microbeПроблемы особо опасных инфекцийProblems of Particularly Dangerous Infections0370-10692658-719XRussian Research Anti-Plague Institute “Microbe”10.21055/0370-1069-2011-3(109)-5-8microbe-669Research ArticleОБЗОРЫREVIEWSФормирование современных представлений о механизме энзоотии чумыFormation of Modern Concepts on the Mechanism of Plague EnzootyПоповН. В.PopovN. V.microbe@san.ruКошельЕ. И.KoshelE. I.noemail@neicon.ruЕрошенкоГ. А.EroshenkoG. A.noemail@neicon.ruКутыревВ. В.KutyrevV. V.noemail@neicon.ruРоссийский научно-исследовательский противочумный институт «Микроб»РоссияRussian Research Anti-Plague Institute MicrobeRussian Federation20112006201103(109)58Copyright © Попов Н.В., Кошель Е.И., Ерошенко Г.А., Кутырев В.В., 20112011Попов Н.В., Кошель Е.И., Ерошенко Г.А., Кутырев В.В.Popov N.V., Koshel E.I., Eroshenko G.A., Kutyrev V.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.microbe.ru/jour/article/view/669

В работе рассмотрены основные гипотезы, формирующие представления о природной очаговости чумы. Показана определяющая роль современных достижений в области изучения биопленок и генетики чумного микроба в расшифровке механизма энзоотии чумы. Обсуждена возможная роль нематод в заносе биопленок чумного микроба в организм личинок блох. Рассмотрена эпизоотологическая значимость трансларвальной передачи чумного микроба для реализации его вертикальной передачи из почвенного биотопа в организм теплокровных животных. Исследование на чуму личинок блох, добытых на участках стойкого ее проявления, рассматривается как перспективный подход, поскольку он позволяет выявлять готовность паразитарной системы природного очага к возникновению и развитию эпизоотий.

Considered are main hypotheses that explain plague natural focality. The modern advances in the investigation of plague microbe genetic structure and its biofilms are demonstrated to play determinative role in interpretation of plague enzooty mechanism. Possible role of the nematodes in the transfer of plague microbe biofilms to the flea larvae is discussed. Considered is epizootiological significance of plague microbe trans-larval transfer for implementation of its vertical transmission from the soil biotope to the organism of warm-blooded animals. Analysis of flea larvae obtained in locations where plague persists, for the presence of plague agent, seems to be a promising approach as it can detect the readiness of the parasitic system of the natural focus for emergence and development of the epizooty.

природная очаговостьэпизоотия чумымежэпизоотический периодмикроочаговостьбиопленка чумного микробанематодыplague natural focalityplague epizootyinter-epizootic periodplague microfocalityplague microbe biofilmnematodesReferencesАкиев А.К. Состояние вопроса по изучению механизма сохранения возбудителя чумы в межэпизоотические годы. Пробл. особо опасных инф. 1970; 4(14):13-33.Akiev A.K. [State-of-the-art in studying the mechanism of plague agent preservation in the inter-epizootic years]. Probl. Osobo Opasn. Infek. 1970; 4(14):13–33.Акиев А.К. О микроочаговости чумы диких грызунов. В кн.: Природная очаговость, микробиология и профилактика зоонозов. Саратов; 1989. С. 53-60.Akiev A.K. [About plague microfocality in wild rodents] In: [Natural focality, microbiology and prophylaxis of zoonozes]. Saratov; 1989. P. 53–60.Бибикова В.А., Классовский Л.