Генезис трансмиссивной передачи микроба чумы Yersina pestis: два подхода – молекулярно-генетический и экологический

В обзоре рассматриваются два подхода к изучению происхождения возбудителя чумы Yersinia pestis и генезиса трансмиссивной передачи через укусы блох – молекулярно-генетический и экологический. Современные молекулярно-генетические сценарии следуют сальтационистской эволюционной идеологии и прокламируют горизонтальный перенос генов pla и ymt как центральное эволюционное событие формирования трансмиссивной передачи. Последующие делеции нескольких структурных и регуляторных генов привели к оптимизации «блокового» механизма передачи. Экологический сценарий опирается на положения современной синтетической теории эволюции и провозглашает градуалистическое популяционно-генетическое преобразование в переходной гетерогенной (гетеротермной, гетероиммунной) среде «сурок Marmota sibirica – блоха Oropsylla silantiewi» на рубеже позднего плейстоцена и голоцена. Перспективы раскрытия механизмов эволюционного формирования трансмиссивной передачи чумного микроба состоят в синтезе молекулярно-генетического и экологического подходов.

1. Анисимов А.П. Факторы Yersinia pestis, обеспечивающие циркуляцию и сохранение возбудителя чумы в экосистемах природных очагов Сообщение 1. Молекулярная генетика, микро- биология и вирусология. 2002; 3:3–23.

2. Анисимов Н.В., Кисличкина А.А., Платонов М.Е., Евсеева В.В., Кадникова Л.А., Липатникова Н.А., Богун А.Г., Дентовская С.В., Анисимов А.П. О происхождении гипервирулентности возбудителя чумы. Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2016; 1:26–32.

3. Куклева Л.М., Бойко А.В. Активатор плазминогена – многофункциональный белок возбудителя чумы. Проблемы особо опасных инфекций. 2016; 3:13–20. DOI: 10.21055/0370-1069- 2016-3-13-20.

4. Куклева Л.М., Проценко О.А., Кутырев В.В. Современные концепции связи между возбудителями чумы и псевдотуберкулеза. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2002; 1:3–7.

5. Кутырев В.В., Ерошенко Г.А., Попов Н.В., Видяева Н.А., Коннов Н.П. Молекулярные механизмы взаимодействия возбудителя чумы с беспозвоночными животными. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2009; 4:6–13.

6. Ломов Ю.М., Лебедева С.А., редакторы. Вариабельность возбудителя чумы и проблемы его диагностики. Ростов н/Д.: Антей; 2009. 512 с.

7. Савостина Е.Н., Попов Ю.А., Каштанова Т.Н., Виноградова Н.А., Плотников О.П., Балахонов С.В. Геномный полиморфизм штаммов основного подвида возбудителя чумы. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2009;

8. Сомов Г.П., Покровский В.И., Беседнова Н.Н., Антоненко Ф.Ф. Псевдотуберкулез. 2-е изд. М.: Медицина; 2001. 256 с.

9. Сунцов В.В. Рецентное видообразование микроба чумы Yersinia pestis в гетеротермной (гетероиммунной) среде сурок– блоха (Marmota sibirica – Oropsylla silantiewi): биогеоценотические предпосылки и преадаптации. Успехи современной биологии. 2016; 136(6):553–67.

10. Сунцов В.В., Сунцова Н.И. Чума. Происхождение и эволюция эпизоотической системы. М.: Товарищество научных изданий КМК; 2006. 247 с.

11. Achtman M., Morelli G., Zhu P., Wirth T., Diehl I., Kusecek B., Vogler A.J., Wagner D.M., Allender C.J., Easterday W.R., ChenalFrancisque V., Worsham P., Thomson N.R., Parkhill J., Lindler L.E., Carniel E., Keim P. Microevolution and history of the plague bacillus, Yersinia pestis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004; 101(51):17837–42. DOI: 10.1073/pnas.0408026101.

12. Anisimov A.P. Dentovskaya S.V., Titareva G.M., Bakhteeva I.V., Shaikhutdinova R.Z., Balakhonov S.V., Lindner B., Kocharova N.A., Senchenkova S.N., Holst O., Pier G.B., Knirel Y.A. Intraspecies and temperature-dependent variations in susceptibility of Yersinia pestis to the bactericidal action of serum and to polymyxin B. Inf. Immun. 2005; 73(11):7324–31. DOI:10.1128/IAI.73.11.7324- 7331.2005.

13. Anisimov A.P., Lindler L.E., Pier G.B. Intraspecific Diversity of Yersinia pestis. Clin. Microbiol. Rev. 2004; 17(2):434– 64. DOI: 10.1128/CMR.17.2.434-464.2004.

