Обнаружение реассортантных штаммов Orthohantavirus puumalaense в Высокогорском районе Республики Татарстан

Цель исследования – выявление реассортантных штаммов Orthohantavirus puumalaense (PUUV), близкородственных ранее обнаруженным штаммам этого вируса у больных геморрагической лихорадкой с почечным синдромом (ГЛПС), в популяции рыжих полевок (Clethrionomys glareolus) в Республике Татарстан.

Материалы и методы. Вирусную РНК детектировали методом ОТ-ПЦР в легочной ткани рыжих полевок, отловленных в 2023–2024 гг. в Высокогорском и Пестречинском районах Республики Татарстан, и синтезировали кДНК для ОТ-ПЦР-положительных образцов. Последовательности участков S- и M-сегментов генома PUUV амплифицировали методом ПЦР, секвенировали (метод Сэнгера и по технологии Oxford Nanopore) и проводили филогенетический анализ.

Результаты и обсуждение. Установлено, что 14 штаммов PUUV, выявленных у рыжих полевок из четырех точек отлова, можно объединить в три кластера. У двух штаммов из окрестностей поселка Киндери (кластер 2) обнаружен реассортантный геном: S-сегмент близкородственен штаммам из Высокогорского района (идентичность нуклеотидных последовательностей – 99,1–100,0 %), M-сегмент – штаммам из Пестречинского района (96,3–97,0 %). Данные штаммы вируса генетически близки к реассортантам, ранее обнаруженным у больных ГЛПС, инфицированных PUUV в Высокогорском районе Республики Татарстан. Выявленные поблизости от п. Киндери штаммы PUUV имеют, по всей видимости, реассортантное происхождение.

1. Иванова А.В., Савицкая Т.А., Магеррамов Ш.В., Нейштадт Я.А., Трифонов В.А., Решетникова И.Д., Исаева Г.Ш., Хусаинова Р.М., Салихова Д.М., Транквилевский Д.В. Гемор¬ рагическая лихорадка с почечным синдромом: актуальное состояние проблемы в Российской Федерации и оценка эпидемиологических рисков на 2025 год. Проблемы особо опасных инфекций. 2025; (2):17–28. DOI: 10.21055/0370-1069-2025-2-17-28.

2. Зырянов П.М., Матросов А.Н., Иванова А.В., Попов Н.В. Обзор численности носителей и переносчиков зоонозов, эпизоотической и эпидемиологической обстановки в Приволжском федеральном округе в 2024 г. и прогноз на I полугодие 2025 г. [Электронный ресурс]. URL: https://microbe.ru/files/PFO_rev2024_prog2025_I.pdf (дата обращения 15.07.2025).

3. Tkachenko E., Kurashova S., Balkina A., Ivanov A., Egorova M., Leonovich O., Popova Y., Teodorovich R., Belyakova A., Tkachenko P., Trankvilevsky D., Blinova E., Ishmukhametov A., Dzagurova T. Cases of hemorrhagic fever with renal syndrome in Russia during 2000–2022. Viruses. 2023; 15(7):1537. DOI: 10.3390/v15071537.

4. ICTV. International Committee on Taxonomy of Viruses (ICTV). 2024. [Электронный ресурс]. URL: https://ictv.global/taxonomy (дата обращения 15.07.2025).

5. Filipi K., Marková S., Searle J.B., Kotlík P. Mitogenomic phylogenetics of the bank vole Clethrionomys glareolus, a model system for studying end-glacial colonization of Europe. Mol. Phylogenet. Evol. 2015; 82(Pt. A):245–57. DOI: 10.1016/j.ympev.2014.10.016.

6. Plyusnin A., Vapalahti O., Vaheri A. Hantaviruses: genome structure, expression and evolution. J. Gen. Virol. 1996; 77(Pt. 11):2677–87. DOI: 10.1099/0022-1317-77-11-2677.

7. Castel G., Chevenet F., Razzauti M., Murri S., Marianneau P., Cosson J.F., Tordo N., Plyusnin A. Phylogeography of Puumala orthohantavirus in Europe. Viruses. 2019; 11(8):679. DOI: 10.3390/v11080679.

8. Blinova E., Deviatkin A., Makenov M., Popova Y., Dzagurova T. Evolutionary formation and distribution of Puumala virus genome variants, Russia. Emerg. Infect. Dis. 2023; 29(7):1420–4. DOI: 10.3201/eid2907.221731.

9. Ramsden C., Melo F.L., Figueiredo L.M., Holmes E.C., Zanotto P.M.; VGDN Consortium. High rates of molecular evolution in hantaviruses. Mol. Biol. Evol. 2008; 25(7):1488–92. DOI: 10.1093/molbev/msn093.

