Бактериальный пангеном
https://doi.org/10.21055/0370-1069-2025-3-18-27
Аннотация
В обзоре представлен анализ данных литературы о пангеномных исследованиях с начала 2000-х гг. В молекулярной биологии и генетике пангеном – совокупность всей генетической информации рассматриваемой группы организмов (вида или монофилетической группы организмов). Пангеном структурно разделяют на основной геном, который содержит гены, имеющиеся во всех исследуемых генетических последовательностях, дополнительный геном – это гены, общие для большинства геномов (10–95 %), и облачный геном – гены, присутствующие не у всех представителей вида, или гены, присутствующие только в одном из геномов или встречающиеся менее чем в 10 % геномов. Некоторые авторы также называют облачный геном «вспомогательным геномом», содержащим «необязательные» гены или штаммоспецифичные гены. Также одним из важных показателей генетического разнообразия внутри таксона является понятие открытого и закрытого пангеномов, что позволяет судить о внутривидовом разнообразии, связанном с различными генетическими событиями. Таким образом, пангеномика – это быстро развивающееся направление на стыке микробиологии, биоинформатики, эпидемиологии, которое открывает новые горизонты в исследованиях. В связи с усовершенствованием методов секвенирования концепция одного «эталонного» или «референсного» генома может быть несостоятельной и достаточно ограниченной, поэтому для полного понимания картины и восполнения данных возможно использование концепции пангеномов.
Ключевые слова
Об авторе
Е. Ю. Агафонова
ФКУН «Российский научно-исследовательский противочумный институт «Микроб»
Россия
Россия
410005, Саратов, ул. Университетская, 46
Список литературы
1. Krassowski M., Das V., Sahu S.K., Misra B.B. State of the field in multi-omics research: from computational needs to data mining and sharing. Front. Genet. 2020; 11:610798. DOI: 10.3389/fgene.2020.610798.
2. Vailati-Riboni M., Palombo V., Loor J.J. What are omics sciences? In: Ametaj B., editor. Periparturient Diseases of Dairy Cows. Springer, Cham; 2017. DOI: 10.1007/978-3-319-43033-1_1.
3. Sherman R.M., Salzberg S.L. Pan-genomics in the human genome era. Nat. Rev. Genet. 2020. 21(4):243–54. DOI: 10.1038/s41576-020-0210-7.
4. Tettelin H., Masignani V., Cieslewicz M.J., Donati C., Medini D., Ward N.L., Angiuoli S.V., Crabtree J., Jones A.L., Durkin A.S., Deboy R.T., Davidsen T.M., Mora M., Scarselli M., Margarit y Ros I., Peterson J.D., Hauser C.R., Sundaram J.P., Nelson W.C., Madupu R., Brinkac L.M., Dodson R.J., Rosovitz M.J., Sullivan S.A., Daugherty S.C., Haft D.H., Selengut J., Gwinn M.L., Zhou L., Zafar N., Khouri H., Radune D., Dimitrov G., Watkins K., O’Connor K.J., Smith S., Utterback T.R., White O., Rubens C.E., Grandi G., Madoff L.C., Kasper D.L., Telford J.L., Wessels M.R., Rappuoli R., Fraser C.M. Genome analysis of multiple pathogenic isolates of Streptococcus agalactiae: implications for the microbial “pan-genome”. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2005; 102(39):13950–5. DOI: 10.1073/pnas.0506758102.
5. Medini D., Donati C., Tettelin H., Masignani V., Rappuol R. The microbial pan-genome. Curr. Opin. Genet. Dev. 2005; 15(6):589– 94. DOI: 10.1016/j.gde.2005.09.006.
