Preview

Проблемы особо опасных инфекций

Расширенный поиск

Сидерофоры бактерий: структура, функции и роль в патогенезе инфекций

https://doi.org/10.21055/0370-1069-2022-3-14-22

Аннотация

В обзоре систематизированы и проанализированы опубликованные за последние десять лет работы, посвященные изучению низкомолекулярных высокоаффинных хелаторов железа – сидерофоров. Сидерофоры, которые обнаружены у бактерий, грибов и млекопитающих, способны извлекать железо из нерастворимых неорганических соединений, а в организме хозяина – из комплексов с белками, выполняющими функцию неспецифической защиты млекопитающих от инфекций. Извлеченное железо сидерофоры доставляют клеткам с помощью специфичных для каждого сидерофора поверхностных белковых рецепторов, а также различных белковых транспортных систем, входящих в состав мембран. У патогенных бактерий сидерофоры играют важную роль в вирулентности, выполняя множество функций в организме хозяина, помимо обеспечения микробов железом и другими биологическими металлами. Они участвуют в хранении токсичного для клеток избытка железа, защищают бактерии от реактивных соединений кислорода, конкурируют за железо с фагоцитами, оказывают токсическое действие на клетки хозяина, в некоторых случаях играя роль секретируемого бактериального токсина. Сидерофоры бактерий выполняют сигнальную функцию и регулируют как свой собственный синтез, так и синтез других факторов вирулентности. Многие патогенные бактерии продуцируют несколько сидерофоров, активных в разных условиях, в отношении разных источников железа в организме хозяина и на разных этапах инфекционного процесса. Приведены данные экспериментальных исследований, направленных на выяснение структуры и многообразных функций бактериальных сидерофоров, механизмов их биосинтеза и регуляции экспрессии, а также роли этих молекул в физиологии и вирулентности патогенных бактерий. Особое внимание уделено сидерофорам бактерий, вызывающих особо опасные инфекции.

Об авторах

Д. А. Кузнецова
ФКУЗ «Ростовский-на-Дону научно-исследовательский противочумный институт»
Россия

Кузнецова Дарья Александровна

344002, Ростов-на-Дону, ул. М. Горького, 117/40



В. А. Рыкова
ФКУЗ «Ростовский-на-Дону научно-исследовательский противочумный институт»
Россия

344002, Ростов-на-Дону, ул. М. Горького, 117/40



О. Н. Подладчикова
ФКУЗ «Ростовский-на-Дону научно-исследовательский противочумный институт»
Россия

344002, Ростов-на-Дону, ул. М. Горького, 117/40



Список литературы

1. Begg S.L. The role of metal ions in the virulence and viability of bacterial pathogens. Biochem. Soc. Trans. 2019; 47(1):77–87. DOI: 10.1042/BST20180275.

2. Johnstone T.C., Nolan E.M. Beyond iron: non-classical biological functions of bacterial siderophores. Dalton Trans. 2015; 44(14):6320–39. DOI: 10.1039/c4dt03559c.

3. Holden V., Bachman M.A. Diverging roles of bacterial siderophores during infection. Metallomics. 2015; 7(6):986–95. DOI: 10.1039/c4mt00333k.

4. Tonziello G., Caraff E., Pinchera B., Granata G., Petrosillo N. Present and future of siderophore-based therapeutic and diagnostic approaches in infectious diseases. Infect. Dis. Rep. 2019; 11:30–6. DOI: 10.4081/idr.2019.8208.

5. Prabhakar P.K. Bacterial siderophores and their potential applications: a review. Curr. Mol. Pharmacol. 2020; 13(4):295–305. DOI: 10.2174/1874467213666200518094445.

6. Khasheii B., Mahmoodi P., Mohammadzadeh A. Siderophores: importance in bacterial pathogenesis and applications in medicine and industry. Microbiol. Res. 2021; 250:126790. DOI: 10.1016/j.micres.2021.126790.

7. Obando S.T.A., Babykin M.M., Zinchenko V.V. A cluster of five genes essential for the utilization of dihydroxamate xenosiderophores in Synechocystis sp. PCC 6803. Curr. Microbiol. 2018; 75(9):1165–73. DOI: 10.1007/s00284-018-1505-1.

8. Becker K.W., Skaar E.P. Metal limitation and toxicity at the interface between host and pathogen. FEMS Microbiol. Rev. 2014; 38(6):1235–49. DOI: 10.1111/1574-6976.12087.

9. Golonka R., Yeoh B.S., Vijay-Kumar M. The iron tug-ofwar between bacterial siderophores and innate immunity. J. Innate Immun. 2019; 11(3):249–62. DOI: 10.1159/000494627.

10. Núñez G., Sakamoto K., Soares M.P. Innate nutritional immunity. J. Immunol. 2018; 201(1):11–8. DOI: 10.4049/jimmunol.1800325.