Н. Передача чумы блохами. М.: Медицина; 1972. 188 с.Bibikova V.A., Klassovsky L.N. [Plague transmission by fleas]. M.: Meditsina; 1972. 188 p.Бухарин О.В., Гинцбург А.Л., Романова Ю.М., Эль-Регистан Г.И. Механизм выживания бактерий. М.: Медицина; 2005. 367 с.Bukharin O.V., Gintsburg A.L., Romanova Yu.M., El-Registan G.I. [Mechanisms of bacterial survivability]. M.: Meditsina; 2005. 367 p.Величко Л.Н., Кондрашкина К.И., Ермилов А.П. и др. Экскременты блох - естественная среда долговременного хранения микроба чумы. Пробл. особо опасных инф. 1978; 6(64):51-3.Velichko L.N., Kondrashkina K.I., Ermilov A.P. et al. [Fleas` excre- ments is a natural environment for long-lasting preservation of plague mi- crobe]. Probl. Osobo Opasn. Infek. 1978; 64:51–3.Видяева Н.А., Ерошенко Г.А., Куклева Л.М., Шавина Н.Ю., Кузнецов О.С., Кутырев В.В. Образование биопленки у штаммов Yersinia pestis, выделенных в Астраханской области. Журн. микробиол., эпидемиол. и иммунобиол. 2010; 3:3-7.Vidiaeva N.A, Eroshenko G.A, Kukleva LM, Shavina N.Iu, Kuznetsov O.S., Kutyrev V.V. [The biofilm formation in Yersinia pestis strains isolated in Astrakhan region]. Zh. Mikrobiol. Epidemiol. Immunobiol. 2010; 3:3–7.Демидова Е.К., Емельянова Н.Д. Случай выделения микроба чумы от личинок блох Oropsylla silantiewi W., инфицированных в естественных условиях. Докл. Иркут. противочумн. ин-та. 1971; 9:231-2.Demidova E.K., Emelianova N.D. [Plague microbe isolation from larvae of the fleas Oropsylla silantiewi W. infected in natural conditions]. Dokl. Irkutsk. Protivochum. Instit. 1971; 9:231–2.Донская Т.Н., Попов Н.В., Бережнов А.З., Топорков В.., Князева Т. В., Хинц И.В. Обнаружение возбудителя чумы в почве нор малого суслика. В кн.: Эпизоотология и профилактика природноочаговых инфекций. Саратов; 1982. С. 6-9.Donskaya T.N., Popov N.V., Berezhnov A.Z., Toporkov V.P., Kniazeva T.V., KhintsI.V. [Plague agent detection in the soil of the little souslik bur- rows]. In: [Epizootiology and prophylaxis of the natural-focal infections]. Saratov; 1982. P. 6–9.Дятлов А.И. Эволюционные аспекты в природной очаговости чумы. Ставрополь; 1989. 198 с.Diatlov A.I. [Evolutionary aspects in plague natural focality]. Stavropol; 1989. 198 p.Калабухов Н.И. Явление длительных перерывов эпизоотической активности природных очагов чумы и его вероятные причины. Зоол. журн. 1969; 2(48):165-75.Kalabukhov N.I. [Phenomenon of the long-lasting pauses in plague natural foci epizootic activity and its probable reasons]. Zool. Zhurnal. 1969; 2(48):165–75.Кондрашкина К.И., Величко Л.Н. Анабиоз чумного микроба - одна из форм его долговременного существования во внешней среде. Пробл. природной очаговости чумы. 1980; 2:23-4.Kondrashkina K.I., Velichko L.N. [Plague microbe anabiosis is one of the modes of its long-lasting existence in the environment]. Probl. Prirodn. Ochagovosti Chumy. 1980; 2:23–4.Коннов Н.П., Попов Н.В., Величко Л.Н., Князева Т.В. Феномен образования биопленок Yersinia pestis в организме блох. Паразитология. 2009; 43(4):330-7.Konnov N.P., Popov N.V., Velichko L.N., Kniazeva T.V. [The phe- nomenon of Yersinia pestis biofilms formation in the organism of fleas]. Parazitologia. 2009; 43(4):330–7.Кутырев В.В., Ерошенко Г.А., Попов Н.В., Видяева Н.А., Коннов Н.П. Молекулярные механизмы взаимодействия возбудителя чумы с беспозвоночными животными. Мол. генет. микробиол. и вирусол. 