14. Bouma H.R., Carey H.V., Kroese F.G. Hibernation: the immune system at rest? J. Leukoc. Biol. 2010; 88(4):619–24. DOI:10.1189/jlb.0310174.

15. Carey H.V., Andrews M.T., Martin S.L. Mammalian Hibernation: Cellular and Molecular Responses to Depressed Metabolism and Low Temperature. Physiol. Rev. 2003; 83(4):1153– 81. DOI: 10.1152/physrev.00008.2003.

16. Cathelyn J.S., Ellison D.W., Hinchliffe S.J., Wren B.W., Miller V.L. The RovA regulons of Yersinia enterocolitica and Yersinia pestis are distinct: evidence that many RovA-regulated genes were acquired more recently then the core genome. Mol. Microbiol. 2007; 66:189–205. DOI:10.1111/j.1365-2958.2007.05907.x.

17. Cui Y., Song Y. Genome and Evolution of Yersinia pestis. In: Yang R., Anisimov A., editors. Yersinia pestis: Retrospective and Perspective. Dordrecht: Springer; 2016. P. 171–92. DOI 10.1007/978- 94-024-0890-4_1.

18. Czaran T.L., Hoekstra R.F. Killer-sensitive coexistence in metapopulations of micro-organisms. Proc. Biol. Sci. 2003; 270(1522):1373–78. DOI: 10.1098/rspb.2003.2338.

19. Diggle S.P. Microbial communication and virulence: lessons from evolutionary theory. Microbiology. 2010; 156(Pt. 12):3503–12. DOI: 10.1099/mic.0.045179-0.

20. Easterday W.R., Kausrud1 K.L., Star B., Heier L., Haley B.J., Ageyev V., Colwell R.R., Stenseth N.C. An additional step in the transmission of Yersinia pestis? ISME J. 2012; 6:231–6. DOI: 10.1038/ismej.2011.105.

21. Eppinger M., Worsham P.L., Nikolich M.P., Riley D.R., Sebastian Y., Mou S., Achtman M., Lindler L.E., Ravel J. Genome Sequence of the Deep-Rooted Yersinia pestis Strain Angola Reveals New Insights into the Evolution and Pangenome of the Plague Bacterium. J. Bacteriol. 2010; 192(6):1685–99. DOI:10.1128/ JB.01518-09.

22. Fukushima H., Matsuda Y., Seki R., Tsubokura M., Takeda N., Shubin F.N., Paik I.K., Zheng X.B. Geographical heterogeneity between Far Eastern and Western countries in prevalence of the virulence plasmid, the superantigen Yersinia pseudotuberculosis-derived mitogen, and the high-pathogenicity island among Yersinia pseudo- tuberculosis strains. J. Clin. Microbiol. 2001; 39(10):3541–7. DOI: 10.1128/JCM.39.10.3541-3547.2001.

23. Guinet F., Avé P., Jones L., Huerre M., Carniel E. Defective innate cell response and lymph node infiltration specify Yersinia pestis infection. PLoS One. 2008; 3:e1688. DOI:10.1371/journal. pone.0001688.

24. Hinnebusch B.J., Bland D.M., Bosio C.F., Jarrett C.O. Comparative Ability of Oropsylla Montana and Xenopsylla cheopis Fleas to Transmit Yersinia pestis by Two Different Mechanisms. PLoS Negl. Trop. Dis. 2017; 11(1):e00052276. DOI:10.1371/journal. pntd.0005276.

25. Hinnebusch B.J., Chouikha I., Sun Y.C. Ecological Opportunity, Evolution, and the Emergence of Flea-Borne Plague. Infect. Immun. 2016; 84(7):1932–40. DOI:10.1128/IAI.00188-16.

26. Hinnebusch B.J. The evolution of flea-borne transmission in Yersinia pestis. Curr. Issues Mol. Biol. 2005; 7(2):197–212.

27. Johnson T.L., Hinnebusch B. J., Boegler K.A., Graham C.B., MacMillan K., Montenieri J.A., Bearden S.W., Gage K.L., Eisen R.J. Yersinia murine toxin is not required for early-phase transmission of Yersinia pestis by Oropsylla montana (Siphonaptera: Ceratophyllidae) or Xenopsylla cheopis (Siphonaptera: Pulicidae). Microbiol. 2014; 160(1):2517–25. DOI: 10.1099/mic.0.082123-0.

28. Li Y., Cui Y., Hauck Y., Platonov M.E., Dai E., Song Y., Guo Z., Pourcel C., Dentovskaya S.V., Anisimov A.P., Yang R., Vergnaud G.. Genotyping and phylogenetic analysis of Yersinia pes- tis by MLVA: insights into the worldwide expansion of Central Asia plague foci. PLoS One. 2009; 4(6):e6000. DOI: 10.1371/journal. pone.0006000.