11. Kontoghiorghes G.J., Kontoghiorghe C.N. Iron and chelation in biochemistry and medicine: new approaches to controlling iron metabolism and treating related diseases. Cells. 2020; 9(6):1456. DOI: 10.3390/cells9061456.

12. Balla J., Balla G., Zarjou A. Ferritin in kidney and vascular related diseases: novel roles for an old player. Pharmaceuticals (Basel). 2019; 12(2):96. DOI: 10.3390/ph12020096.

13. Kortman G.A.M., Boleij A., Swinkels D.W., Tjalsma H. Iron availability increases the pathogenic potential of Salmonella typhimurium and other enteric pathogens at the intestinal epithelial interface. PLoS One. 2012; 7(1):e29968. DOI: 10.1371/journal.pone.0029968.

14. Ellermann M., Arthur J.C. Siderophore-mediated iron acquisition and modulation of host-bacterial interactions. Free Radic. Biol. Med. 2017; 105:68–78. DOI: 10.1016/j.freeradbiomed.2016.10.489.

15. Palmer L.D., Skaar E.P. Transition metals and virulence in bacteria. Annu. Rev. Genet. 2016; 50:67–91. DOI: 10.1146/annurevgenet-120215-035146.

16. Caza M., Kronstad J.W. Shared and distinct mechanisms of iron acquisition by bacterial and fungal pathogens of humans. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2013; 3:80. DOI: 10.3389/fcimb.2013.00080.

17. Cain T.J., Smith A.T. Ferric iron reductases and their contribution to unicellular ferrous iron uptake. J. Inorg. Biochem. 2021; 218:111407. DOI: 10.1016/j.jinorgbio.2021.111407.

18. Hider R.C., Kong X. Chemistry and biology of siderophores. Nat. Prod. Rep. 2010; 27(5):637–57. DOI: 10.1039/b906679a.

19. Kramer J., Özkaya Ö., Kümmerli R. Bacterial siderophores in community and host interactions. Nat. Rev. Microbiol. 2020; 18:152–63. DOI: 10.1038/s41579-019-0284-4.

20. Tan Z., Chekabab S.M., Yu H., Yin X., Diarra M.S., Yang C., Gong J. Growth and virulence of Salmonella typhimurium mutants deficient in iron uptake. ACS Omega. 2019; 4(8):13218–30. DOI: 10.1021/acsomega.9b01367.

21. Byun H., Jung I.J., Chen J., Larios-Valencia J., Zhu J. Siderophore piracy enhances Vibrio cholerae environmental survival and pathogenesis. Microbiology (Reading). 2020; 166(11):1038–46. DOI: 10.1099/mic.0.000975.

22. Gulick A.M. Nonribosomal peptide synthetase biosynthetic clusters of ESKAPE pathogens. Nat. Prod. Rep. 2017; 34(8):981– 1009. DOI: 10.1039/c7np00029d.

23. Carroll C.S., Moore M.M. Ironing out siderophore biosynthesis: a review of non-ribosomal peptide synthetase (NRPS)independent siderophore synthetases. Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 2018; 53(4):356–81. DOI: 10.1080/10409238.2018.1476449.

24. Chen W.J., Kuo T.Y., Hsieh F.C., Chen P.Y., Wang C.S., Shih Y.L., Lai Y.M, Liu J.R., Yang Y.L., Shih M.C. Involvement of type VI secretion system in secretion of iron chelator pyoverdine in Pseudomonas taiwanensis. Sci. Rep. 2016; 6:32950. DOI: 10.1038/srep32950.

25. Kirienko N.V., Ausubel F.M., Ruvkun G. Mitophagy confers resistance to siderophore-mediated killing by Pseudomonas aeruginosa. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2015; 112(6):1821–6. DOI: 10.1073/pnas.1424954112.

26. Freinbichler W., Colivicchi M.A., Stefanini C., Bianchi L., Ballini C., Misini B., Weinberger P., Linert W., Varešlija D., Tipton K.F., Corte L.D. Highly reactive oxygen species: detection, formation, and possible functions. Cell. Mol. Life Sci. 2011; 68(12):2067– 79. DOI: 10.1007/s00018-011-0682-x.

27. Troxell B., Hassan H.M. Transcriptional regulation by Ferric Uptake Regulator (Fur) in pathogenic bacteria. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2013; 3:59. DOI: 10.3389/fcimb.2013.00059.

28. Schalk I.J., Hannauer M., Braud A. New roles for bacterial siderophores in metal transport and tolerance. Environ. Microbiol. 2011; 13(11):2844–54. DOI: 10.1111/j.1462-2920.2011.02556.x.