2009; 24(4):169-76.Kutyrev V.V, Eroshenko G.A, Popov N.V, Vidiaeva N.A., Konnov N.P. [Molecular mechanisms of the plague pathogenic agent interaction with invertebrates].Mol. Gen. Mikrobiol. Virusol. 2009; 4:6–13.Кутырев В.В., Коннов Н.П., Волков Ю.П. Возбудитель чумы: ультраструктура и локализация в переносчике. М.: Медицина; 2007. 224 с.Kutyrev V.V., Konnov N.P., Volkov Yu.P. [Plague agent: ultrastruc- ture and localization in the vector]. M.: Meditsina; 2007. 224 p.Лавровский А.А., Попов Н.В. Межэпизоотический период как одна из фаз саморазвития экосистемы природного очага чумы. Пробл. особо опасных инф. 1978; 2(60):5-9.Lavrovsky A.A., Popov N.V. [Inter-epizootic period as one of the phases of the self-development of the plague natural focus ecosystem]. Probl. Osobo Opasn. Infek. 1978; 60:5–9.Леви М.И. Гипотезы, обьясняющие эпизоотический процесс при чуме. Мед. паразитол. и паразитарн. бол. 1985; 1:36-42.Levi M.I. [Hypotheses that explain plague epizootic process]. Med. Parazitol. Parazit. Bol. 1985; 1:36–42.Литвин В.Ю. Сапронозные аспекты энзоотии чумы. Усп. совр. биол. 2003; 123(6):543-52.Litvin V.Yu. [Sapronotic aspects of plague enzooty]. Uspekhi Sovremen. Biol. 2003; 123(6):543–52.Никульшин С.В., Онацкая Т.Г., Луканина Л.М. Изучение ассоциации почвенных амеб Hartmannella rhysodes с бактериями - возбудителями чумы и псевдотуберкулеза в эксперименте. Журн. микробиол., эпидемиол. и иммунобиол. 1992; 9-10:2-4.Nikul’shin S.V, Onatskaia T.G, Lukanina L.M, Bondarenko A.I. [Associations of the soil amoeba Hartmannella rhysodes with the bacterial causative agents of plague and pseudotuberculosis in an experiment]. Zh. Mikrobiol. Epidemiol. Immunobiol. 1992; 9–10:2–5.Павловский Е.Н. Природная очаговость трансмиссивных болезней в связи с ландшафтной эпидемиологией зооантропонозов. М.-Л.; 1964.Pavlovsky E.N. [Natural focality of transmissive diseases associated with landscape epidemiology of zooanthroponoses]. M.–L.; 1964.Попов Н.В. Дискретность - основная пространственно-временная особенность проявлений чумы в очагах сусликового типа. Саратов: Изд-во Сарат. ун-та; 2002. 189 с.Popov N.V. [Discontinuity is the main spatial-temporal peculiar- ity of plague manifestations in the foci of the souslik type]. Saratov: Izd-vo Saratov Univ.; 2002. 189 p.Попов Н.В., Слудский А.А., Удовиков А.И., Аникин В.В., Яковлев С.А., Караваева Т.Б. К роли нематод [Secernentae, Rhabdidae] - паразитов блох в энзоотии чумы. Энтомол. и паразитол. исследования в Поволжье. 2006; 5:88-93.Popov N.V. Sludsky A.A., Zavialov E.V., Udovikov A.I., Anikin V.V., Yakovlev S.A., Karavaeva T.B. [On the role of nematodes [Secernentae, Rhabdidae], flea parasites, in the plague enzooty]. Entomol. Parazitol. Issled. v Povilzh`e. 2006; 5:88–93.Попов Н.В., Слудский А.А., Завьялов Е.В., Удовиков А.И., Табачишин В.Г., Аникин В.В. Оценка возможной роли Oenanthe isabellina и других птиц в механизме энзоотии чумы. Поволжский экол. журн. 2007; 3:215-26.Popov N.V. Sludsky A.A., Udovikov A.I., Tabachishchin V.G. Anikin V.V. [Evaluation of the possible role of Oenanthe isabellina and other birds in plague enzooty mechanism]. Povolzhsky Ekol. Zhurn. 2007; 3:215–26.Попов Н.В., Слудский А.А., Удовиков А.И., Коннов Н.П., Караваева Т.Б., Храмов В.Н. Оценка роли биоплёнок Yersinia pestis в механизме энзоотии чумы. Журн. микробиол., эпидемиол. и иммунобиол. 