О существовании Восточно-Африканского природного мегаочага Yersinia pestis основного подвида античного биовара филогенетической линии 1.ANT: эпидемическая активность, пространственная и биоценотическая структура

Полученные результаты анализа эпидемиологических, эпизоотологических и филогенетических данных позволяют предположить, что территория Восточно-Африканского плоскогорья является единым природным мегаочагом античного биовара 1.ANT основного подвида Yersinia pestis. Циркуляция различных геновариантов (1.ANT1, 1.ANT2, 1.ANT3) античного биовара основного подвида Y. pestis происходит в популяциях различных видов дикоживущих и полусинантропных крыс и их специфических эктопаразитов. В границах установленного ареала античного биовара 1.ANT основного подвида Y. pestis эпизоотические проявления приурочены к густозаселенным районам Демократической Республики Конго (ДРК), Уганды, Кении, Танзании, Замбии и Малави. К потенциально энзоотичным по чуме регионам следует относить территории Руанды и Бурунди, а также северные районы Мозамбика. В 2000–2024 гг. в восточноафриканских странах (ДРК, Замбия, Малави, Танзания, Уганда) зарегистрировано более 15,5 тыс. случаев инфицирования чумой, что составляет 54 % от общего числа заболевших на Африканском континенте. Максимальная эпидемическая активность (в среднем 1326 человек в год) восточноафриканских очагов отмечена в 2000–2009 гг. В 2010–2019 гг. показатели заболеваемости в ДРК, Уганде, Танзании значительно снизились (в среднем до 103 человек в год), в Замбии и Малави случаев инфицирования чумой не выявлено. В 2020–2024 гг. эпидемические осложнения по чуме продолжали регистрировать только на территории ДРК. Сохранение постоянных рисков инфицирования обусловлено высокой плотностью и интенсивностью контактов сельского населения с природно-очаговыми комплексами Восточно-Африканского плоскогорья. Высокая заболеваемость чумой определяется также вспышками антропонозной бубонной чумы, связанными с обилием блох Pulex irritans в сельских населенных пунктах.

1. Butler T. Plague into the 21st century. Clin. Infect. Dis. 2009; 49(5):736–42. DOI: 10.1086/604718.

2. Andrianaivoarimanana V., Piola P., Wagner D.M., Rakotomanana F., Maheriniaina V., Andrianalimanana S., Chanteau S., Rahalison L., Ratsitorahina M., Rajerison M. Trends of human plague, Madagascar, 1998–2016. Emerg. Infect. Dis. 2019; 25(2):220–8. DOI: 10.3201/eid2502.171974.

3. Human plague: review of regional morbidity and mortality, 2004–2009. Wkly Epidemiol. Rec. 2009; 85(6):40–5.

4. Bertherat E. Plague around the world, 2010–2015. Wkly Epidemiol. Rec. 2016; 91(8):89–93.

5. Bertherat E. Plague around the world in 2019. Wkly Epidemiol. Rec. 2019; 94(25):289–92.

6. Zeppelini C.G., de Almeida A.M., Cordeiro-Estrela P. Zoo noses as ecological entities: a case review of plague. PLoS Negl. Trop. Dis. 2016; 10(10):e0004949. DOI: 10.1371/journal.pntd.0004949.

7. Попов Н.В., Карнаухов И.Г., Кузнецов А.А., Матросов А.Н., Иванова А.В., Марцоха К.С., Куклев Е.В., Корзун В.М., Вержуцкий Д.Б., Чипанин Е.В., Холин А.В., Лопатин А.А., Дубянский В.М., Ашибоков У.М., Газиева А.Ю., Кутырев И.В., Балахонов С.В., Куличенко А.Н., Кутырев В.В. Эпидемиологическая ситуация по чуме в мире. Прогноз эпизоотической активности природных очагов чумы Российской Федерации на 2024 г. Проблемы особо опасных инфекций. 2024; 1:67–75. DOI: 10.21055/0370-1069-2024-1-67-75.

8. Barbieri R., Signoli M., Chevé D., Costedoat C., Tzortzis S., Aboudharam G., Raoult D., Drancourt M. Yersinia pestis: the natural history of plague. Clin. Microbiol. Rev. 2020; 34(1):e00044-19. DOI: 10.1128/CMR.00044-19.