6. Liao W.W., Asri M., Ebler J., Doerr D., Haukness M., Hickey G., Lu S., Lucas J.K., Monlong J., Abel H.J., Buonaiuto S., Chang X.H., Cheng H., Chu J., Colonna V., Eizenga J.M., Feng X., Fischer C., Fulton R.S., Garg S., Groza C., Guarracino A., Harvey W.T., Heumos S., Howe K., Jain M., Lu T.Y., Markello C., Martin F.J., Mitchell M.W., Munson K.M., Mwaniki M.N., Novak A.M., Olsen H.E., Pesout T., Porubsky D., Prins P., Sibbesen J. A., Sirén J., Tomlinson C., Villani F., Vollger M.R., Antonacci-Fulton L.L., Baid G., Baker C.A., Belyaeva A., Billis K., Carroll A., Chang P.-C., Cody S., Cook D.E., Cook-Deegan R.M., Cornejo O.E., Diekhans M., Ebert P., Fairley S., Fedrigo O., Felsenfeld A.L., Formenti G., Frankish A., Gao Y., Garrison N.A., Giron C.G., Green R.E., Haggerty L., Hoekzema K., Hourlier T., Ji H.P., Kenny E.E., Koenig B.A., Kolesnikov A., Korbel J.O., Kordosky J., Koren S., Lee H., Lewis A.P., Magalhães H., Marco-Sola S., Marijon P., McCartney A., McDaniel J., Mountcastle J., Nattestad M., Nurk S., Olson N.D., Popejoy A.B., Puiu D., Rautiainen M., Regier A.A., Rhie A., Sacco S., Sanders A.D., Schneider V.A., Schultz B.I., Shafin K., Smith M.W., Sofia H.J., Abou Tayoun A.N., Thibaud-Nissen F., Tricom F.F., Wagner J., Walenz B., Wood J.M.D., Zimin A.V., Bourque G., Chaisson M.J.P., Flicek P., Phillippy A.M., Zook J.M., Eichler E.E., Haussler D., Wang T., Jarvis E.D., Miga K.H., Garrison E., Marschall T., Hall I. M., Li H., Paten B. A draft human pangenome reference. Nature. 2023; 617(7960):312–24. DOI: 10.1038/s41586-023-05896-x.
7. Chen S., Wang P., Kong W., Zhang S., Yu J., Wang Y., Jiang M., Lei W., Chen X., Wang W., Gao Y., Qu S., Wang F., Wang Y., Zhang Q., Gu M., Fang K., Ma C., Sun W., Ye N., Wu H., Zhang X. Gene mining and genomics-assisted breeding empowered by the pangenome of tea plant Camellia sinensis. Nat. Plants. 2023; 9(12):1986–99. DOI: 10.1038/s41477-023-01565-z.
8. McCarthy C.G.P., Fitzpatrick D.A. Pan-genome analyses of model fungal species. Microb. Genom. 2019; 5(2):e000243. DOI: 10.1099/mgen.0.000243.
9. Li R., Fu W., Su R., Tian X., Du D., Zhao Y., Zheng Z., Chen Q., Gao S., Cai Y., Wang X., Li J., Jiang Y. Towards the complete goat pan-genome by recovering missing genomic segments from the reference genome. Front. Genet. 2019; 10:1169. DOI: 10.3389/fgene.2019.01169.
10. Martinez-Murcia A.J., Benlloch S., Collinset M.D. Phylogenetic interrelationships of members of the genera Aeromonas and Plesiomonas as determined by 16S ribosomal DNA sequencing: lack of congruence with results of DNA-DNA hybridizations. Int. J. Syst. Bacteriol. 1992; 42(3):412–21, DOI: 10.1099/00207713-42-3-412.
11. Bergthorsson U., Ochman H. Distribution of chromosome length variation in natural isolates of Escherichia coli. Mol. Biol. Evol. 1998; 15(1):6–16. DOI: 10.1093/oxfordjournals.molbev. a025847.
12. Mira A., Martín-Cuadrado A.B., D’Auria G., Rodríguez-Valera F. The bacterial pan-genome: a new paradigm in microbiology. Int. Microbiol. 2010; 13(2):45–57. DOI: 10.2436/20.1501.01.110.
13. Fleischmann R.D., Adams M.D., White O., Clayton R.A., Kirkness E.F., Kerlavage A.R., Bult C.J., Tomb J.F., Doughert B.A., Merrick J.M., McKenney K., Sutton G., FitzHugh W., Fields C., Gocayn J.D., Scott J., Shirley R., Liu L.I., Glodek A., Kelley J.M., Weidman J.F., Phillips C.A., Spriggs T., Hedblom E., Cotton M.D., Utterback T.R., Hanna M.C., Nguyen D.T., Saudek D.M., Brandon R.C., Fine L.D., Fritchman J.L., Fuhrmann J.L., Geoghagen N.S.M., Gnehm C.L., McDonald L.A., Small K.V., Fraser C.M., Smith H.O., Venter J.C. Whole-genome random sequencing and assembly of Haemophilus influenza Rd. Science. 1995; 269(5223):496–512. DOI: 10.1126/science.7542800.
