microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2015-4-58-64microbe-267Research ArticleМИКРОБИОЛОГИЯMICROBIOLOGYСовершенствование подвидовой классификации Yersinia pestis на основе данных полногеномного секвенирования штаммов из России и сопредельных государствUpdating of Intra-Specific Yersinia pestis Classification, Based on the Results of Whole-Genome Sequencing of the Strains from the Russian Federation and the Neighboring StatesЕрошенкоГ. А.EroshenkoG. A.rusrapi@microbe.ruКрасновЯ. М.KrasnovYa. M.rusrapi@microbe.ruНосовН. Ю.NosovN. Yu.rusrapi@microbe.ruКуклеваЛ. М.KuklevaL. M.rusrapi@microbe.ruНикифоровК. А.NikiforovK. A.rusrapi@microbe.ruОглодинЕ. Г.OglodinE. G.rusrapi@microbe.ruКутыревВ. В.KutyrevV. V.rusrapi@microbe.ruРоссийский научно-исследовательский противочумный институт «Микроб»РоссияRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”Russian Federation201520122015045864Copyright © Ерошенко Г.А., Краснов Я.М., Носов Н.Ю., Куклева Л.М., Никифоров К.А., Оглодин Е.Г., Кутырев В.В., 20152015Ерошенко Г.А., Краснов Я.М., Носов Н.Ю., Куклева Л.М., Никифоров К.А., Оглодин Е.Г., Кутырев В.В.Eroshenko G.A., Krasnov Y.M., Nosov N.Y., Kukleva L.M., Nikiforov K.A., Oglodin E.G., Kutyrev V.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/267

Нами проведено полногеномное секвенирование 20 штаммов Yersinia pestis из всех 11 природных очагов чумы в России и части очагов сопредельных государств. Филогенетический анализ на основе выявленных 1918 коровых SNPs в геномах этих штаммов и 16 штаммов Y. pestis из NCBI GenBank установил наличие 5 кластеров близкородственных штаммов, с учетом которых нами усовершенствована подвидовая классификация возбудителя чумы. Новая классификация включает пять подвидов: основной (ssp. pestis ), кавказский (ssp. caucasica ), улегейский (ssp. ulegeica ) и два новых - центральноазиатский (ssp. central asiatica ) и ангольский (ssp. angola ). Центральноазиатский подвид объединяет эволюционно родственные штаммы, ранее отнесенные к алтайскому и гиссарскому подвидам, а также штаммы из Таласского высокогорного очага в Киргизии и Узбекистане и штаммы microtus из Китая. В составе центральноазиатского подвида выделено три биовара - алтайский, гиссарский и microtus. Предложено удобное обозначение штаммов: 0.PE4a для алтайских, 0.PE4h для гиссарских, 0.PE4t для таласских штаммов и 0.PE4m для штаммов microtus, а также 0.PE5 для штаммов улегейского подвида.

Carried out has been genome-wide sequencing of 20 Yersinia pestis strains from all 11 natural plague foci in Russia and some foci in the neighboring states. Phylogenetic analysis on the basis of 1918 core SNPs, identified in the genomes of these strains and 16 Y. pestis strains from NCBI GenBank, has revealed 5 clusters of closely related strains. Taking these clusters into account, up-dated has been subspecific classification of plague agent. New taxonomy has combined 5 subspecies: major (ssp. pestis ), Caucasian (ssp. caucasica ), ulegeisk (ssp. ulegeica ), and two novel ones - Central Asian (ssp. central asiatica ) and Angolan (ssp. angola ). Central Asian subspecie comprises evolutionally related strains, earlier classified as altaica and hissarica, as well as the strains from Talas high-mountain focus in Kirghizia and Uzbekistan, and microtus strains from China. Central asiatica is divided into three biovars - altai, hissar, and microtus. Set forward is a serviceable designation for the strains: 0.PE4a - for altai ones, 0.PE4h - for hissar, 0.PE4t - for talas, and 0.PE4m - for microtus, and also for ulegeica subspecie - 0.PE5.

