Профили антибиотикорезистентности у шига-токсин-продуцирующей Escherichia coli (STEC), Salmonella, Shigella и Staphylococcus aureus, выделенных на двух общественных кухнях, расположенных в городе Ханой, Вьетнам

Целью нашего исследования являлось изучение профилей устойчивости к антибиотикам штаммов шигатоксин-продуцирующих Escherichia coli (STEC), Salmonella spp., Shigella spp. и Staphylococcus aureus.

Материалы и методы. В период с 2021 по 2022 г. на двух общественных кухнях в Ханое, Вьетнам, было собрано 660 образцов. Они включали в себя образцы пищевых продуктов, внешней среды (предметы для обработки пищи) и биологические образцы (смывы с рук персонала). Для идентификации видов бактерий использовали систему VITEK® 2 Compact, наряду с секвенированием ДНК. Тест на чувствительность к антибиотикам (AST) проводился в соответствии с протоколом Kirby-Bauer Disk Diffusion Susceptibility по методу Института клинических и лабораторных стандартов (CLSI) (M100-Ed32).

Результаты и обсуждение. Всего выявлено 53 штамма патогенных бактерий, в том числе 11 STEC, 24 Salmonella enterica, 9 Shigella sonnei, Shigella flexneri и 8 S. aureus. AST STEC выявил наиболее высокий уровень резистентности к тетрациклину и хлорамфениколу (90,9 %); триметоприму+сульфаметоксазолу (81,8 %); ампициллину, гентамицину и пиперациллину (63,6 %). Изоляты STEC проявили чувствительность к группе карбапенемов. Среди штаммов сальмонелл 50 % устойчивы к ампициллину. Вторую позицию занимали тетрациклин и пиперациллин (45,8 %). При этом 25 % были устойчивы к тикарциллину+клавулановой кислоте, 20,8 % – к триметоприму+сульфаметоксазолу и 16,7 % – к левомицетину. Все штаммы сальмонелл проявляли чувствительность к гентамицину, цефокситину, имипенему, меропенему и цефтазидиму. AST штаммов Shigella spp. показал самый высокий уровень устойчивости к тетрациклину (30 %), цефазолину и цефтазидиму (20 %). Однако все штаммы шигелл были чувствительны к цефокситину, группам карбапенемов и хлорамфениколу. Среди штаммов S. aureus 50 % проявили устойчивость к эритромицину, азитромицину, клиндамицину, пенициллину, телитромицину и гентамицину, а 25 % – к ципрофлоксацину, моксифлоксацину, левофлоксацину и хлорамфениколу. Однако все штаммы S. aureus проявили чувствительность к триметоприму+сульфаметоксазолу, даптомицину, линезолиду, доксициклину, миноциклину и ванкомицину. Полученные нами результаты отражают текущее положение дел касательно устойчивости к антибиотикам среди штаммов патогенных бактерий, циркулирующих на объектах исследования при переработке пищевых продуктов. Они являются свидетельством потенциального риска пищевого отравления. Существует необходимость принятия надлежащих мер по контролю над патогенными агентами со стороны властей и руководящих органов.

1. Dessale M., Mengistu G., Mengist H.M. Prevalence, antimicrobial resistance pattern, and associated factors of Salmonella and Shigella among under five diarrheic children attending public health facilities in Debre Markos town, Northwest Ethiopia, Front. Public Health. 2023; 11:1114223. DOI: 10.3389/fpubh.2023.1114223.

2. Carrique-Mas J.J., Bryant J.E. A review of foodborne bacterial and parasitic zoonoses in Vietnam. Ecohealth. 2013; 10(4):465–89. DOI: 10.1007/s10393-013-0884-9.

3. Havelaar A.H., Kirk M.D., Torgerson P.R., Gibb H.J., Hald T., Lake R.J., Praet N., Bellinger D.C., de Silva N.R., Gargouri N., Speybroeck N., Cawthorne A., Mathers C., Stein C., Angulo F.J., Devleesschauwer B.; World Health Organization Foodborne Disease Burden Epidemiology Reference Group. World Health Organization global estimates and regional comparisons of the burden of food-borne disease in 2010. PLoS Med. 2015; 12(12):e1001923. DOI: 10.1371/journal.pmed.1001923.

