microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2017-3-68-74microbe-415Research ArticleМИКРОБИОЛОГИЯMICROBIOLOGYАНАЛИЗ ШТАММОВ ВИРУСА ГРИППА H5N8, ВЫЗВАВШИХ ВСПЫШКИ В РОССИИ В 2016–2017 ГГ.CHARACTERIZATION OF AVIAN INFLUENZA H5N8 VIRUS STRAINS THAT CAUSED THE OUTBREAKS IN THE RUSSIAN FEDERATION IN 2016–2017МарченкоВ. Ю.MarchenkoV. Yu.

630559, Новосибирская обл., п. Кольцово

Kol’tsovo, Novosibirsk Region, 630559

marchenko_vyu@vector.nsc.ruСуслопаровИ. М.SusloparovI. M.

630559, Новосибирская обл., п. Кольцово

Kol’tsovo, Novosibirsk Region, 630559

vector@vector.nsc.ruСапроноваН. Ю.SapronovaN. Yu.

630559, Новосибирская обл., п. Кольцово

Kol’tsovo, Novosibirsk Region, 630559

vector@vector.nsc.ruГончароваН. И.GoncharovaN. I.

630559, Новосибирская обл., п. Кольцово

Kol’tsovo, Novosibirsk Region, 630559

vector@vector.nsc.ruКолосоваН. П.KolosovaN. P.

630559, Новосибирская обл., п. Кольцово

Kol’tsovo, Novosibirsk Region, 630559

vector@vector.nsc.ruЕвсеенкоВ. А.EvseenkoV. A.

630559, Новосибирская обл., п. Кольцово

Kol’tsovo, Novosibirsk Region, 630559

vector@vector.nsc.ruСвятченкоС. В.SvyatchenkoS. V.

630559, Новосибирская обл., п. Кольцово

Kol’tsovo, Novosibirsk Region, 630559

vector@vector.nsc.ruПьянковаО. Г.P’yankovaO. G.

630559, Новосибирская обл., п. Кольцово

Kol’tsovo, Novosibirsk Region, 630559

vector@vector.nsc.ruЗиатдиновВ. Б.ZiatdinovV. B.

420061, Казань, ул. Сеченова 13а

13a, Sechenova St., Kazan, 420061

ЛиманскаяО. С.LimanskayaO. S.

Элиста

Elista

ДжамбиновС. Д.DzhambinovS. D.

Элиста

Elista

ШендоГ. Л.ShendoG. L.

Атрахань

Astrakhan

МихеевВ. Н.MikheevV. N.

630559, Новосибирская обл., п. Кольцово

Kol’tsovo, Novosibirsk Region, 630559

vector@vector.nsc.ruМаксютовР. А.MaksyutovR. A.

630559, Новосибирская обл., п. Кольцово

Kol’tsovo, Novosibirsk Region, 630559

vector@vector.nsc.ruРыжиковА. Б.RyzhikovA. B.

630559, Новосибирская обл., п. Кольцово

Kol’tsovo, Novosibirsk Region, 630559

vector@vector.nsc.ruФБУН «Государственный научный центр вирусологии и биотехнологии «Вектор»РоссияState Scientific Center of Virology and Biotechnology «Vector»Russian FederationБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Республике Татарстан»РоссияCenter of Hygiene and Epidemiology in the Republic of TatarstanRussian FederationФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Республике Калмыкия»РоссияCenter of Hygiene and Epidemiology in the Republic of KalmykiaRussian FederationФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Астраханской области»РоссияCenter of Hygiene and Epidemiology in the Astrakhan RegionRussian Federation201720092017036874Copyright © Марченко В.Ю., Суслопаров И.М., Сапронова Н.Ю., Гончарова Н.И., Колосова Н.П., Евсеенко В.А., Святченко С.В., Пьянкова О.Г., Зиатдинов В.Б., Лиманская О.С., Джамбинов С.Д., Шендо Г.Л., Михеев В.Н., Максютов Р.А., Рыжиков А.Б., 20172017Марченко В.Ю., Суслопаров И.М., Сапронова Н.Ю., Гончарова Н.И., Колосова Н.П., Евсеенко В.А., Святченко С.В., Пьянкова О.Г., Зиатдинов В.Б., Лиманская О.С., Джамбинов С.Д., Шендо Г.Л., Михеев В.Н., Максютов Р.А., Рыжиков А.Б.Marchenko V.Y., Susloparov I.M., Sapronova N.Y., Goncharova N.I., Kolosova N.P., Evseenko V.A., Svyatchenko S.V., P’yankova O.G., Ziatdinov V.B., Limanskaya O.S., Dzhambinov S.D., Shendo G.L., Mikheev V.N., Maksyutov R.A., Ryzhikov A.B.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/415Цель работы

Цель работы. Изучение биологических характеристик штаммов вируса гриппа, вызвавших вспышки в России в 2016–2017 гг.