10. Souza W.M., Bello G., Amarilla A.A., Alfonso H.L., Aquino V.H., Figueiredo L.T. Phylogeography and evolutionary history of rodent-borne hantaviruses. Infect. Genet. Evol. 2014; 21:198–204. DOI: 10.1016/j.meegid.2013.11.015.

11. Klempa B. Reassortment events in the evolution of hantaviruses. Virus Genes. 2018; 54(5):638–46. DOI: 10.1007/s11262-018-1590-z.

12. Razzauti M., Plyusnina A., Henttonen H., Plyusnin A. Accumulation of point mutations and reassortment of genomic RNA segments are involved in the microevolution of Puumala hantavirus in a bank vole (Myodes glareolus) population. J. Gen. Virol. 2008; 89(Pt. 7):1649–60. DOI: 10.1099/vir.0.2008/001248-0.

13. Razzauti M., Plyusnina A., Sironen T., Henttonen H., Plyusnin A. Analysis of Puumala hantavirus in a bank vole population in northern Finland: evidence for co-circulation of two genetic lineages and frequent reassortment between strains. J. Gen. Virol. 2009; 90(Pt. 8):1923–31. DOI: 10.1099/vir.0.011304-0.

14. Razzauti M., Plyusnina A., Henttonen H., Plyusnin A. Microevolution of Puumala hantavirus during a complete population cycle of its host, the bank vole (Myodes glareolus). PLoS One. 2013; 8(5):e64447. DOI: 10.1371/journal.pone.0064447.

15. Davidyuk Y., Shamsutdinov A., Kabwe E., Ismagilova R., Martynova E., Belyaev A., Shuralev E., Trifonov V., Savitskaya T., Isaeva G., Khaiboullina S., Rizvanov A., Morzunov S. Prevalence of the Puumala orthohantavirus strains in the Pre-Kama Area of the Republic of Tatarstan, Russia. Pathogens. 2020; 9(7):540. DOI: 10.3390/pathogens9070540.

16. Davidyuk Y.N., Kabwe E., Shamsutdinov A.F., Knyazeva A.V., Martynova E.V., Ismagilova R.K., Trifonov V.A., Savitskaya T.A., Isaeva G.S., Urbanowicz R.A., Khaiboullina S.F., Rizvanov A.A., Morzunov S.P. The Distribution of Puumala orthohantavirus genome variants correlates with the regional landscapes in the Trans-Kama Area of the Republic of Tatarstan. Pathogens. 2021; 10(9):1169. DOI: 10.3390/pathogens10091169.

17. Kabwe E., Shamsutdinov A.F., Suleimanova S., Martynova E.V., Ismagilova R.K., Shakirova V.G., Savitskaya T.A., Isaeva G.S., Rizvanov A.A., Khaiboullina S.F., Morzunov S.P., Davidyuk Y.N. Puumala orthohantavirus reassortant genome variants likely emer¬ ging in the watershed forests. Int. J. Mol. Sci. 2023; 24(2):1018. DOI: 10.3390/ijms24021018.

18. Kariwa H., Tkachenko E.A., Morozov V.G., Seto T., Tanikawa Y., Kolominov S.I., Belov S.N., Nakamura I., Hashimoto N., Balakiev A.E., Dzagurnova T.K., Daud N.H., Miyashita D., Medvedkina O.A., Nakauchi M., Ishizuka M., Yoshii K., Yoshimatsu K., Arikawa J., Takashima I. Epidemiological study of hantavirus infection in the Samara Region of European Russia. J. Vet. Med. Sci. 2009; 71(12):1569–78. DOI: 10.1292/jvms.001569.

19. Okonechnikov K., Golosova O., Fursov M.; UGENE team. Unipro UGENE: a unified bioinformatics toolkit. Bioinformatics. 2012; 28(8):1166–7. DOI: 10.1093/bioinformatics/bts091.

20. Tamura K., Stecher G., Peterson D., Filipski A., Kumar S. MEGA6: Molecular Evolutionary Genetics Analysis version 6.0. Mol. Biol. Evol. 2013; 30(12):2725–9. DOI: 10.1093/molbev/mst197.

21. Szabó R., Radosa L., Ličková M., Sláviková M., Heroldová M., Stanko M., Pejčoch M., Osterberg A., Laenen L., Schex S., Ulrich R.G., Essbauer S., Maes P., Klempa B. Phylogenetic analysis of Puumala virus strains from Central Europe highlights the need for a full-genome perspective on hantavirus evolution. Virus Genes. 2017; 53(6):913–7. DOI: 10.1007/s1126 2-017-1484-5.