Факторы патогенности и взаимодействие возбудителя чумы с организмом теплокровных носителей
https://doi.org/10.21055/0370-1069-2025-3-37-48
Аннотация
Представлен обзор современных отечественных и зарубежных исследований по взаимодействию возбудителя чумы с теплокровными животными и человеком. Рассматриваются молекулярные основы способности Yersinia pestis к уклонению и подавлению факторов врожденного и адаптивного иммунитета. Приводятся сведения об основных факторах патогенности, действующих на разных этапах заболевания. Отмечена роль липополисахарида (ЛПС) и антигена рН6 в уклонении от иммунной системы хозяина на ранней стадии развития инфекции, а также способность возбудителя чумы преодолевать бактерицидное действие сыворотки и размножаться в условиях дефицита железа. Обсуждаются молекулярные механизмы противодействия возбудителя фагоцитозу, способности размножаться внутри макрофагов и экспрессировать факторы вирулентности, а также участие в этом процессе адгезинов Ail, Pla и антигенов фракция 1 и рН6. Подчеркнута роль системы секреции 3-го типа как ведущего фактора вирулентности Y. pestis. Показаны плейотропные функции эффекторных белков системы секреции 3-го типа, способствующих замедлению фагоцитоза или отключению его механизма, ингибированию сигнальных путей врожденной иммунной системы, подавлению воспалительных реакций организма хозяина. Обсуждается способность Y. pestis подавлять адаптивный иммунный ответ через воздействие на дендритные клетки и Т-лимфоциты. Отмечена ведущая роль ЛПС в развитии токсического шока при чуме.
Об авторах
Г. А. Ерошенко
ФКУН «Российский научно-исследовательский противочумный институт «Микроб»
Россия
Россия
410005, Саратов, ул. Университетская, 46
Л. М. Куклева
ФКУН «Российский научно-исследовательский противочумный институт «Микроб»
Россия
Россия
410005, Саратов, ул. Университетская, 46
Список литературы
1. Mahmoudi A., Kryštufek B., Sludsky A., Schmid B.V., de Almeida A.M.P., Lei X., Ramasindrazana B., Bertherat E., Yeszhanov A., Stenseth N.C., Mostafavi E. Plague reservoir species throughout the world. Integr. Zool. 2021; 16(6):820–33. DOI: 10.1111/1749-4877.12511.
2. Ansari I., Grier G., Byers M. Deliberate release: Plague – A review. J. Biosaf. Biosecur. 2020; 2(1):10–22. DOI: 10.1016/j. jobb.2020.02.001.
3. Skurnik M., Bengoechea J.A. The biosynthesis and biological role of lipopolysaccharide O-antigens of pathogenic Yersiniae. Carbohydr. Res. 2003; 338(23):2521–9. DOI: 10.1016/s0008-6215-(03)00305-7.
4. Aoyagi K.L., Brooks B.D., Bearden S.W., Montenieri J.A., Gage K.L., Fisher M.A. LPS modification promotes maintenance of Yersinia pestis in fleas. Microbiology (Reading). 2015; 161(Pt. 3):628– 38. DOI: 10.1099/mic.0.000018.
5. Rebeil R., Ernst R.K., Jarrett C.O., Adams K.N., Miller S.I., Hinnebusch J.J. Characterization of late acyltransferase genes of Yersinia pestis and their role in temperature-dependent lipid A variation. J. Bacteriol. 2006; 188(4):1381–8. DOI: 10.1128/JB.188.4.1381-1388.2006.
6. Chandler C.E., Harberts E.M., Pelletier M.R., Thaipisuttikul I., Jones J.W., Hajjar A.M., Sahl J.W., Goodlett D.R., Pride A.C., Rasko D.A., Trent M.S., Bishop R.E., Ernst R.K. Early evolutionary loss of the lipid A modifying enzyme PagP resulting in innate immune evasion in Yersinia pestis. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2020; 117(37):22984–91. DOI: 10.1073/pnas.1917504117.
7. Atkinson S., Williams P. Yersinia virulence factors – a sophisticated arsenal for combating host defences. F1000Res. 2016; 5:F1000 Faculty Rev-1370. DOI: 10.12688/f1000research.8466.1.
8. Li P., Wang X., Smith C., Shi Y., Wade J.T., Sun W. Dissecting psa locus regulation in Yersinia pestis. J. Bacteriol. 2021; 203(19):e0023721. DOI: 10.1128/JB.00237-21.