14. Goffeau A., Barrell B.G., Bussey H., Davis R.W., Dujon B., Feldmann H., Galibert F., Hoheisel J.D., Jacq C., Johnston M., Louis E.J., Mewes H.W., Murakami Y., Philippsen P., Tettelin H., Oliver S.G. Life with 6000 genes. Science. 1996; 274(5287):546–67. DOI: 10.1126/science.274.5287.546.
15. Blattner F.R., Plunkett G. 3rd, Bloch C.A., Perna N.T., Burland V., Riley M., Collado-Vides J., Glasner J.D., Rode C.K., Mayhew G.F., Gregor J., Davis N.W., Kirkpatrick H.A., Goeden M.A., Rose D.J., Mau B., Shao Y. The complete genome sequence of Escherichia coli K-12. Science. 1997; 277(5331):1453–62. DOI: 10.1126/science.277.5331.1453.
16. International Human Genome Sequencing Consortium. Initial sequencing and analysis of the human genome. Nature. 2001. 409:860–921. DOI: 10.1038/35057062.
17. Computational Pan-Genomics Consortium. Computational pan-genomics: status, promises and challenges. Brief. Bioinform. 2018; 19(1):118–135. DOI: 10.1093/bib/bbw089.
18. Tettelin H., Medini D., editors. The Pangenome: Diversity, Dynamics and Evolution of Genomes. Cham, Switzerland: Springer Nature; 2020. 307 p. DOI: 10.1007/978-3-030-38281-0.
19. Pizza M., Scarlato V., Masignani V., Giuliani M.V., Aricò B., Comanducci M., Jennings G.T., Baldi L., Bartolini E., Capecchi B., Galeotti G.L., Luzzi E., Manetti R., Marchetti E., Mora M., Nuti S., Ratti G., Santini L., Savino S., Scarselli M., Storni E., Zuo P., Broeker M., Hundt E., Knapp B., Blair E., Mason T., Tettelin H., Hood D.W., Jeffries A.C., Saunders N.J., Granoff D.M., Venter J.C., Moxon E.R., Grandi G., Rappuoli R. Identification of vaccine candidates against serogroup B meningococcus by whole-genome sequencing. Science. 2000; 287(5459):1816–20. DOI: 10.1126/science.287.5459.1816.
20. Tettelin H., Saunders N.J., Heidelberg J., Jeffries A.C., Nelson K.E., Eisen J.E., Ketchum K.A., Hood D.W., Peden J.F., Dodson R.J., Nelson W.C., Gwinn M.L., DeBoy R., Peterson J.D., Hickey E.K., Haft D.H., Salzberg S.L., White O., Fleischmann R.D., Dougherty B.A., Mason T., Ciecko A., Parksey D.S., Blair E., Cittone H., Clark E.B., Cotton M.D., Utterback T.R., Khouri H., Qin H., Vamathevan J., Gill J., Scarlato V., Masignani V., Pizza M., Grandi G., Sun L., Smith H.O., Fraser C.M., Moxon E.R., Rappuoli R., Venter J.C. Complete genome sequence of Neisseria meningitidis serogroup B strain MC58. Science. 2000; 287(5459):1809–15. DOI: 10.1126/science.287.5459.1809.
21. Snipen L., Ussery D.W. Standard operating procedure for computing pangenome trees. Stand. Genomic. Sci. 2010; 2(1):135– 41. DOI: 10.4056/sigs.38923.
22. Kaas R.S., Friis C., Ussery D.W., Aarestrup F.M. Estimating variation within the genes and inferring the phylogeny of 186 sequenced diverse Escherichia coli genomes. BMC Genomics. 2012; 13:577. DOI: 10.1186/1471-2164-13-577.
23. Mosquera-Rendón J., Rada-Bravo A.M., Cárdenas-Brito S., Corredor M., Restrepo-Pineda E., Benítez-Páez A. Pangenome-wide and molecular evolution analyses of the Pseudomonas aeruginosa species. BMC Genomics. 2016; 17:45. DOI: 10.1186/s12864-016-2364-4.