4. Terajima J., Izumiya H., Hara-Kudo Y., Ohnishi M. Shiga toxin (verotoxin)-producing Escherichia coli and foodborne disease: A review. Food Saf. (Tokyo). 2017; 5(2):35–53. DOI: 10.14252/foodsafetyfscj.2016029.

5. Kirk M.D., Pires S.M., Black R.E., Caipo M., Crump J.A., Devleesschauwer B., Döpfer D., Fazil A., Fischer-Walker C.L., Hald T., Hall A.J., Keddy K.H., Lake R.J., Lanata C.F., Torgerson P.R., Havelaar A.H., Angulo F.J. World Health Organization estimates of the global and regional disease burden of 22 foodborne bacterial, protozoal, and viral diseases, 2010: A data synthesis. PLoS Med. 2015; 12(12):e1001921. DOI: 10.1371/journal.pmed.1001921.

6. Ao T.T., Feasey N.A., Gordon M.A., Keddy K.H., Angulo F.J., Crump J.A. Global burden of invasive nontyphoidal Salmonella disease, 2010(1). Emerg. Infect. Dis. 2015; 21(6):941–9. DOI: 10.3201/eid2106.140999.

7. Puzari M., Sharma M., Chetia P. Emergence of antibiotic resistant Shigella species: A matter of concern. J. Infect. Public Health. 2018; 11(4):451–4. DOI: 10.1016/j.jiph.2017.09.025.

8. Muzembo B.A., Kitahara K., Mitra D., Ohno A., Khatiwada J., Dutta S., Miyoshi S.I. Shigellosis in Southeast Asia: A systematic review and meta-analysis. Travel Med. Infect. Dis. 2023; 52:102554. DOI: 10.1016/j.tmaid.2023.102554.

9. Kadariya J., Smith T.C., Thapaliya D. Staphylococcus aureus and staphylococcal food-borne disease: an ongoing challenge in public health. Biomed Res. Int. 2014; 2014:e827965. DOI: 10.1155/2014/827965.

10. Aklilu A., Kahase D., Dessalegn M., Tarekegn N., Gebremichael S., Zenebe S., Desta K., Mulugeta G., Mamuye Y., Mama M. Prevalence of intestinal parasites, salmonella and shigella among apparently health food handlers of Addis Ababa University student’s cafeteria, Addis Ababa, Ethiopia. BMC Res. Notes. 2015; 8:17. DOI: 10.1186/s13104-014-0967-x.

11. Bantawa K., Sah S.N., Subba Limbu D., Subba P., Ghimire A. Antibiotic resistance patterns of Staphylococcus aureus, Escherichia coli, Salmonella, Shigella and Vibrio isolated from chicken, pork, buffalo and goat meat in eastern Nepal. BMC Res. Notes. 2019; 12(1):766. DOI: 10.1186/s13104-019-4798-7.

12. Ta Y.T., Nguyen T.T., To P.B., Pham Da X., Le H.T. H., Alali W.Q., Walls I., Lo Fo Wong D.M.A., Doyle M.P. Prevalence of Salmonella on chicken carcasses from retail markets in Vietnam. J. Food Prot. 2012; 75(10):1851–4. DOI: 10.4315/0362-028X.JFP12-130.

13. Luu-Thi H., Michiels C.W. Microbiological safety of ready-to-eat foods in hospital and university canteens in Hanoi, Vietnam. J. Food Prot. 2021; 84(11):1915–21. DOI: 10.4315/JFP-20-324.

14. Jenkins C., Perry N.T., Godbole G., Gharbia S. Evaluation of chromogenic selective agar (CHROMagar STEC) for the direct detection of Shiga toxin-producing Escherichia coli from faecal specimens. J. Med. Microbiol. 2020; 69(3):487–91. DOI: 10.1099/jmm.0.001136.