возбудитель чумыподвидысовершенствование классификацииplague agentsubspeciesupdating of classificationReferencesЕрошенко Г.А., Одиноков Г.Н., Куклева Л.М., Павлова А.И., Краснов Я.М., Шавина Н.Ю., Гусева Н.П., Виноградова Н.А., Кутырев В.В. Стандартный алгоритм молекулярного типирования штаммов Yersinia pestis. Журн. микробиол. эпидемиол. и иммунобиол. 2012; 3:25-35.Eroshenko G.A., Odinokov G.N., Kukleva L.M., Pavlova A.I., Krasnov Ya.M., Shavina N.Yu., Guseva N.P., Vinogradova N.A., Kutyrev V.V. [Standard algorithm for molecular typing of Yersinia pestis strains]. Zh. Mikrobiol. Epidemiol. Immunobiol. 2012; 3:25–35.Куклева Л.М., Проценко О.А., Кутырев В.В. Современные представления о родстве возбудителей чумы и псевдотуберкулеза. Мол. генет., микробиол. и вирусол. 2002; 1:3-7.Kukleva L.M., Protsenko O.A., Kutyrev V.V. [Modern views on the kinship of plague and pseudotuberculosis agents]. Mol. Genet. Mikrobiol. Virusol. 2002; 1:3–7.Куклева Л.М., Шавина Н.Ю., Одиноков Г.Н., Оглодин Е.Г., Носов Н.Ю., Виноградова Н.А., Гусева Н.П., Ерошенко Г.А., Кутырев В.В. Анализ разнообразия и определение геновариантов штаммов возбудителя чумы из Монголии. Генетика. 2015; 51(3):298-305.Kukleva L.M., Shavina N.Yu., Odinokov G.N., Oglodin E.G., Nosov N.Yu., Vinogradova N.A., Guseva N.P., Eroshenko G.A., Kutyrev V.V. [Analysis of diversity and identification of the genovariants of plague agent strains from Mongolia]. Genetika. 2015; 51(3):298–305.Кутырев В.В., Проценко О.А. Классификация и молекулярно-генетические исследования Yersinia pestis. Пробл. особо опасных инф. 1998; 1(78):11-22.Kutyrev V.V., Protsenko O.A. [Classification and molecular-genetic investigations of Yersinia pestis]. Probl. Osobo Opasn. Infek. 1998; 1(78):11–22.Одиноков Г.Н., Ерошенко Г.А., Краснов Я.М., Куклева Л.М., Черкасов А.В., Шавина Н.Ю., Кутырев В.В. Анализ полногеномной последовательности штаммов Yersinia pestis на основе ступенчатого 680-SNP алгоритма. Пробл. особо опасных инф. 2013; 3:49-54.Odinokov G.N., Eroshenko G.A., Krasnov Ya.M., Kukleva L.M., Cherkasov A.V., Shavina N.Yu., Kutyrev V.V. [Analysis of the genome-wide sequence of Yersinia pestis strains based on the consecutive 680-SNP algorithm]. Probl. Osobo Opasn. Infek. 2013; 3:49–54.Онищенко Г.Г., Кутырева В.В., редакторы. Природные очаги чумы Кавказа, Прикаспия, Средней Азии и Сибири. М.: Медицина; 2004. 192 с.Onishchenko G.G., Kutyrev V.V., editors. [Natural Plague Foci of Caucasus, Caspian Sea Region, Central Asia, and Siberia]. M.: “Meditsina”, 2004. 192 p.Платонов М.Е., Евсеева В.В., Дентовская С.В., Анисимов А.П. Молекулярное типирование Yersinia pestis. Мол. генет., микробиол. и вирусол. 2013; 2:3-12.Platonov M.E., Evseeva V.V., Dentovskaya S.V., Anisimov A.P. [Molecular typing of Yersinia pestis]. Mol. Genet. Mikrobiol. Virusol. 2013; 2:3–12.Тимофеева Л.А. О таксономии чумного микроба. Пробл. особо опасных инф. 1972; 1(23):15-20.Timofeeva L.A. [Regarding taxonomy of plague microbe]. Probl. Osobo Opasn. Infek. 