9. Seabaugh J.I., Anderson D.M. Pathogenicity and virulence of Yersinia. Virulence. 2024; 15(1):2316439. DOI: 10.1080/21505594.2024.2316439.
10. Perry R.D., Bobrov A.G., Fetherston J.D. The role of transition metal transporters for iron, zinc, manganese, and copper in the pathogenesis of Yersinia pestis. Metallomics. 2015; 7(6):965–78. DOI: 10.1039/c4mt00332b.
11. Chaaban T., Mohsen Y., Ezzeddine Z., Ghssein G. Overview of Yersinia pestis metallophores: yersiniabactin and yersinopine. Biology (Basel). 2023; 12(4):598. DOI: 10.3390/biology12040598.
12. Rakin A., Schneider L., Podladchikova O. Hunger for iron: the alternative siderophore iron scavenging systems in highly virulent Yersinia. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2012; 2:151. DOI: 10.3389/fcimb.2012.00151.
13. Кузнецова Д.А., Водопьянов А.С., Трухачев А.Л., Рыкова В.А., Подладчикова О.Н. Анализ генетических детерминантов сидерофора иерсиниахелина иерсиний. Проблемы особо опасных инфекций. 2024; (3):126–32. DOI: 10.21055/0370-1069-2024-3-126-132.
14. Bi Y. Immunology of Yersinia pestis infection. Adv. Exp. Med. Biol. 2016; 918:273–92. DOI: 10.1007/978-94-024-0890-4_10.
15. Uribe-Querol E., Rosales C. Phagocytosis. Methods Mol. Biol. 2024; 2813:39–64. DOI: 10.1007/978-1-0716-3890-3_3.
16. Spinner J.L., Winfree S., Starr T., Shannon J.G., Nair V., Steele-Mortimer O., Hinnebusch B.J. Yersinia pestis survival and replication within human neutrophil phagosomes and uptake of infected neutrophils by macrophages. J. Leukoc. Biol. 2014; 95(3):389–98. DOI: 10.1189/jlb.1112551.
17. O’Loughlin J.L., Spinner J.L., Minnich S.A., Kobayashi S.D. Yersinia pestis two-component gene regulatory systems promote survival in human neutrophils. Infect. Immun. 2010; 78(2):773–82. DOI: 10.1128/IAI.00718-09.
18. Connor M.G., Pulsifer A.R., Chung D., Rouchka E.C., Ceresa B.K., Lawrenz M.B. Yersinia pestis targets the host endosome recycling pathway during the biogenesis of the Yersinia-containing vacuole to avoid killing by macrophages. mBio. 2018; 9(1):e01800-17. DOI: 10.1128/mBio.01800-17.
19. Paauw A., Leverstein-van Hall M.A., van Kessel K.P., Verhoef J., Fluit A.C. Yersiniabactin reduces the respiratory oxidative stress response of innate immune cells. PLoS One. 2009; 4(12):e8240. DOI: 10.1371/journal.pone.0008240.
20. Fukuto H.S., Viboud G.I., Vadyvaloo V. The diverse roles of the global transcriptional regulator PhoP in the lifecycle of Yersinia pestis. Pathogens. 2020; 9(12):1039. DOI: 10.3390/pathogens9121039.
21. Pradel E., Lemaître N., Merchez M., Ricard I., Reboul A., Dewitte A., Sebbane F. New insights into how Yersinia pestis adapts to its mammalian host during bubonic plague. PLoS Pathog. 2014; 10(3):e1004029. DOI: 10.1371/journal.ppat.1004029.
22. Kolodziejek A.M., Hovde C.J., Minnich S.A. Contributions of Yersinia pestis outer membrane protein Ail to plague pathogenesis. Curr. Opin. Infect. Dis. 2022; 35(3):188–95. DOI: 10.1097/QCO.0000000000000830.
23. Thomson J.J., Plecha S.C., Krukonis E.S. Ail provides multiple mechanisms of serum resistance to Yersinia pestis. Mol. Microbiol. 2019; 111(1):82–95. DOI: 10.1111/mmi.14140.
24. Chauhan N., Wrobel A., Skurnik M., Leo J. Yersinia adhesins: An arsenal for infection. Proteomics Clin. Appl. 2016; 10(9-10):949–63. DOI: 10.1002/prca.201600012.