29. Brickman T.J., Armstrong S.K. Temporal signaling and differential expression of Bordetella iron transport systems: the role of ferrimones and positive regulators. Biometals. 2009; 22(1):33–41. DOI: 10.1007/s10534-008-9189-9.

30. Jemielita M., Wingreen N.S., Bassler B.L. Quorum sensing controls Vibrio cholerae multicellular aggregate formation. Elife. 2018; 7:e42057. DOI: 10.7554/eLife.42057.

31. Page M.P.G. The role of iron and siderophores in infection and the development of siderophore antibiotics. Clin. Infect. Dis. 2019; 69(7):529–37. DOI: 10.1093/cid/ciz825.

32. Kang D., Revtovich A.V., Chen Q., Shah K.N., Cannon C.L., Kirienko N.V. Pyoverdine-dependent virulence of Pseudomonas aeruginosa isolates from cystic fibrosis patients. Front Microbiol. 2019; 10:2048. DOI: 10.3389/fmicb.2019.02048.

33. Adler C., Corbalan N.S., Peralta D.R., Pomares M.F., de Cristobal R.E., Vincent P.A. The alternative role of enterobactin as an oxidative stress protector allows Escherichia coli colony development. PLoS One. 2014; 9(1):e84734. DOI: 10.1371/journal.pone.0084734.

34. Li C., Pan D., Li M., Wang Y., Song L., Yu D., Zuo Y., Wang K., Liu Y., Wei Z., Lu Z., Zhu L., Shen X. Aerobactin-mediated iron acquisition enhances biofilm formation, oxidative stress resistance, and virulence of Yersinia pseudotuberculosis. Front. Microbiol. 2021; 12:699913. DOI: 10.3389/fmicb.2021.699913.

35. Jimenez P.N., Koch G., Thompson J.A., Xavier K.B., Cool R.H., Quax W.J. The multiple signaling systems regulating virulence in Pseudomonas aeruginosa. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2012; 76(1):46–65. DOI: 10.1128/MMBR.05007-11.

36. May T., Okabe S. Enterobactin is required for biofilm development in reduced-genome Escherichia coli. Environ. Microbiol. 2011; 13(12):3149–62. DOI: 10.1111/j.1462-2920.2011.02607.x.

37. Kang D., Kirienko N.V. Interdependence between iron acquisition and biofilm formation in Pseudomonas aeruginosa. J. Microbiol. 2018; 56:449–57. DOI: 10.1007/s12275-018-8114-3.

38. Rizzi A., Roy S., Bellenger J.P., Beauregard P.B. Iron homeostasis in Bacillus subtilis requires siderophore production and biofilm formation. Appl. Environ. Microbiol. 2019; 85:e2439–18. DOI: 10.1128/AEM.02439-18.

39. Rada B., Jendrysik M.A., Pang L., Hayes C.P., Yoo D.G., Park J.J., Moskowitz S.M., Malech H.L., Leto T.L. Pyocyanin-enhanced neutrophil extracellular trap formation requires the NADPH oxidase. PLoS One. 2013; 8(1):e54205. DOI: 10.1371/journal.pone.0054205.

40. Sewell A.K., Han M., Qi B. An unexpected benefit from E. coli: how enterobactin benefits host health. Microb. Cell. 2018; 5(10):469–71. DOI: 10.15698/mic2018.10.653.

41. McRose D.L., Seyedsayamdost M.R., Morel F.M.M. Multiple siderophores: bug or feature? J. Biol. Inorg. Chem. 2018; 23:983–93. DOI: 10.1007/s00775-018-1617-x.

42. Sia A.K., Allred B.E., Raymond K.N. Siderocalins: siderophore binding proteins evolved for primary pathogen host defense. Cur. Opin. Chem. Biol. 2013; 17(2):150–7. DOI: 10.1016/j.cbpa.2012.11.014.

43. Perry R.D., Fetherston J.D. Yersiniabactin iron uptake: mechanisms and role in Yersinia pestis pathogenesis. Microbes Infect. 2011; 13(10):808–17. DOI: 10.1016/j.micinf.2011.04.008.

44. Paauw A., Leverstein-van Hall M.A., van Kessel K.P., Verhoef J., Fluit A.C. Yersiniabactin reduces the respiratory oxidative stress response of innate immune cells. PLoS One. 2009; 4(12): e8240. DOI: 10.1371/journal.pone.0008240.

45. Bobrov A.G., Kirillina O., Fetherston J.D., Miller M.C., Burleson J.A., Perry R.D. The Yersinia pestis siderophore, yersiniabactin, and the ZnuABC system both contribute to zinc acquisition and the development of lethal septicaemic plague in mice. Mol. Microbiol. 2014; 93(4):759–75. DOI: 10.1111/mmi.12693.