2008; 4:118-20.Popov N.V., Sludsky A.A., Udovikov A.I., Konnov N.P., Karavaeva T.B., Khramov V.N. [Role of Yersinia pestis biofilms in mechanisms of plague enzootics]. Zh. Mikrobiol. Epidemiol. Immunobiol. 2008; 4:118–20.Рубцов И.А. Паразиты и враги блох. Л.: Наука; 1981. 99 с.Rubtsov I.A. [Parasites and enemies of the fleas]. L.: Nauka; 1981. 99 p.Руденчик Ю.В., Солдаткин И.С., Лубкова И.В., Лобанов К.Н. Оценка связи эпизоотий чумы с численностью носителей и переносчиков в природных очагах. В кн.: Эпидемиология и профилактика чумы и холеры. Саратов; 1983.С. 3-11.Rudenchik Yu.V., Soldatkin I.S., Lubkova I.V., Lobanov K.N. [Evaluation of association of plague epizooties with abundance of carriers and vectors in the natural foci]. In: [Epidemiology and prophylaxis of plague and cholera]. Saratov; 1983. P. 3–11.Соколов В. Е., Ротшильд Е. В., Дорожко О. В. Развитие взглядов на природную очаговость болезней и современные проблемы этой концепции. Изв. АН СССР. Серия биол. 1984; 4:485-95.Sokolov V.E., Rotshild E.V., Dorozhko O.V. [Development of views about natural focality of the diseases and modern problems of this concep- tion]. Izv. AN SSSR. Seria Biol. 1984; 4:485–95.Солдаткин И.С., Иванов В.А . Перспективы изучения природных очагов чумы. В кн.: Эпидемиология и эпизоотология чумы. Саратов; 1980. С. 3-8.Soldatkin I.S., Ivanov V.A. [The prospects of plague natural foci studying]. In: [Epidemiology and epizootiology of plague]. Saratov; 1980. P. 3–8.Тимофеева Л.А., Головачева В.А. Итоги экспериментального изучения роли почвы в сохранении и передаче чумного микроба. В кн.: Состояние и перспективы профилактики чумы. Саратов; 1978. С. 21-2.Timofeeva L.A., Golovacheva V.A. [The results of experimental studying of the soil role in preservation and transmission of plague microbe]. In: [Modern status and prospects of plague prophylaxis]. Saratov; 1978. P. 21–2.Adams B.J., Fodor A., Koppenhöfer H.S., Stackebrandt E., Stock S.P., Klein M.G. Biodiversity and systematics of nematode - bacterium entomopathogens. Biological Control. 2006; 37:32-49.Adams B.J., Fodor A., Koppenhöfer H.S., Stackebrandt E., Stock S.P., Klein M.G. Biodiversity and systematics of nematode - bacterium entomopathogens. Biological Control. 2006; 37:32-49.Ayyadurai S., Houhamdi L., Lepidi H., Nappez C., Raoult D., Drancourt M. Long-term persistence of virulent Yersinia pestis in soil. Microbiology. 2008; 154:2865-71.Ayyadurai S., Houhamdi L., Lepidi H., Nappez C., Raoult D., Drancourt M. Long-term persistence of virulent Yersinia pestis in soil. Microbiology. 2008; 154:2865-71.Baltazard M., Karimi J., Eftekhari M. La conservation interepizuotique de la peste en foyer invetere. Hypothese de travail. Bull. Soc. Pathol. Exot. 1963; 56:1230-41.Baltazard M., Karimi J., Eftekhari M. La conservation interepizuotique de la peste en foyer invetere. Hypothese de travail. Bull. Soc. Pathol. Exot. 1963; 56:1230-41.Eisen R.G., Gage K.L. Adaptive strategies of Yersinia pestis to persist during inter-epizootic and epizootic periods. Vet Res. 2009; 40(2):1.Eisen R.G., Gage K.L. Adaptive strategies of Yersinia pestis to persist during inter-epizootic and epizootic periods. Vet Res. 2009; 40(2):1.Darby G., Hsu J.W., Ghory N., Falkow S. Plague bacteria biofilm blocks food intake. Nature. 