24. Medini D., Serruto D., Parkhill J., Relman D.A., Donati C., Moxon R., Falkow S., Rappuoli R. Microbiology in the postgenomic era. Nat. Rev. Microbiol. 2008; 6(6):419–30. DOI: 10.1038/nrmicro1901.
25. Vernikos G., Medini D., Riley D.R., Tettelin H. Ten years of pan-genome analyses. Curr. Opin. Microbiol. 2015; 23:148–54. DOI: 10.1016/j.mib.2014.11.016.
26. Golicz A.A., Bayer P.E., Bhalla P.L., Batley J., Edwards D. Pangenomics comes of age: from bacteria to plant and animal applications. Trends Genet. 2020; 36(2):132–45. DOI: 10.1016/j. tig.2019.11.006.
27. Costa S.S., Guimarães L.C., Silva A., Soares S.C., Baraúna R.A. First steps in the analysis of prokaryotic pan-genomes. Bioinform. Biol. Insights. 2020; 14:1177932220938064. DOI: 10.1177/1177932220938064.
28. Donati C., Hiller N.L., Tettelin H., Muzzi A., Croucher N.J., Angiuoli S.V., Oggioni M., Dunning Hotopp J.C., Hu F.Z., Riley D.R., Covacci A., Mitchell T.J., Bentley S.D., Kilian M., Ehrlich G.D., Rappuoli R., Moxon E.R., Masignani V. Structure and dynamics of the pan-genome of Streptococcus pneumoniae and closely related species. Genome Biol. 2010; 11(10):R107. DOI: 10.1186/gb-2010-11-10-r107.
29. Lefébure T., Stanhope M.J. Evolution of the core and pangenome of Streptococcus: positive selection, recombination, and genome composition. Genome Biol. 2007; 8(5):R71. DOI: 10.1186/gb-2007-8-5-r71.
30. Hayashi K., Morooka N., Yamamoto Y., Fujita K., Isono K., Choi S., Ohtsubo E., Baba T., Wanner B.L., Mori H., Horiuchi T. Highly accurate genome sequences of Escherichia coli K-12 strains MG1655 and W3110. Mol. Syst. Biol. 2006; 2:2006.0007. DOI: 10.1038/msb4100049.
31. Gordienko E.N., Kazanov M.D., Gelfand M.S. Evolution of pan-genomes of Escherichia coli, Shigella spp., and Salmonella enterica. J. Bacteriol. 2013; 195(12):2786–92. DOI: 10.1128/jb.02285-12.
32. Zwick M.E., Joseph S.J., Didelot X., Chen P.E., Bishop-Lilly K.A., Stewart A.C., Willner K., Nolan N., Lentz S., Thomason M.K., Sozhamannan S., Mateczun A.J., Du L., Read T.D. Genomic characterization of the Bacillus cereus sensu lato species: backdrop to the evolution of Bacillus anthracis. Genome Res. 2012; 22(8):1512– 24. DOI: 10.1101/gr.134437.111.
33. Bazinet A.L. Pan-genome and phylogeny of Bacillus cereus sensu lato. BMC Evol. Biol. 2017; 17(1):176. DOI: 10.1186/s12862-017-1020-1.
34. Keim P., Gruendike J.M., Klevytska A.M., Schupp J.M., Challacombe J., Okinaka R. The genome and variation of Bacillus anthracis. Mol. Aspects. Med. 2009; 30(6):397–405. DOI: 10.1016/j. mam.2009.08.005.
35. Mbengue M., Lo F.T., Diallo A.A., Ndiaye Y.S., Diouf M., Ndiaye M. Pan-genome analysis of Senegalese and Gambian strains of Bacillus anthracis. Afr. J. Biotechnol. 2016; 15(45):2538–46. DOI: 10.5897/AJB2016.14902.
36. Wernegreen J.J. Genome evolution in bacterial endosymbionts of insects. Nat. Rev. Genet. 2002; 3(11):850–61. DOI: 10.1038/nrg931.
37. Banerjee S., Hess D., Majumder P., Roy D., Das S. The Interactions of Allium sativum leaf agglutinin with a chaperonin group of unique receptor protein isolated from a bacterial endosymbiont of the mustard aphid. J. Biol. Chem. 2004; 279(22):23782–9. DOI: 10.1074/jbc.M401405200.