1972; 1(23):15–20.Achtmann M. Insights from genomic comparison of genetically monomorphic bacterial pathogen. Phil. Trams. R. Soc. B. 2012; 367(1590):860-7.Achtmann M. Insights from genomic comparison of genetically monomorphic bacterial pathogen. Phil. Trams. R. Soc. B. 2012; 367(1590):860–7.Achtman M., Zurth K., Morelli G., Torrea G., Guiyoule A., Carniel E. Yersinia pestis, the cause of plague, is a recently emerged clone of Yersinia pseudotuberculosis. Proc. Natl. Acad. Sci. U S A. 1999; 96(24):14043-8.Achtman M., Zurth K., Morelli G., Torrea G., Guiyoule A., Carniel E. Yersinia pestis, the cause of plague, is a recently emerged clone of Yersinia pseudotuberculosis. Proc. Natl. Acad. Sci. U S A. 1999; 96(24):14043–8.Cui Y., Yu C., Yan Y., Li D., Li Y., Jombart T., Weinert L.A., Wang Z., Guo G., Xu L., Zhang Y., Zheng H., Qin N., Xiao X., Wu M., Wang X., Zhou D., Qi Z., Du Z., Wu H., Yang X., Cao H., Wang H., Wang J., Yao S., Rakin A., Li Y., Falush D., Balloux F., Achtman M., Song Y., Wang J., Yang R. Historical variation in mutational rate in an epidemic pathogen Yersinia pestis. Proc. Natl. Acad. Sci. U S A. 2013; 110(2):577-82.Cui Y., Yu C., Yan Y., Li D., Li Y., Jombart T., Weinert L.A., Wang Z., Guo G., Xu L., Zhang Y., Zheng H., Qin N., Xiao X., Wu M., Wang X., Zhou D., Qi Z., Du Z., Wu H., Yang X., Cao H., Wang H., Wang J., Yao S., Rakin A., Li Y., Falush D., Balloux F., Achtman M., Song Y., Wang J., Yang R. Historical variation in mutational rate in an epidemic pathogen Yersinia pestis. Proc. Natl. Acad. Sci. U S A. 2013; 110(2):577–82.Devignat R. Variétés de l’espèce Pasteurella pestis. Bull. WHO. 1951; 4(2):247-63.Devignat R. Variétés de l’espèce Pasteurella pestis. Bull. WHO. 1951; 4(2):247–63.Eppinger M., Worsham P.L., Nikolich M.P., Riley D.R., Sebastian Y., Mou S., Achtman M., Lindler L.E., Ravel J. Genome sequence of the deep-rooted Yersinia pestis strain Angola reveals new insights into the evolution and pangenome of the plague bacterium. J. Bacteriol. 2010; 192(6):1685-99.Eppinger M., Worsham P.L., Nikolich M.P., Riley D.R., Sebastian Y., Mou S., Achtman M., Lindler L.E., Ravel J. Genome sequence of the deeprooted Yersinia pestis strain Angola reveals new insights into the evolution and pangenome of the plague bacterium. J. Bacteriol. 2010; 192(6):1685–99. 14. Eroshenko G.A., Kutyrev V.V. Biochemical and genetic peculiarities and the phylogenetic relationship of the non-main subspecies in the general scheme of the plague agent evolution. Adv. Exp. Med. Biol. 2012; 954(1):45–51.Eroshenko G.A., Kutyrev V.V. Biochemical and genetic peculiarities and the phylogenetic relationship of the non-main subspecies in the general scheme of the plague agent evolution. Adv. Exp. Med. Biol. 2012; 954(1):45-51.Garcia E., Worsham P., Bearden S., Malfatti S., Lang D., Larimer F., Lindler L., Chain P. Pestoides F, an atypical Yersinia pestis strain from the former Soviet Union. Adv. Exp. Med. Res. 2007; 603:17–22.Garcia E., Worsham P., Bearden S., Malfatti S., Lang D., Larimer F., Lindler L., Chain P. Pestoides F, an atypical Yersinia pestis strain from the former Soviet Union. Adv. Exp. Med. Res. 2007; 603:17-22.Li Y., Cui Y., Hauck Y., Platonov M.E., Dai