2002; 417:243.Darby G., Hsu J.W., Ghory N., Falkow S. Plague bacteria biofilm blocks food intake. Nature. 2002; 417:243.Darby C., Chakraborti A., Politz S.M., Daniels C.C., Li Tan, Drace K. Caenorhabditis elegans Mutants Resistant To Attachment of Yersinia Biofilms. Genetic. 2007; 176: 221-30.Darby C., Chakraborti A., Politz S.M., Daniels C.C., Li Tan, Drace K. Caenorhabditis elegans Mutants Resistant To Attachment of Yersinia Biofilms. Genetic. 2007; 176: 221-30.Hall-Stoodley L, Costerton J.W. Stoodley P. Bacterial biofilms: from the natural environment to infectious diseases. Nat. Rev. Microbiol. 2004; 2:95-108.Hall-Stoodley L, Costerton J.W. Stoodley P. Bacterial biofilms: from the natural environment to infectious diseases. Nat. Rev. Microbiol. 2004; 2:95-108.Hinnebusch B.J., Rudolf A.E., Cherepanov P.et al. Role of Yersinia murine toxin in survival of Yersinia pestis in the midgut of the flea vector. Science. 2002; 296:733-5.Hinnebusch B.J., Rudolf A.E., Cherepanov P.et al. Role of Yersinia murine toxin in survival of Yersinia pestis in the midgut of the flea vector. Science. 2002; 296:733-5.Fetherston J.D., Perry R.D. The pigmentation locus of Yersinia pestis KIM6+ is flanked by an insertion sequence and includes the structural genes for pesticin sensitivity and HMWP2. Mol. Microbiol. 1994; 4:697-708.Fetherston J.D., Perry R.D. The pigmentation locus of Yersinia pestis KIM6+ is flanked by an insertion sequence and includes the structural genes for pesticin sensitivity and HMWP2. Mol. Microbiol. 1994; 4:697-708.Jarret C.O., Deak E., Ishewood K.E., Oyston P.C., Fischer E.R., Whitney A.R. et al. Transmission of Yersinia pestis from an infections biofilm in the flea vector. J. Infect. Dis. 2004; 190:783-92.Jarret C.O., Deak E., Ishewood K.E., Oyston P.C., Fischer E.R., Whitney A.R. et al. Transmission of Yersinia pestis from an infections biofilm in the flea vector. J. Infect. Dis. 2004; 190:783-92.Karimi J. Conservation naturelle de la peste dans le sol . Bull. Soc. Pathol. Exot. 1963; 6:1183-6.Karimi J. Conservation naturelle de la peste dans le sol . Bull. Soc. Pathol. Exot. 1963; 6:1183-6.Kutyrev V.V., Vidyaeva N.A., Bobrov A.G. et al. The murine toxin gene encodes for a secreted phospholipase D. Bacterial protein toxins. 1997. P. 59-60.Kutyrev V.V., Vidyaeva N.A., Bobrov A.G. et al. The murine toxin gene encodes for a secreted phospholipase D. Bacterial protein toxins. 1997. P. 59-60.Kutyrev V.V., Filippov A.A., Oparina O.S. et al. Analysis of Yersinia pestis chromosomal determinants Pgm+ and Psts associated with virulence. Microb. Patog. 1992; 12:177-86.Kutyrev V.V., Filippov A.A., Oparina O.S. et al. Analysis of Yersinia pestis chromosomal determinants Pgm+ and Psts associated with virulence. Microb. Patog. 1992; 12:177-86.Mollaret H.H. Du bacille de la peste durant 28 mois an terrier artificiel demonstration experimentall de la peste dans ses foyers inveteres. C. R. Acad. Sci. 1968; 267:972-3.Mollaret H.H. Du bacille de la peste durant 28 mois an terrier artificiel demonstration experimentall de la peste dans ses foyers inveteres. C. R. Acad. Sci. 1968; 267:972-3.Perry R.D. A plague of fleas: survival and transmission of Yersinia pestis. ASM News. 2003; 69(7):385-9.Perry R.D. A plague of fleas: survival and transmission of Yersinia pestis. ASM News. 2003; 69(7):385-9.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.