46. Chaturvedi K.S., Hung C.S., Giblin D.E., Urushidani S., Austin M.A., Dinauer M.C., Henderson J.P. Cupric yersiniabactin is a virulence-associated superoxide dismutase mimic. ACS Chem. Biol. 2014; 9(2):551–61. DOI: 10.1021/cb400658k.

47. Podladchikova O., Rykova V., Antonenka U., Rakin A. Yersinia pestis autoagglutination is mediated by HCP-like protein and siderophore yersiniachelin (Ych). Adv. Exp. Med. Biol. 2012; 954:289–92. DOI: 10.1007/978-1-4614-3561-7_36.

48. Ramakrishnan G., Pérez N.M., Carroll C., Moore M.M., Nakamoto R.K., Fox T.E. Citryl ornithine is an intermediate in a threestep biosynthetic pathway for rhizoferrin in Francisella. ACS Chem. Biol. 2019; 14(8):1760–66. DOI: 10.1021/acschembio.9b00297.

49. Pérez N., Johnson R., Sen B., Ramakrishnan G. Two parallel pathways for ferric and ferrous iron acquisition support growth and virulence of the intracellular pathogen Francisella tularensis Schu S4. Microbiologyopen. 2016; 5(3):453–68. DOI:10.1002/mbo3.342.

50. Wehrly T.D., Chong A., Virtaneva K., Sturdevant D.E., Child R., Edwards J.A., Brouwer D., Nair V., Fischer E.R., Wicke L., Curda A.J., Kupko J.J. 3rd, Martens C., Crane D.D., Bosio C.M., Porcella S.F., Celli J. Intracellular biology and virulence determinants of Francisella tularensis revealed by transcriptional profiling inside macrophages. Cell. Microbiol. 2009; 11(7):1128–50. DOI: 10.1111/j.1462-5822.2009.01316.x.

51. Ramakrishnan G. Iron and virulence in Francisella tularensis. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2017; 7:107. DOI: 10.3389/fcimb.2017.00107.

52. Payne S.M., Mey A.R., Wyckoff E.E. Vibrio iron transport: evolutionary adaptation to life in multiple environments. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2015; 80(1):69–90. DOI: 10.1128/MMBR.00046-15.

53. Li N., Zhang C., Li B., Liu X., Huang Y., Xu S., Gu L. Unique iron coordination in iron-chelating molecule vibriobactin helps Vibrio cholerae evade mammalian siderocalin-mediated immune response. J. Biol. Chem. 2012; 287(12):8912–9. DOI: 10.1074/jbc.M111.316034.

54. Allred B.E., Correnti C., Clifton M.C., Strong R.K., Raymond K.N. Siderocalin outwits the coordination chemistry of vibriobactin, a siderophore of Vibrio cholerae. ACS Chem. Biol. 2013; 8(9):1882–7. DOI: 10.1021/cb4002552.

55. Hotta K., Kim C.-Y., Fox D.T., Koppisch A.T. Siderophoremediated iron acquisition in Bacillus anthracis and related strains. Microbiology. 2010; 156:1918–25. DOI: 10.1099/mic.0.039404-0.

56. Cendrowski S., MacArthur W., Hanna P. Bacillus anthracis requires siderophore biosynthesis for growth in macrophages and mouse virulence. Mol. Microbiol. 2004; 51(2):407–17. DOI: 10.1046/j.1365-2958.2003.03861.x.

57. Hagan A.K., Plotnick Y.M., Dingle R.E., Mendel Z.I., Cendrowski S.R., Sherman D.H., Tripathi A., Hanna P.C. Petrobactin protects against oxidative stress and enhances sporulation efficiency in Bacillus anthracis Sterne. mBio. 2018; 9(6):e02079–18. DOI: 10.1128/mBio.02079-18.

58. Lee J.Y., Passalacqua K.D., Hanna P.C., Sherman D.H. Regulation of petrobactin and bacillibactin biosynthesis in Bacillus anthracis under iron and oxygen variation. PLoS One. 2011; 6(6):e20777. DOI: 10.1371/journal.pone.0020777.


Рецензия

Для цитирования:


Кузнецова Д.А., Рыкова В.А., Подладчикова О.Н. Сидерофоры бактерий: структура, функции и роль в патогенезе инфекций. Проблемы особо опасных инфекций. 2022;(3):14-22. https://doi.org/10.21055/0370-1069-2022-3-14-22

For citation:


Kuznetsova D.A., Rykova V.A., Podladchikova O.N. Bacterial Siderophores: Structure, Functions, and Role in the Pathogenesis of Infections. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2022;(3):14-22. (In Russ.) https://doi.org/10.21055/0370-1069-2022-3-14-22

Просмотров: 1453


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 0370-1069 (Print)
ISSN 2658-719X (Online)