38. Gil R., Sabater-Muñoz B., Latorre A., Silva F.J., Moya A. Extreme genome reduction in Buchnera spp.: toward the minimal genome needed for symbiotic life. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2002; 99(7):4454–8. DOI: 10.1073/pnas.062067299.
39. Dunbar H.E., Wilson A.C., Ferguson N.R., Moran N.A. Aphid thermal tolerance is governed by a point mutation in bacterial symbionts. PLoS Biol. 2007; 5(5):e96. DOI: 10.1371/journal. pbio.0050096.
40. Garrity G., editor. Bergey’s Manual® of Systematic Bacteriology. Vol. 2: The Proteobacteria. Part B: The Gammaproteobacteria. Springer Science, Business Media; 2007. P. 811–22.
41. Escobar-Páramo P., Giudicelli C., Parsot C., Denamur E. The evolutionary history of Shigella and enteroinvasive Escherichia coli revised. J. Mol. Evol. 2003; 57(2):140–8. DOI: 10.1007/s00239-003-2460-3.
42. Краснов Я.М., Попова А.Ю., Сафронов В.А., Федоров А.В., Баданин Д.В., Щербакова С.А., Кутырев В.В. Анализ геномного разнообразия SARS-CoV-2 и эпидемиологических признаков адаптации возбудителя COVID-19 к человеческой популяции (Сообщение 1). Проблемы особо опасных инфекций. 2020; (3):70–82. DOI: 10.21055/0370-1069-2020-3-70-82.
43. Gong Y.N., Lee K.M., Shih S.R. Evolution and epidemiology of SARS-CoV-2 virus. Methods Mol. Biol. 2022; 2452:3–18. DOI: 10.1007/978-1-0716-2111-0_1.
44. Parlikar A., Kalia K., Sinha S., Patnaik S., Sharma N., Vemuri S.G., Sharma G. Understanding genomic diversity, pan-genome, and evolution of SARS-CoV-2. PeerJ. 2020; 8:e9576. DOI: 10.7717/peerj.9576.
45. Chin C.S., Sorenson J., Harris J.B., Robins W.P., Charles R.C., Jean-Charles R.R., Bullard J., Webster D.R., Kasarskis A., Peluso P., Paxinos E.E., Yamaichi Y., Calderwood S.D., Mekalanos J.J., Schadt E.E., Waldor M.K. The origin of the Haitian cholera outbreak strain. N. Engl. J. Med. 2011; 364(1):33–42. DOI: 10.1056/NEJMoa1012928.
46. Hasan N.A., Choi S.Y., Eppinger M., Clark P.W., Chen A., Alam M., Haley B.J., Taviani E., Hine E., Su Q., Tallon L.J., Prosper J.B., Furth K., Hoq M.M., Li H., Fraser-Liggett C.M., Cravioto A., Huq A., Ravel J., Cebula T.A., Colwell R.R. Genomic diversity of 2010 Haitian cholera outbreak strains. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2012; 109(29):E2010-7. DOI: 10.1073/pnas.1207359109.
47. Kim E.J., Lee D., Moon S.H., Lee C.H., Kim S.J., Lee J.H., Kim J.O., Song M., Das B., Clemens J.D., Pape J.W., Nair G.B., Kim D.W. Molecular insights into the evolutionary pathway of Vibrio cholerae O1 atypical El Tor variants. PLoS Pathog. 2014; 10(9):e1004384. DOI: 10.1371/journal.ppat.1004384.
48. Mateo-Estrada V., Fernández-Vázquez J.L., Moreno-Manjón J., Hernández-González I.L., Rodríguez-Noriega E., Morfín-Otero R., Alcántar-Curiel M.D., Castillo-Ramírez S. Accessory genomic epidemiology of cocirculating Acinetobacter baumannii clones. mSystems. 2021; 6(4):e0062621. DOI: 10.1128/mSystems.00626-21.
49. Castillo-Ramírez S. Beyond microbial core genomic epidemiology: towards pan genomic epidemiology. Lancet Microbe. 2022; 3(4):e244-e245. DOI: 10.1016/S2666-5247(22)00058-1.