9. Иванова А.В., Зубова А.А., Касьян Ж.А., Дмитриева Л.Н., Чумачкова Е.А., Зимирова А.А., Щербакова С.А., Кутырев В.В. Обзор актуальных рисков заноса инфекционных болезней на территорию Российской Федерации из стран Африканского континента. Дезинфекционное дело. 2023; 4:33–45. DOI: 10.35411/2076-457X-2023-4-33-45.

10. Neerinckx S., Bertherat E., Leirs H. Human plague occurrences in Africa: an overview from 1877 to 2008. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 2010; 104(2):97–103. DOI: 10.1016/j.trstmh.2009.07.028.

11. Wu Lien-teh, Chun J.W.H., Pollitzer R., Wu C.Y. Plague: a Manual for Medical and Public Health Workers. Shanghai; 1936. 547 p.

12. Попов Н.В., Куклев Е.В., Слудский А.А., Тарасов М.А., Матросов А.Н., Князева Т.В., Караваева Т.Б., Кутырев В.В. Ландшафтная приуроченность и биоценотическая структура природных очагов чумы дальнего зарубежья. Северная и Южная Америка, Африка, Азия. Проблемы особо опасных инфекций. 2005; 1:9–15.

13. Попова А.Ю., Кутырев В.В., редакторы. Атлас природных очагов чумы России и зарубежных государств. Калининград: РА Полиграфычъ; 2022. 348 с.

14. Malek M.A., Hammani А., Beneldjouzi A., Bitam I. Enzootic plague foci, Algeria. New Microbes New Infect. 2014; 4:13–6. DOI: 10.1016/j.nmni.2014.11.003.

15. Morelli G., Song Y., Mazzoni C.J., Eppinger M., Roumagnac P., Wagner D.M., Feldkamp M., Kusecek B., Vogler A.J., Li Y., Cui Y., Thomson N.R., Jombart T., Leblois R., Lichtner P., Rahalison L., Petersen J.M., Balloux F., Keim P., Wirth T., Ravel J., Yang R., Carniel E., Achtman M. Yersinia pestis genome sequen cing identifies patterns of global phylogenetic diversity. Nat. Genet. 2010; 42(12):1140–3. DOI: 10.1038/ng.705.

16. Kutyrev V.V., Eroshenko G.A., Motin V.L. Nosov N.Y., Krasnov J.M., Kukleva L.M., Nikiforov K.A., Al’khova Z.V., Oglodin E.G., Guseva N.P. Phylogeny and classification of Yersinia pestis through the lens of strains from the plague foci of Commonwealth of Independent States. Front. Microbiol. 2018; 9:1106. DOI: 10.3389/fmicb.2018.01106.

17. Eppinger M., Worsham P.L., Nikolich M.P., Riley D.R., Sebastian Y., Mou S., Achtman M., Lindler L.E., Ravel J. Genome sequence of the deep-rooted Yersinia pestis strain Angola reveals new insights into the evolution and pangenome of the plague bacterium. J. Bacteriol. 2010; 192(6):1685–99. DOI: 10.1128/JB.01518-09.

18. Kilonzo B.S. Plague in Africa: epidemiology and control. Africa Health. 1996; 19:14–5.

19. Kilonzo B.S. Plague epidemiology and control in Eastern and Southern Africa during the period 1978 to 1997. Centr. Afr. J. Med. 1999; 45(3):70–6. PMID: 10565066.

20. Eisen R.J., Borchert J.N., Mpanga J.T., Atiku L.A., MacMillan K., Boegler K.A., Montenieri J.A., Monoghan A., Gage K.L. Flea diversity as an element for persistence of plague bacteria in an East African plague focus. PLoS One. 2012; 7(4):e35598. DOI: 10.1371/journal.pone.0035598.

21. Eisen R.J., Atiku L.A., Enscore R.E., Mpanga J.T., Acayo S., Mead P.S., Apangu T., Yockey B.M., Borchert J.N., Beard C.B., Gage K.L. Epidemiology, ecology and prevention of plague in the West Nile region of Uganda: the value of long-term field studies. Am. J. Trop. Med. Hyg. 2021; 105(1):18–23. DOI: 10.4269/ajtmh.20-1381.