Материалы и методы

Материалы и методы. Исследования выполнены с использованием современных вирусологических и молекулярно-биологических методов анализа на современном оборудовании.

Результаты и выводы

Результаты и выводы. В 2016 г. на территории Российской Федерации зарегистрированы вспышки среди диких и домашних птиц, вызванные высокопатогенным вирусом гриппа H5N8-субтипа. В мае 2016 г. зафиксирована гибель диких птиц на территории Республики Тыва. В октябре–ноябре 2016 г. вирус H5N8 выделен на территории республик Татарстан, Калмыкия в Краснодарском крае и Астраханской области. В 2017 г. вирус гриппа H5N8 широко распространился в Европейской части России, где вызвал вспышки среди диких и домашних птиц. Результаты исследования выделенных штаммов показали, что все они являются высокопатогенными и относятся к генетической кладе 2.3.4.4. Молекулярно-генетический и вирусологический анализ выявил различия между штаммами 2016–2017 гг. и штаммом той же клады, циркулировавшим в России в 2014 г. 

Objective of the study is to investigate biological properties of avian influenza virus strains that caused the outbreaks in Russia in 2016–2017.

Materials and methods

Materials and methods. The study was performed using advanced virological and molecular-biological methods in state-of-the-art equipment.

Results and conclusion

Results and conclusion. In 2016, the outbreaks among wild birds and poultry caused by highly pathogenic avian influenza H5N8 virus have occurred in the territory of the Russian Federation. In May, 2016 an outbreak of H5N8 among wild birds was registered in the territory of the Republic of Tyva. In October-November, 2016 influenza virus H5N8 was isolated in the territory of the Republics of Tatarstan and Kalmykia, Krasnodar and Astrakhan Regions of Russia. In 2017 avian influenza H5N8 has become widespread in European part of Russia and caused multiple outbreaks among wild birds and poultry. Results of the investigations of the isolated strains show that all of them are highly pathogenic and belong to the clade 2.3.4.4. Molecular-genetic and virological analysis has revealed the differences between the viruses isolated in 2016–2017 and the virus of the same clade 2.3.4.4 that was isolated in 2014. 