29. Lorange E.A., Race B.L., Sebbane F., Hinnebusch J. Poor vector competence of fleas and the evolution of hyperviru- lence in Yersinia pestis. J. Infec. Dis. 2005; 191(11):1907–12. DOI: 10.1086/429931.

30. Morelli G. Song Y., Mazzoni C.J., Eppinger M., Roumagnac P., Wagner D.M., Feldkamp M., Kusecek B., Vogler A.J., Li Y., Cui Y., Thomson N.R., Jombart T., Leblois R., Lichtner P., Rahalison L., Petersen J.M., Balloux F., Keim P., Wirth T., Ravel J., Yang R., Carniel E., Achtman M. Yersinia pestis genome sequencing identifies patterns of global phylogenetic diversity. Nat. Genet. 2010; 42(12):1140–43. DOI: 10.1038/ng.705.

31. McNally A., Thomson N.R., Reuter S., Wren B.W. Add, stir and reduce: Yersinia spp. as model bacteria for pathogen evo- lution. Nat. Rev. Microbiol. 2016; 14(3):177–90. DOI: 10.1038/ nrmicro.2015.29.

32. Nuss A.M., Schuster F., Roselius L., Klein J., Bücker R., Herbst K., Heroven A.K., Pisano F., Wittmann C., Münch R., Müller J., Jahn D., Dersch P. A Precise Temperature-Responsive Bistable Switch Controlling Yersinia Virulence. PLoS Pathog. 2016; 12(12):e1006091. DOI: 10.1371/journal.ppat.1006091.

33. Ortmann S., Heldmaier G. Regulation of body temperature and energy requirements of hibernating alpine marmots (Marmota marmota). Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2000; 278(3):R698–704. DOI: 10.1152/ajpregu.2000.278.3.R698.

34. Owen L.A., Richards B., Rhodes E.J., Cunningham W. D., Windley B.F., Badamgarav J., Dorjnamjaa D. Relict permafrost structures in the Gobi of Mongolia: age and significance. J. Quaternary Sci. 1998; 13(6):539–547. DOI: 10.1002/(SICI)1099- 1417(1998110)13:63.0.CO;2-N.

35. Sebbane F., Jarrett C.O., Long D., Hinnebusch B.J. Role of the Yersinia pestis plasminogen activator in the incidence of distinct septicemic and bubonic forms of flea-borne plague. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006; 103(14):5526–30. DOI: 10.1073/pnas.0509544103.

36. Skurnik M., Peippo A., Ervela E. Characterization of the O-antigen gene cluster of Yersinia pseudotuberculosis and the cryptic Yersinia pestis shows that the plague bacil- lus is most closely related to and has evolved from Y. pseudotuber- culosis serotype O:1b. Mol. Microbiol. 2000; 37(2):316–330. DOI: 10.1046/j.1365-2958.2000.01993.x.

37. Sun Y.C., Jarrett C.O., Bosio C.F., Hinnebusch B.J. Retracing the Evolutionary Path that led to Flea-Borne Transmission of Yersinia pestis. Cell Host Microbe. 2014; 15(5):578–86. DOI: 10.1016/j.chom.2014.04.003.

38. Wang X., Zhou D., Qin L., Dai E., Zhang J., Han Y., Guo Z., Song Y., Du Z., Wang J., Wang J., Yang R. Genomic comparison of Yersinia pestis and Yersinia pseudotuberculosis by combination of suppression subtractive hybridization and DNA microarray. Arch. Microbiol. 2006; 186(2):151–9. DOI: 10.1007/s00203-006-0129-1.

39. Williams S.K., Schottoeffer A.M., Montenieri J.A., Holmes J.L., Vetter S.M., Gage K.L., Bearden S.W. Effects of LowTemperature Flea Maintenance on the Transmission of Yersinia pestis by Oropsylla Montana. Vector-borne Zoonotic Dis. 2013; 13(7):17468–78. DOI: 10.1089/vbz.2012.1017.

40. Zhou D., Han Y., Song Y., Huang P., Yang R. Comparative and evolutionary genomics of Yersinia pestis. Microbes Infect. 2004; 6(13):1226–34. DOI: 10.1016/j.micinf.2004.08.002.

41. Zhou D., Han Y., Song Y., Tong Z., Wang J., Guo Z., Pei D., Pang X., Zhai J., Li M., Cui B., Qi Z., Jin L., Dai R., Du Z., Bao J., Zhang X., Yu J., Wang J., Huang P., Yang R. DNA microarray analysis of genome dynamics in Yersinia pestis: insights into bacterial genome microevolution and niche adaptation. J. Bacteriol. 2004; 186(15):5138–46. DOI: 10.1128/JB.186.15.5138-5146.2004.