22. MacMillan K., Monaghan A.J., Apangu T., Griffith K.S., Mead P.S., Acayo S., Acidri R., Moore S.M., Mpanga J.T., Enscore R.E., Gage K.L., Eisen R.J. Climate predictors of the spatial distribution of human plague cases in the West Nile region of Uganda. Am. J. Trop. Med. Hyg. 2012; 86(3):514–23. DOI: 10.4269/ajtmh.2012.11-0569.

23. Amatre G., Babi N., Enscore R.E., Ogen-Odoi A., Atiku L.A., Akol A., Gage K.L., Eisen R.J. Flea diversity and infestation prevalence on rodents in a plague-endemic region of Uganda. Am. J. Trop. Med. Hyg. 2009; 81(4):718–24. DOI: 10.4269/ajtmh.2009.09-0104.

24. Heisch R.B., Grainger W.E., D’souza J.ST.A. Results of a plague investigation in Kenya. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 1953; 47(6):503–21. DOI: 10.1016/s0035-9203(53)80004-0.

25. Kilonzo B.S., Mbise T.J., Mwalimu D.C., Kindamba L. Observations on the endemicity of plague in Karatu and Ngorongoro, northern Tanzania. Tanzan. Health Res. Bull. 2006; 8(1):1–6. DOI: 10.4314/thrb.v8i1.14262.

26. Laudisoit A., Leirs H., Makundi R.H., Van Dongen S., Davis S., Neerinckx S., Deckers J., Libois R. Plague and the human flea, Tanzania. Emerg. Infect. Dis. 2007; 13(5):687–93. DOI: 10.3201/eid1305.061084.

27. Mwalimu C.D., Mgode G., Sabuni C., Msigwa F., Mghamba J., Nyanga A., Mohamed A., Kwesi E., Nagu N., Kishimba R., John L., Manoza S., Boay M., Mleli J., Lutambi J., Mwingira V.S., Subi L., Kweka E.J., Kilonzo B. Preliminary investigation and intervention of the suspected plague outbreak in Madunga, Babati District-Tanzania. Acta Trop. 2022; 233:106566. DOI: 10.1016/j.actatropica.2022.106566.

28. Ziwa M.H., Matee M.I., Hang’ombe B.M., Lyamuya E.F., Kilonzo B.S. Plague in Tanzania: an overview. Tanzan. J. Health Res. 2013; 15(4):252–8. DOI: 10.4314/thrb.v15i4.7.

29. Nyirenda S.S., Hang’ombe B.M., Kilonzo B.S. Factors that precipitated human plague in Zambia from 1914 to 2014 – An overview for a century (100 years). J. Zoonotic Dis. 2016; 1(1):1–14.

30. Nyirenda S.S., Hang’ombe B.M., Simulundu E., Mulenga E., Moonga L., Machang U R.S., Misinzo G., Kilonzo B.S. Molecular epidemiological investigations of plague in Eastern Province of Zambia. BMC Microbiol. 2018; 18(1):2. DOI: 10.1186/s12866-017-1146-8.

31. Nyirenda S.S. Role of potential reservoir hosts and flea vectors in plague epidemiology in Eastern Zambia. A PhD Thesis. Sokoine University of Agriculture, Tanzania; 2017. P. 1–30.

32. Nyirenda S.S., Hang’ombe B.M., Kilonzo B.S., Kangwa H.L., Mulenga E., Moonga L. Potential roles of pigs, and small ruminants and their flea vectors in plague epidemiology in Sinda District, Eastern Zambia. J. Med. Entomol. 2017; 54(3):719–25. DOI: 10.1093/jme/tjw220.

33. Hang’ombe B.M., Ziwa M., Haule M., Nakamura I., Samui K.L., Kaile D., Mweene A.S., Kilonzo B.S., Lyamuya E.F., Matee M., Sugimoto C., Sawa H., Wren B.W. Surveillance and diagnosis of plague and anthrax in Tanzania and Zambia. Onderstepoort J. Vet. Res. 2014; 81(2):722. DOI: 10.4102/ojvr.v81i2.722.

34. Human plague in 1994. Wkly Epidemiol. Rec. 1996; 71(22):165–8. PMID: 8695336.

35. Munyenyiwa A., Zimba M., Nhiwatiwa T., Barson M. Plague in Zimbabwe from 1974 to 2018: A review article. PLoS Negl. Trop. Dis. 2019; 13(11):e0007761. DOI: 10.1371/journal.pntd.0007761.