50. Mora M., Donati C., Medini D., Covacci A., Rappuoli R. Microbial genomes and vaccine design: refinements to the classical reverse vaccinology approach. Curr. Opin. Microbiol. 2006; 9(5):532–6. DOI: 10.1016/j.mib.2006.07.003.
51. Donati C., Medini D., Rappuoli R. Pangenomic reverse vaccinology. In: Sintchenko V., editor. Infectious Disease Informatics. Springer, New York; 2010. P. 203–22. DOI: 10.1007/978-1-4419-1327-2_10.
52. Budroni S., Siena E., Dunning Hotopp J.C., Seib K.L., Serruto D., Nofroni C., Comanducci M., Riley D.R., Daugherty S.C., Angiuoli S.V., Covacci A., Pizza M., Rappuoli R., Moxon E.R., Tettelin H., Medini D. Neisseria meningitidis is structured in clades associated with restriction modification systems that modulate homologous recombination. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2011; 108(11):4494–9. DOI: 10.1073/pnas.1019751108.
53. Ribas-Aparicio R.M., Castelán-Vega J.A., Jiménez-Alberto A., Monterrubio-López G.P., Aparicio-Ozores G. The impact of bioinformatics on vaccine design and development. In: Afrin F., Hemeg H., Ozbak H., editors. Vaccines. InTech; 2017. P. 123–45. DOI: 10.5772/intechopen.69273.
54. Rappuoli R., De Gregorio E., Del Giudice G., Phogat S., Pecetta S., Pizza M., Hanon E. Vaccinology in the post-COVID-19 era. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2021; 118(3):e2020368118. DOI: 10.1073/pnas.2020368118.
55. Masignani V., Pizza M., Moxon E.R. The development of a vaccine against meningococcus B using reverse vaccinology. Front. Immunol. 2019; 10:751. DOI: 10.3389/fimmu.2019.00751.
56. Pizza M., Scarlato V., Masignani V., Giuliani M.M., Aricò B., Comanducci M., Jennings G.T., Baldi L., Bartolini E., Capecchi B., Galeotti C.L., Luzzi E., Manetti R., Marchetti E., Mora M., Nuti S., Ratti G., Santini L., Savino S., Scarselli M., Storni E., Zuo P., Broeker M., Hundt E., Knapp B., Blair E., Mason T., Tettelin H., Hood D.W., Jeffries A.C., Saunders N.J., Granoff D.M., Venter J.C., Moxon E.R., Grandi G., Rappuoli R. Identification of vaccine candidates against serogroup B meningococcus by whole-genome sequencing. Science. 2000; 287(5459):1816–20. DOI: 10.1126/science.287.5459.1816.
57. Дятлова В.И. Применение методов обратной вакцинологии для разработки новых вакцин против бруцеллеза. Бактериология. 2021; 6(4):16–29. DOI: 10.20953/2500-1027-2021-4-16-29.
58. Vishnu U.S., Sankarasubramanian J., Gunasekaran P., Rajendhran J. Novel vaccine candidates against Brucella melitensis identified through reverse vaccinology approach. OMICS. 2015; 9(11):722–9. DOI: 10.1089/omi.2015.0105.
59. Gomez G., Pei J., Mwangi W., Adams L.G., Rice-Ficht A., Ficht T.A. Immunogenic and invasive properties of Brucella melitensis 16M outer membrane protein vaccine candidates identified via a reverse vaccinology approach. PLoS One. 2013; 8(3):e59751. DOI: 10.1371/journal.pone.0059751.
60. Hisham Y., Ashhab Y. Identification of cross-protective potential antigens against pathogenic Brucella spp. through combining pan-genome analysis with reverse vaccinology. J. Immunol. Res. 2018; 2018:1474517. DOI: 10.1155/2018/1474517.
Рецензия
Для цитирования:
Агафонова Е.Ю. Бактериальный пангеном. Проблемы особо опасных инфекций. 2025;(3):18-27. https://doi.org/10.21055/0370-1069-2025-3-18-27
For citation:
Agafonova E.Yu. Bacterial Pangenome. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2025;(3):18-27. (In Russ.) https://doi.org/10.21055/0370-1069-2025-3-18-27
Просмотров:
18
Послать статью по эл. почте 