вирус гриппа птицвспышкаH5N8Российская Федерацияavian influenza virusH5N8 outbreakRussian FederationReferencesВ.Ю.Марченко, И.М.Суслопаров, А.В.Шиповалов, В.Н.Михеев, А.Б.Рыжиков. Циркуляция высокопатогенного вируса гриппа птиц в России в 2014–2015 гг. Пробл. особо опасных инф. 2016; 1:48–54. DOI: 10.21055/0370-1069-2016-1-48-54.V.Yu. Marchenko, I.M. Susloparov, A.V. Shipovalov, V.N. Mikheev, A.B. Ryzhikov [Circulation of highly pathogenic avian flu virus in the Russian Federation in 2014-2015]. Probl. Osobo Opasn. Infek. 2016; 1:48–54. DOI: 10.21055/0370-1069-2016-1-48-54.Forbes N., Selman M., Pelchat M., Jia J.J., Stintzi A., Brown E.G. Identification of adaptive mutations in the influenza A virus nonstructural 1 gene that increase cytoplasmic localization and differentially regulate host gene expression. PLoS One. 2013; 8(12):e84673. DOI: 10.1371/journal.pone.0084673.Forbes N., Selman M., Pelchat M., Jia J.J., Stintzi A., Brown E.G. Identification of adaptive mutations in the influenza A virus non-structural 1 gene that increase cytoplasmic localization and differentially regulate host gene expression. PLoS One. 2013; 8(12):e84673. DOI: 10.1371/journal.pone.0084673.Kim Y.I., Pascua P.N., Kwon H.I., Lim G.J., Kim E.H., Yoon S.W., Park S.J., Kim S.M., Choi E.J., Si Y.J., Lee O.J., Shim W.S., Kim S.W., Mo I.P., Bae Y., Lim Y.T., Sung M.H., Kim C.J., Webby R.J., Webster R.G., Choi Y.K. Pathobiological features of a novel, highly pathogenic avian influenza A(H5N8) virus. Emerg. Microbes Infect. 2014; 3(10):e75. DOI: 10.1038/emi.2014.75.Kim Y.I., Pascua P.N., Kwon H.I., Lim G.J., Kim E.H., Yoon S.W., Park S.J., Kim S.M., Choi E.J., Si Y.J., Lee O.J., Shim W.S., Kim S.W., Mo I.P., Bae Y., Lim Y.T., Sung M.H., Kim C.J., Webby R.J., Webster R.G., Choi Y.K. Pathobiological features of a novel, highly pathogenic avian influenza A(H5N8) virus. Emerg. Microbes Infect. 2014; 3(10):e75. DOI: 10.1038/emi.2014.75.Lee Y.J., Kang H.M., Lee E.K., Song B.M., Jeong J., Kwon Y.K., Kim H.R., Lee K.J., Hong M.S., Jang I., Choi K.S., Kim J.Y., Lee H.J., Kang M.S., Jeong O.M., Baek J.H., Joo Y.S., Park Y.H., Lee H.S. Novel reassortant influenza A(H5N8) viruses, South Korea, 2014. Emerg. Infect. Dis. 2014; 20(6):1087–9. DOI: 10.3201/eid2006.140233.Lee Y.J., Kang H.M., Lee E.K., Song B.M., Jeong J., Kwon Y.K., Kim H.R., Lee K.J., Hong M.S., Jang I., Choi K.S., Kim J.Y., Lee H.J., Kang M.S., Jeong O.M., Baek J.H., Joo Y.S., Park Y.H., Lee H.S. Novel reassortant influenza A(H5N8) viruses, South Korea, 2014. Emerg. Infect. Dis. 2014; 20(6):1087–9. DOI: 10.3201/eid2006.140233.Marchenko V.Y., Susloparov I.M., Kolosova N.P., Goncharova N.I., Shipovalov A.V., Durymanov A.G., Ilyicheva T.N., Budatsirenova L.V., Ivanova V.K., Ignatyev G.A., Ershova S.N., Tulyahova V.S., Mikheev V.N., Ryzhikov A.B. Influenza A(H5N8) virus isolation in Russia, 2014. Arch. Virol. 2015; 160(11):2857–60. DOI: 10.1007/s00705-015-2570-4.Marchenko V.Y., Susloparov I.M., Kolosova N.P., Goncharova N.I., Shipovalov A.V., Durymanov A.G., Ilyicheva T.N., Budatsirenova L.V., Ivanova V.K., Ignatyev G.A., Ershova S.N., Tulyahova V.S., Mikheev V.N., Ryzhikov A.B. Influenza A(H5N8) virus isolation in Russia, 2014. Arch. Virol. 2015; 160(11):2857–60. DOI: 10.1007/s00705-015-2570-4.Miotto О., Heiny A., Tan T.W., August J.T., Brusic V. Identification of human-to-human transmissibility factors in PB2 proteins of influenza A by large-scale mutual information analysis. BMC Bioinformatics. 2008; 9(1):S18. DOI: 10.1186/1471-2105-9-S1-S18.Miotto О., Heiny A., Tan T.W., August J.T., Brusic V. Identification of human-to-human transmissibility factors in PB2 proteins of influenza A by large-scale mutual information analysis. BMC Bioinformatics. 2008; 9(1):S18. DOI: 10.1186/1471-2105-9-S1-S18.Pulit-Penaloza J.A., Sun X., Creager H.M., Zeng H., Belser J.A., Maines T.R., Tumpey T.M. Pathogenesis and Transmission of Novel Highly Pathogenic Avian Influenza H5N2 and H5N8 Viruses in Ferrets and Mice. J. Virol. 2015; 89(20):10286–93. DOI: 10.1128/JVI.01438-15.Pulit-Penaloza J.A., Sun X., Creager H.M., Zeng H., Belser J.A., Maines T.R., Tumpey T.M. Pathogenesis and Transmission of Novel Highly Pathogenic Avian Influenza H5N2 and H5N8 Viruses in Ferrets and Mice. J. Virol. 