25. Трунякова А.С., Вагайская А.С., Дентовская С.В. Адгезины патогенных иерсиний. Бактериология, 2020; 5(4):39– 51. DOI: 10.20953/2500-1027-2020-4-39-51.
26. Zimbler D.L., Schroeder J.A., Eddy J.L., Lathem W.W. Early emergence of Yersinia pestis as a severe respiratory pathogen. Nat. Commun. 2015; 6:7487. DOI: 10.1038/ncomms8487.
27. Sebbane F., Uversky V.N., Anisimov A.P. Yersinia pestis plasminogen activator. Biomolecules. 2020; 10(11):1554. DOI: 10.3390/biom10111554.
28. Banerjee S.K., Crane S.D., Pechous R.D. A dual role for the plasminogen activator protease during the preinflammatory phase of primary pneumonic plague. J. Infect. Dis. 2020; 222(3):407–16. DOI: 10.1093/infdis/jiaa094.
29. Zhang S.S., Park C.G., Zhang P., Bartra S.S., Plano G.V., Klena J.D., Skurnik M., Hinnebusch B.J., Chen T. Plasminogen activator Pla of Yersinia pestis utilizes murine DEC-205 (CD205) as a receptor to promote dissemination. J. Biol. Chem. 2008; 283(46):31511–21. DOI: 10.1074/jbc.M804646200.
30. Eren E., van den Berg B. Structural basis for activation of an integral membrane protease by lipopolysaccharide. J. Biol. Chem. 2012; 287(28):23971–6. DOI: 10.1074/jbc.M112.376418.
31. Krukonis E.S., Thomson J.J. Complement evasion mechanisms of the systemic pathogens Yersiniae and Salmonellae. FEBS Lett. 2020; 594(16):2598–620. DOI: 10.1002/1873-3468.13771.
32. Singh C., Lee H., Tian Y., Schesser Bartra S., Hower S., Fujimoto L.M., Yao Y., Ivanov S.A., Shaikhutdinova R.Z., Anisimov A.P., Plano G.V., Im W., Marassi F.M. Mutually constructive roles of Ail and LPS in Yersinia pestis serum survival. Mol. Microbiol. 2020; 114(3):510–20. DOI: 10.1111/mmi.14530.
33. Derbise A, Pierre F., Merchez M., Pradel E., Laouami S., Ricard I., Sirard J.-C., Fritz J., Lemaître N., Akinbi H., Boneca I.G., Sebbane F. Inheritance of the lysozyme inhibitor Ivy was an important evolutionary step by Yersinia pestis to avoid the host innate immune response. J. Infect. Dis. 2013; 207(10):1535–43. DOI: 10.1093/infdis/jit057.
34. Водопьянов С.О., Мишанькин Б.Н. Пили адгезии у Yersinia pestis. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 1985; (6):13–7.
35. Li P., Wang X., Smith C., Shi Y., Wade J.T., Sun W. Dissecting psa locus regulation in Yersinia pestis. J. Bacteriol. 2021; 203(19):e0023721. DOI: 10.1128/JB.00237-21.
36. Bao R., Nair M.K., Tang W.K., Esser L., Sadhukhan A., Holland R.L., Xia D., Schifferli D.M. Structural basis for the specific recognition of dual receptors by the homopolymeric pH 6 antigen (Psa) fimbriae of Yersinia pestis. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2013; 110(3):1065–70. DOI: 10.1073/pnas.1212431110.
37. Кадникова Л.А., Копылов П.Х., Дентовская С.В., Анисимов А.П. Капсульный антиген чумного микроба. Инфекция и иммунитет. 2015; 5(3): 201–18. DOI: 10.15789/2220-7619-2015-3-201-218.
38. Peters D.T., Reifs A., Alonso-Caballero A., Madkour A., Waller H., Kenny B., Perez-Jimenez R., Lakey J.H. Unraveling the molecular determinants of the anti-phagocytic protein cloak of plague bacteria. PLoS Pathog. 2022; 18(3):e1010447. DOI: 10.1371/journal.ppat.1010447.
39. Pha K., Navarro L. Yersinia type III effectors perturb host innate immune responses. World J. Biol. Chem. 2016; 7(1):1–13. DOI: 10.4331/wjbc.v7.i1.1.
40. Manisha Y., Srinivasan M., Jobichen C., Rosenshine I., Sivaraman J. Sensing for survival: specialised regulatory mechanisms of Type III secretion systems in Gram-negative pathogens. Biol. Rev. Camb. Philos. Soc. 2024; 99(3):837–63. DOI: 10.1111/brv.13047.
