А., Куклева Л.М., Шавина Н.Ю., Кутырев В.В. Генетические особенности штаммов холерных вибрионов неО1/неО139 серогруппы, выделенных от больных в Астрахани в 1976–2003 гг. Проблемы особо опасных инфекций. 2006; (2):41–4.Eroshenko G.A., Kukleva L.M., Shavina N.Yu., Kutyrev V.V. [Genetic features of strains of cholera vibrio nonO1/nonO139 serogroups isolated from patients in Astrakhan in 1976–2003]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2006; (2):41–4.Тришина А.В., Березняк Е.А., Ежова М.И., Березняк Ю.Л., Чемисова О.С. Резистентность к антибиотикам экологических изолятов Vibrio cholerae nonO1/nonO139. Здоровье населения и среда обитания. 2022; 30(3):66–71. DOI: 10.35627/2219-5238/2022-30-3-66-71.Trishina A.V., Bereznyak E.A., Ezhova M.I., Bereznyak Yu.L., Chemisova O.S. [Antibiotic resistance of Vibrio cholerae nonO1/nonO139 ecological isolates]. Zdorovie Naseleniya i Sreda Obitaniya [Public Health and Life Environment]. 2022; 30(3):66–71. DOI: 10.35627/2219-5238/2022-30-3-66-71.Kim H.B., Wang M., Ahmed S., Park C.H., LaRocque R.C., Faruque A.S., Salam M.A., Khan W.A., Qadri F., Calderwood S.B., Jacoby G.A., Hooper D.C. Transferable quinolone resistance in Vibrio cholerae. Antimicrob. Agents Chemother. 2010; 54(2):799– 803. DOI: 10.1128/AAC.01045-09.Kim H.B., Wang M., Ahmed S., Park C.H., LaRocque R.C., Faruque A.S., Salam M.A., Khan W.A., Qadri F., Calderwood S.B., Jacoby G.A., Hooper D.C. Transferable quinolone resistance in Vibrio cholerae. Antimicrob. Agents Chemother. 2010; 54(2):799– 803. DOI: 10.1128/AAC.01045-09.Bina X.R., Bina J.E. Vibrio cholerae RND efflux systems: mediators of stress responses, colonization and pathogenesis. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2023; 13:1203487. DOI: 10.3389/fcimb.2023.1203487.Bina X.R., Bina J.E. Vibrio cholerae RND efflux systems: mediators of stress responses, colonization and pathogenesis. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2023; 13:1203487. DOI: 10.3389/fcimb.2023.1203487.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.