2015; 89(20):10286–93. DOI: 10.1128/JVI.01438-15.Ramey A.M., Reeves A.B., TeSlaa J.L., Nashold S., Donnelly T., Bahl J., Hall J.S. Evidence for common ancestry among viruses isolated from wild birds in Beringia and highly pathogenic intercontinental reassortant H5N1 and H5N2 influenza A viruses. Infect. Genet Evol. 2016; 40:176–85. DOI: 10.1016/j.meegid.2016.02.035.Ramey A.M., Reeves A.B., TeSlaa J.L., Nashold S., Donnelly T., Bahl J., Hall J.S. Evidence for common ancestry among viruses isolated from wild birds in Beringia and highly pathogenic intercontinental reassortant H5N1 and H5N2 influenza A viruses. Infect. Genet Evol. 2016; 40:176–85. DOI: 10.1016/j.meegid.2016.02.035.Tang J.W., Ngai K.L., Wong J.C., Lam W.Y., Chan P.K. Emergence of adamantane-resistant influenza A(H3N2) viruses in Hong Kong between 1997 and 2006. J. Med. Virol. 2008; 80(5):895– 901. DOI: 10.1002/jmv.21155.Tang J.W., Ngai K.L., Wong J.C., Lam W.Y., Chan P.K. Emergence of adamantane-resistant influenza A(H3N2) viruses in Hong Kong between 1997 and 2006. J. Med. Virol. 2008; 80(5):895–901. DOI: 10.1002/jmv.21155.Veen J., Yurlov A.K., Delany S.N., Mihantiev A.I, Selivanova M.A., Boere G.C. An atlas of movements of Southwest Siberian waterbirds. Wetlands International; 2005. 60 p. (Cited 16 Feb 2017). Available from: http://www.wetlands.org/Portals/0/publications/Analyses/West%20Siberia%20flyway.pdf.Veen J., Yurlov A.K., Delany S.N., Mihantiev A.I, Selivanova M.A., Boere G.C. An atlas of movements of Southwest Siberian waterbirds. Wetlands International; 2005. 60 p. (Cited 16 Feb 2017). Available from: http://www.wetlands.org/Portals/0/publications/Analyses/West%20Siberia%20flyway.pdf.Verhagen J.H., Herfst S., Fouchier R.A. Infectious disease. How a virus travels the world. Science. 2015; 347(6222):616–7. DOI: 10.1126/science.aaa6724.Verhagen J.H., Herfst S., Fouchier R.A. Infectious disease. How a virus travels the world. Science. 2015; 347(6222):616–7. DOI: 10.1126/science.aaa6724.Wang X., Meng F., Wang D., Liu X., Chen S., Qin T., Peng D., Liu X. Characteristics of two highly pathogenic avian influenza H5N8 viruses with different pathogenicity in mice. Arch. Virol. 2016; 12(161):3365–74. DOI:10.1007/s00705-016-3043-0.Wang X., Meng F., Wang D., Liu X., Chen S., Qin T., Peng D., Liu X. Characteristics of two highly pathogenic avian influenza H5N8 viruses with different pathogenicity in mice. Arch. Virol. 2016; 12(161):3365–74. DOI:10.1007/s00705-016-3043-0.World Organisation for Animal Health (OIE). Update on highly pathogenic avian influenza in animals (typeH5 and H7). Paris: OIE; 2017. (cited 16 Feb 2017). Available from: http://www.oie.int/animal-health-in-the-world/update-on-avian-influenza/2017/.World Organisation for Animal Health (OIE). Update on highly pathogenic avian influenza in animals (typeH5 and H7). Paris: OIE; 2017. (cited 16 Feb 2017). Available from: http://www.oie.int/animal-health-in-theworld/update-on-avian-influenza/2017/.Yamada S., Suzuki Y., Suzuki T., Le M.Q., Nidom C.A., Sakai-Tagawa Y., Muramoto Y., Ito M., Kiso M., Horimoto T., Shinya K., Sawada T., Kiso M., Usui T., Murata T., Lin Y., Hay A., Haire L.F., Stevens D.J., Russell R.J., Gamblin S.J., Skehel J.J., Kawaoka Y. Haemagglutinin mutations responsible for the binding of H5N1 influenza A viruses to human-type receptors. Nature. 2006; 444(7117):378–82. DOI: 10.1038/nature05264.Yamada S., Suzuki Y., Suzuki T., Le M.Q., Nidom C.A., SakaiTagawa Y., Muramoto Y., Ito M., Kiso M., Horimoto T., Shinya K., Sawada T., Kiso M., Usui T., Murata T., Lin Y., Hay A., Haire L.F., Stevens D.J., Russell R.J., Gamblin S.J., Skehel J.J., Kawaoka Y. Haemagglutinin mutations responsible for the binding of H5N1 influenza A viruses to human-type receptors. Nature. 2006; 444(7117):378–82. DOI: 10.1038/nature05264.Zhao K., Gu M., Zhong L., Duan Z., Zhang Y., Zhu Y., Zhao G., Zhao M., Chen Z., Hu S., Liu W., Liu X., Peng D., Liu X. Cha­ racterization of three H5N5 and one H5N8 highly pathogenic avian influenza viruses in China. Vet. Microbiol. 2013; 163(3–4):351–7. DOI: 10.1016/j.vetmic.2012.12.025.Zhao K., Gu M., Zhong L., Duan Z., Zhang Y., Zhu Y., Zhao G., Zhao M., Chen Z., Hu S., Liu W., Liu X., Peng D., Liu X. Characterization of three H5N5 and one H5N8 highly pathogenic avian influenza viruses in China. Vet. Microbiol. 2013; 163(3–4):351–7. DOI: 10.1016/j.vetmic.2012.12.025.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.