41. Souza C.A., Richards K.L., Park Y., Schwartz M., Torruellas Garcia J., Schesser Bartra S., Plano G.V. The YscE/YscG chaperone and YscF N-terminal sequences target YscF to the Yersinia pestis type III secretion apparatus. Microbiology (Reading). 2018; 164(3):338-348. DOI: 10.1099/mic.0.000610.
42. Deng W., Marshall N.C., Rowland J.L., McCoy J.M., Worrall L.J., Santos A.S., Strynadka N.C.J., Finlay B.B. Assembly, structure, function and regulation of type III secretion systems. Nat. Rev. Microbiol. 2017; 15(6):323–37. DOI: 10.1038/nrmicro.2017.20.
43. Mares C.A., Lugo F.P., Albataineh M., Goins B.A., Newton I.G., Isberg R.R., Bergman M.A. Heightened virulence of Yersinia is associated with decreased function of the YopJ protein. Infect. Immun. 2021; 89(12):e0043021. DOI: 10.1128/IAI.00430-21.
44. Tan Y., Liu W., Zhang Q., Cao S., Zhao H., Wang T., Qi Z., Han Y., Song Y., Wang X., Yang R., Du Z. Yersinia pestis YopK inhibits bacterial adhesion to host cells by binding to the extracellular matrix adaptor protein matrilin-2. Infect. Immun. 2017; 85(8):e01069-16. DOI: 10.1128/IAI.01069-16.
45. Wei T., Gong J., Qu G., Wang M., Xu H. Interactions between Yersinia pestis V-antigen (LcrV) and human Toll-like receptor 2 (TLR2) in a modelled protein complex and potential mechanistic insights. BMC Immunol. 2019; 20(1):48. DOI: 10.1186/s12865-019-0329-5.
46. Rai R., Das B., Choudhary N., Talukdar A., Rao D.N. MAP of F1 and V antigens from Yersinia pestis astride innate and adaptive immune response. Microb. Pathog. 2015; 87:13–20. DOI: 10.1016/j. micpath.2015.07.012.
47. Shannon J.G., Bosio C.F., Hinnebusch B.J. Dermal neutrophil, macrophage and dendritic cell responses to Yersinia pestis transmitted by fleas. PLoS Pathog. 2015; 11(3):e1004734. DOI: 10.1371/journal.ppat.1004734.
48. Ratner D., Orning M.P., Starheim K.K., Marty-Roix R., Proulx M.K., Goguen J.D., Lien E. Manipulation of interleukin-1-beta and interleukin-18 production by Yersinia pestis effectors YopJ and YopM and redundant impact on virulence. J. Biol. Chem. 2016;291(19):9894–905. DOI: 10.1074/jbc.M115.697698.
49. Yang R., Atkinson S., Chen Z., Cui Y., Du Z., Han Y., Sebbane F., Slavin P., Song Y., Yan Y., Wu Y., Xu L., Zhang C., Zhang Y., Hinnebusch B.J., Stenseth N.C., Motin V.L. Yersinia pestis and Plague: some knowns and unknowns. Zoonoses. 2023; 3(1):5. DOI: 10.15212/zoonoses-2022-0040.
50. Zhang J., Brodsky I.E., Shin S. Yersinia deploys type III-secreted effectors to evade caspase-4 inflammasome activation in human cells. mBio. 2023; 14(5):e0131023. DOI: 10.1128/mbio.01310-23.
51. Hinnebusch B.J., Jarrett C.O., Bland D.M. “Fleaing” the plague: adaptations of Yersinia pestis to its insect vector that lead to transmission. Annu. Rev. Microbiol. 2017; 71:215–32. DOI: 10.1146/annurev-micro-090816-093521.
Рецензия
Для цитирования:
Ерошенко Г.А., Куклева Л.М. Факторы патогенности и взаимодействие возбудителя чумы с организмом теплокровных носителей. Проблемы особо опасных инфекций. 2025;(3):37-48. https://doi.org/10.21055/0370-1069-2025-3-37-48
For citation:
Eroshenko G.A., Kukleva L.M. Pathogenicity Factors and Interaction of the Plague Pathogen with the Organism of Warm-Blooded Carriers. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2025;(3):37-48. (In Russ.) https://doi.org/10.21055/0370-1069-2025-3-37-48
Просмотров:
119
Послать статью по эл. почте 