E., Song Y., Guo Z., Pourcel C., Dentovskaya S.V., Anisimov A.P., Yang R., Vergnaud G. Genotyping and phylogenetic analysis of Yersinia pestis by MLVA: insights into the worldwide expansion of Central Asia plague foci. PLoS ONE. 2009; 4(6):e6000.Li Y., Cui Y., Hauck Y., Platonov M.E., Dai E., Song Y., Guo Z., Pourcel C., Dentovskaya S.V., Anisimov A.P., Yang R., Vergnaud G. Genotyping and phylogenetic analysis of Yersinia pestis by MLVA: insights into the worldwide expansion of Central Asia plague foci. PLoS ONE. 2009; 4(6):e6000.Morelli G., Song Y., Mazzoni C.J., Eppinger M., Roumagnac P., Wagner D.M., Feldkamp M., Kusecek B., Vogler A.J., Li Y., Cui Y., Thomson N.R., Jombart T., Leblois R., Lichtner P., Rahalison L., Petersen J.M., Balloux F., Keim P., Wirth T., Ravel J., Yang R., Carniel E., Achtman M. Yersinia pestis genome sequencing identifies patterns of global phylogenetic diversity. Nat. Genet. 2010; 42(12):1140–3.Morelli G., Song Y., Mazzoni C.J., Eppinger M., Roumagnac P., Wagner D.M., Feldkamp M., Kusecek B., Vogler A.J., Li Y., Cui Y., Thomson N.R., Jombart T., Leblois R., Lichtner P., Rahalison L., Petersen J.M., Balloux F., Keim P., Wirth T., Ravel J., Yang R., Carniel E., Achtman M. Yersinia pestis genome sequencing identifies patterns of global phylogenetic diversity. Nat. Genet. 2010; 42(12):1140-3.Wagner D.M., Klunk J., Harbeck M., Devault A., Waglechner N., Sahl J.W., Enk J., Birdsell D.N., Kuch M., Lumibao C., Poinar D., Pearson T., Fourment M., Golding B., Rheim J.M., Earn D.J., Dewitte S., Rouillard J.M., Grupe G., Wiechmann I., Bliska J.B., Keim P.S., Scholz H.C., Holmes E.C., Poinar H. Yersinia pestis and the Plague of Justinian 541–543 AD: a genomic analysis. Lancet Infect. Dis. 2014; 14(4):319–26.Wagner D.M., Klunk J., Harbeck M., Devault A., Waglechner N., Sahl J.W., Enk J., Birdsell D.N., Kuch M., Lumibao C., Poinar D., Pearson T., Fourment M., Golding B., Rheim J.M., Earn D.J., Dewitte S., Rouillard J.M., Grupe G., Wiechmann I., Bliska J.B., Keim P.S., Scholz H.C., Holmes E.C., Poinar H. Yersinia pestis and the Plague of Justinian 541-543 AD: a genomic analysis. Lancet Infect. Dis. 2014; 14(4):319-26.Zhou D., Tong Z., Song Y., Han Y., Pei D., Pang X., Zhai J., Li M., Cui B., Qi Z., Jin L., Dai R., Du Z., Wang J., Guo Z., Wang J., Huang P., Yangеt E. Genetics of metabolic variations between Yersinia pestis biovars and proposal of a new biovar, microtus. J. Bacteriol. 2004; 186(15):5147–62.Zhou D., Tong Z., Song Y., Han Y., Pei D., Pang X., Zhai J., Li M., Cui B., Qi Z., Jin L., Dai R., Du Z., Wang J., Guo Z., Wang J., Huang P., Yangеt E. Genetics of metabolic variations between Yersinia pestis biovars and proposal of a new biovar, microtus. J. Bacteriol. 2004; 186(15):5147-62.Zhou D., Tong Z., Song Y., Han Y., Pei D., Pang X., Zhai J., Li M., Cui B., Qi Z., Jin L., Dai R., Du Z., Wang J., Guo Z., Wang J., Huang P., Yangеt E. Genetics of metabolic variations between Yersinia pestis biovars and proposal of a new biovar, microtus. J. Bacteriol. 2004; 186(15):5147-62.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.