15. Perez J.M., Cavalli P., Roure C., Renac R., Gille Y., Freydiere A.M. Comparison of four chromogenic media and Hektoen agar for detection and presumptive identification of Salmonella strains in human stools. J. Clin. Microbiol. 2003; 41(3):1130–4. DOI: 10.1128/JCM.41.3.1130-1134.2003.

16. Gaillot O., Wetsch M., Fortineau N., Berche P. Evaluation of CHROMagar Staph. aureus, a new chromogenic medium, for isolation and presumptive identification of Staphylococcus aureus from human clinical specimens. J. Clin. Microbiol. 2000; 38(4):1587–91. DOI: 10.1128/JCM.38.4.1587-1591.2000.

17. Fukushima M., Kakinuma K., Kawaguchi R. Phylogenetic analysis of Salmonella, Shigella, and Escherichia coli strains on the basis of the gyrB gene sequence. J. Clin. Microbiol. 2002; 40(8):2779–85. DOI: 10.1128/JCM.40.8.2779-2785.2002.

18. Saleh R.O., Raheema R.H., Jaafar Z. Phylogenetic tree and submission of Staphylococcus aureus isolate from skin infection. J. Pure Appl. Microbiol. 2018; 12(4):2199–204. DOI: 10.22207/JPAM.12.4.59.

19. Trần Thị Lệ Triệu, Nguyễn Khánh Thuận, Nguyễn Văn Toàn, Lâm Tuấn Kiệt, Lý Thị Liên Khai. Sự vấy nhiễm và đề kháng kháng sinh của vi khuẩn Escherichia coli trên thịt heo và môi trường tại cơ sở giết mổ thuộc huyện Châu Thành, tỉnh An Giang. Can Tho University Journal of Science. 2022; 58(1B):189–96.

20. González-Santamarina B., García-Soto S., Dang-Xuan S., Abdel-Glil M.Y., Meemken D., Fries R., Tomaso H. Genomic characterization of multidrug-resistant Salmonella serovars Derby and Rissen from the pig value chain in Vietnam. Front. Vet. Sci. 2021; 8:705044. DOI: 10.3389/fvets.2021.705044.

21. Hồ Xuân Yến, Nguyễn Khánh Thuận, Lý Thị Liên Khai. Khảo sát vi khuẩn Salmonella spp. trên gà và môi trường ở một số nông hộ tại tỉnh Vĩnh Long. Tạp chí Khoa học Trường Đại học Cần Thơ. 2019; 55(6):1–6.

22. Toro C.S., Salazar J.C., Montero D.A., Ugalde J.A., Díaz J., Cádiz L.A., Henríquez T., García C., Díaz P., Camponovo R., Hermosilla G., Ulloa M.T. Antimicrobial resistance dynamics in Chilean Shigella sonnei strains within two decades: role of Shigella resistance locus pathogenicity island and class 1 and class 2 integrons. Front. Microbiol. Sec. Antimicrobials, Resistance and Chemotherapy. 2022; 12:794470. DOI: 10.3389/fmicb.2021.794470.

23. Shahsavan S., Owlia P., Lari A.R., Bakhshi B., Nobakht M. Investigation of efflux-mediated tetracycline resistance in Shigella isolates using the inhibitor and real time polymerase chain reaction method. Iran. J. Pathol. 2017; vol. 12(1):53–61.

24. Khaghani S., Shamsizadeh A., Nikfar R., Hesami A. Shigella flexneri: a three-year antimicrobial resistance monitoring of isolates in a Children Hospital, Ahvaz, Iran. Iran. J. Microbiol. 2023; 6(4):225–9.

25. Velasco V., Mallea A., Bonilla A.M., Campos J., Rojas-García P. Antibiotic-resistance profile of Staphylococcus aureus strains in the pork supply chain. Chilean J. Agric. Anim. Sci., ex Agro-Ciencia. 2022, 38(2):234–40. DOI: 10.29393/CHJAA38-23ARVP50023.