36. Misonne X. 40 years of the anti-plague campaign in the Congo. Ann. Soc. Belges Med. Trop. Parasitol. Mycol. 1969; 49(1):1–15. PMID: 4891322.

37. Piarroux R., Abedi A.A., Shako J.C., Kebela B., Karhemere S., Diatta G., Davoust B., Raoult D., Drancourt M. Plague epidemics and lice, Democratic Republic of the Congo. Emerg. Infect. Dis. 2013; 19(3):505–6. DOI: 10.3201/eid1903.121542.

38. Abedi A.A., Shako J.C., Gaudart J., Sudre B., Ilunga B.K., Shamamba S.K.B., Diatta G., Davoust B., Tamfum J.M., Piarroux R., Piarroux M. Ecologic features of plague outbreak areas, Democratic Republic of the Congo, 2004–2014. Emerg. Infect. Dis. 2018; 24(2):210–20. DOI: 10.3201/eid2402.160122.

39. Sah R., Reda A., Mehta R., Mohapatra R.K., Dhama K. A situation analysis of the current plague outbreak in the Demographic Republic of Congo and counteracting strategies – Correspondence. Int. J. Surg. 2022; 105:106885. DOI: 10.1016/j.ijsu.2022.106885.

40. Human plague in 1997. Wkly Epidemiol. Rec. 1999; 74(41):340–4.

41. Human plague in 1998 and 1999. Wkly Epidemiol. Rec. 2000; 75(42):338–43.

42. Barreto A., Aragon M., Epstein P.R. Bubonic plague out-break in Mozambique, 1994. Lancet. 1995; 345(8955):983–4. DOI: 10.1016/s0140-6736(95)90730-0.

43. Hopkins G.H.E. Report on Rats, Fleas and Plague in Uganda. Printed by East African Standard for the Govt. Uganda; 1949. 52 p.

44. Pollitzer R. Plague studies. 1. A summary of the history and survey of the present distribution of the disease. Bull. World Health Organ. 1951; 4(4):475–533.

45. Respicio-Kingry L.B., Yockey B.M., Acayo S., Kaggwa J., Apangu T., Kugeler K.J., Eisen R.J., Griffith K.S., Mead P.S., Schriefer M.E., Petersen J.M. Two distinct Yersinia pestis populations causing plague among humans in the West Nile region of Uganda. PLoS Negl. Trop. Dis. 2016; 10(2):e0004360. DOI: 10.1371/journal.pntd.0004360.

46. Nyirenda S.S., Hang’ombe B.M., Kilonzo B.S., Kabeta M.N., Cornellius M., Sinkala Y. Molecular, serological and epidemiological observations after a suspected outbreak of plague in Nyimba, eastern Zambia. Trop. Doct. 2017; 47(1):38–43. DOI: 10.1177/0049475516662804.

47. Kilonzo B., Mhina J., Sabuni C., Mgode G. The role of rodents and small carnivores in plague endemicity in Tanzania. Belg. J. Zool. 2005; 135(suppl.):119–25.

48. Kessy S.T., Makundi R.H., Sabuni C., Massawe A.W., Rija А. Rodent abundance, diversity and community structure in a bubonic plague endemic area, northern Tanzania. Mammalia. 2023; 87(5):488–98. DOI: 10.1515/mammalia-2023-0012.

49. Haule M., Hang’ombe B.M., Lyamuya E.F., Kilonzo B.S., Matee M.I. Studies of reservoirs and vectors of plague in Northeastern, Tanzania. Int. J. Infect. Dis. 2014; 21(S1):142. DOI: 10.1016/j.ijid.2014.03.721.

50. Haikukutu L., Lyaku J.R., Lyimo C.M., Eiseb S.J., Makundi R.H., Olayemi A., Wilhelm K., Müller-Klein N., Schmid D.W., Fleischer R., Sommer S. Immunogenetics, sylvatic plague and its vectors: insights from the pathogen reservoir Mastomys natalensis in Tanzania. Immunogenetics. 2023; 75(6):517–30. DOI: 10.1007/s00251-023-01323-7.

51. Haule M. Investigation of fleas as vectors in the transmission of plague during a quiescent period in North-Eastern, Tanzania. J. Entomol. Nematol. 2013; 5(7):88–93. DOI: 10.5897/JEN2013.0083.